Introducción

Las moscas de la fruta constituyen a nivel mundial, uno de los grupos más extensos de insectos fitófagos que ocasionan pérdidas económicamente importantes debido a los daños directos que ocasionan, ya sea por su característica de ovipositar en el epicarpio y mesocarpio de las frutas, así como en tejidos de las plantas o por el comportamiento de alimentación de las larvas que tornan inviable el consumo o uso industrial de las frutas. Los daños indirectos son el resultado de la infestación de microorganismos patógenos en los locales de la fruta atacados por estos insectos (^{Nava y Botton 2010}). Además es importante resaltar las restricciones cuarentenarias por parte de los países donde la plaga no está registrada. El daño causado por moscas de la fruta afecta al rendimiento y los costos asociados con los servicios de vigilancia, control y erradicación, exigiendo una logística compleja (^{Raga 2005}).

Muchos estudios se han desarrollado en Brasil con Tephritidae, sin embargo, en algunas regiones con potencial para la fruticultura, son pocos los trabajos que fomentan los levantamientos con moscas de la fruta (^{Canal et al. 1998}). En el estado de Alagoas, el conocimiento de las especies de tefritídos es incipiente, siendo muy puntuales las informaciones que hace referencia a esta familia de dípteros. Los levatamientos poblacionales de este grupo se iniciaron en el 2000, obteniendo como resultando el registro de las especies Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830), Anastrepha obliqua (Macquart, 1835) y Anastrepha sororcula Zucchi, 1979; así como de Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) (^{Gonçalves et al. 2006}). Con relación a los parasitoides, Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911) fue la única especie registrada. Sin embargo, la expansión de la fruticultura en el estado exige aumentar los estudios con moscas de la fruta hacia otras áreas de investigación para aportar informaciones relevantes sobre su diversidad y distribución en Brasil.

El muestreo de frutos tiene por objetivo medir la composición de especies asociadas al hospedero, así como evaluar el grado de infestación de la finca y el daño directo causado por las moscas de la fruta (^{Nascimento et al. 2000}). También, es uno de los métodos más importantes para estudios con este grupo de insectos, pues además de generar informaciones sobre la diversidad de plantas hospederas, enemigos naturales y distribución geográfica, ofrece informaciones fundamentales para implementar el método más adecuado de manejo integrado de las especies plagas (^{Zucchi 2000b}; ^{Aluja et al. 2003}).

Debido al incremento de las áreas dedicadas a la fruticultura en el Estado de Alagoas y de la importancia económica de las mosca de la fruta dentro de esta actividad agrícola, el presente trabajo propone como objetivo conocer la diversidad de esta plaga, sus hospederos y parasitoides en los municipios del Estado de Alagoas, Brasil.

Materiales y métodos

Este trabajo se desarrolló durante octubre 2010 hasta diciembre de 2011, en fincas comerciales y domésticas de las regiones de Agreste y al este del Estado de Alagoas, en los municipios de Anadia (9º41’6”S, 36º18’24”O, 163 m), Arapiraca (9º45’6”S, 36º39’37”O, 261 m), Junqueiro (9º54’14”S, 36º28’0”O, 214 m), Maceió (9º39’59”S, 35º44’6”O, 163 m) y Palmeira dos Índios (9º24’58”S, 36º37’52”O, 196 m).

Resultados y discusión

Durante los 15 meses de trabajo, se recolectaron 17.394 especímenes de insectos frugívoros de éstos 14.993 (86,2 %) pertencian al género Anastrepha (7.224 hembras y 7.769 machos) y 2.401 (13,8 %) a Ceratitis (1.196 hembras y 1.205 machos).

En los muestreos fueron identificadas nueve especies de tefritídos: Anastrepha antunesi Lima, 1938, Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1930), Anastrepha obliqua (Macquart, 1835), Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830), Anastrepha sororcula Zucchi, 1979, Anastrepha zenildae Zucchi, 1939, Anastrepha pickeli Lima, 1939, Anastrepha sp. y Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) (Tabla 1). Entre ellas: A. obliqua, A. fraterculus y A. sororcula han sido reportadas en el Estado de Alagoas (^{Gonçalves et al. 2006}). Los especímenes de Anastrepha que no presentaron características morfológicas compatibles con las descritas en las claves de identificación y de las que no se obtuvo una confirmación taxonómica, hasta una posterior indentificación, fueron denominadas como una morfoespecie: Anastrepha sp.

Aunque se reportó una mayor diversidad de especies de Anastrepha (nueve), esta cantidad aún es considerada baja cuando se compara con las obtenidas en otros estados del nordeste. Los de Bahia, Maranhão, Piauí y Rio Grande do Norte, fueron los que presentaron mayor diversidad en la región con 31, 16, 16 y 13 especies registradas, respectivamente (^{Zucchi 2008}).

Anastrepha obliqua estuvo asociada al mayor número de especies hospederas (ocho), con el mayor número de hembras recolectadas, habiendo emergido de frutos de Spondias sp., S. lutea, S. purpurea, S. dulcis, M. indica, P. guajava, E. uniflora y A. carambola. Esta es la única especie que se ha registrado en todos los estados brasileños, se caracteriza por presentar un hábito alimentar polífago, infestando alrededor de 35 especies de plantas, pertencientes a siete familias botánicas (^{Zucchi 2007}). Sin embargo, se ha observado su marcada preferencia por anacardiáceas (^{Lima et al. 2007}).

Anastrepha fraterculus fue reportada en seis especies hospederas: S. purpurea, S. lutea, P. guajava, E. uniflora, Spondias sp. y P. cattleianum. En Brasil, esta especie es considerada la más polífaga del género Anastrepha, así como, una de las más abundantes en las fincas del nordeste, sudeste (^{Nascimento et al. 1983}; ^{Martins et al. 2000}; ^{Souza-Filho et al. 2000}) y del sur del país (^{Kovaleski et al. 1999}; ^{Garcia et al. 2003}) y en este estudio, fue la segunda especie con mayor númerode hospederos registrados.

Se registraron especímenes de C. capitata sobre frutos de S. purpurea, S. lutea, P. guajava, E. uniflora, M. glabra y A. carambola. En el estado de Alagoas, esta especie fue observada infestando únicamente frutos de A. carambola (^{Gonçalves et al. 2006}). En el sur de Bahia se reportó sobre frutos de Coffea arabica (Rubiaceae) y M. glabra (^{Melo et al. 2012}). Entre los tefrítidos, C. capitata es considerada la especie más nociva, ya que ocasiona altos índices de daños económicos en la agricultura cuando comparada con otras moscas de la fruta, especialmente por ser la más cosmopolita y con mayor capacidad de dispersión (^{Malavasi 2009}).

Anastrepha sororcula fue asociada a seis especies hospederas: Spondias sp., S. purpurea, S. lutea, P. guajava, E. uniflora y M. glabra. En las regiones semiáridas de Brasil, A. sororcula asume el status de plaga principal de P. guajava (^{Araújo y Zucchi 2003}). La especie mencionada está más adaptada a las regiones de clima caliente y seco (^{Malavasi et al. 2000}; ^{Lemos et al. 2011}) y se registra infestando frutos en diferentes hospederos principalmente sobre mirtáceas (^{Araújo et al. 2005}; ^{Raga 2005}; ^{Melo et al. 2012}).

Anastrepha antunesi fue registrada únicamente sobre frutos de S. lutea y de acuerdo con otros autores, presenta preferencia por anacardiáceas (^{Santos 2015}; ^{Marsaro Junior et al. 2010}; ^{Melo et al. 2012}). Sin embargo, hay informes de esta especie infestando mirtáceas en la región de Manaus, AM (^{Silva y Ronchi-Teles 2000}). A. serpentina emergió apenas de frutos de la familia Sapotaceae (M. zapota). ^{Melo et al. (2012)} registran esta especie infestando frutos de Pouteria caimito, M. zapota (Sapotaceae) y Annonas quamosa (Annonaceae).

Los ejemplares de A. zenildae infestaron únicamente P. guajava. En el sudeste de Bahia esta especie también fue reportada apenas sobre mirtáceas (^{Silva et al. 2010}); mientras que en la región sur, además infestó Oxalidaceae (^{Melo et al. 2012}). En las regiones de los estados de Minas Gerais y Rio Grande do Norte se considera plaga para el cultivo de P. guajava (^{Canal et al. 1998}; ^{Araújo et al. 2008}). A. pickeli fue asociada únicamente con frutos de M. esculenta. Esta especie juntamente com Anastrepha manihoti Lima, 1934 son fácilmente encontradas alimentándose del fruto y la parte superior de las ramas de M. esculenta (^{Schmitt 2002}).

Con relación al índice de infestación, se constató que, de los 25 hospederos estudiados, 12 no presentaron infestación por las moscas de la fruta: A. occidentale, A. muricata, H. speciosa, M. charantia, Inga sp., M. trunciflora, S. cumini, P. edulis, Z. joazeiro, G. americana, Citrus sp. y C. aurantium. En todos los municipios se obtuvo un total de 29.604 puparios (26.724 de Anastrepha y 2.880 de Ceratitis). Los tefritidos infestaron con mayor intensidad M. esculenta, S. lutea y E. uniflora (Tabla 2).

Ceratites capitata infestó los frutos de S. lutea, S. purpurea, M. glabra, P. guajava, E. uniflora y A. carambola. M. glabra fue el único cultivo que registró niveles de infestación en todos los municipios. ^{Barreto (2010)} al recolectar frutos de M. glabra en el municipio de Parnaíba (Estado de Piauí) registró el 100 % de infestación por C. capitata. En trabajos con levantamiento poblacional de mosca de las frutas, desarrollados por otros autores, también se observó que el cultivo de M. glabra presenta alta susceptibilidad a este tefrítido. Esto puede ser explicado, pues tanto la M. glabra como C. capitata son especies exóticas (^{Araújo et al. 2005}; ^{Feitosa et al. 2008}; ^{Sá et al. 2008}; ^{Alvarenga et al. 2009}).

De las 19 especies frutíferas infestadas por moscas frugivoras, apenas en nueve se registraron parasitoides. Del total de puparios de Anastrepha (26.724) emergieron 6.125 especímenes de parasitoides, correspondiendo 5.870 a la familia Braconidae, 169 a Pteromalidae, 78 a Figitidae y 8 a Torymidae. En este trabajo no se registró emergencia de parasitoides de las pupas de Ceratitis (Tabla 3).

Las recolectas a nivel de campo permitieron identificar cuatro especies de bracónidos: Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Utetes anastrephae (Viereck, 1913), Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958) y Opius sp. Estas especies se caracterizan por presentar una amplia distribución geográfica, siendo registradas en diversos levantamientos de parasitoides de moscas de la fruta en Brasil (^{Canal y Zucchi 2000}). Las especies más frecuentes fueron A. anastrephae y D. areolatus, que representaron 51,7 % y 36,0 % de los especímenes obtenidos, respectivamente.

En la mayoría de los trabajos con levantamientos de moscas de la fruta, asociados a parasitoides, el predominio es de D. areolatus. En la región de Mossoró/Assu-RN, D. areolatus representó el 96,6 % de los especimes, el 1,5 % a U. anastrephae y A. anastrephae fue registrado con el 1,9 % (^{Araújo y Zucchi 2002}). En el Estado de São Paulo de los especímenes colectados, el 75,5 % y 3,8 % correpondieron a D. areolatus y A. anastrephae, respectivamente (^{Marinho et al. 2009}). En la región sur de Bahia, D. areolatus constituyó el 55,7 % de los especimenes, U. anastrephae el 43,3 % y el 0,46 % apenas representó a A. anastrephae (^{Melo et al. 2012}).

La recolecta de frutos además de ser un método específico para asociar las especies de moscas infestantes, también es fundamental para el asocio de las especies de parasitoides formado a partir de una relación tritrófica (planta-plaga-insecto benéfico). Todos los frutales que tuvieron larvas/pupas de moscas parasitadas, pueden ser asociadas por lo menos a una especie de parasitoide (Tabla 3).

En este trabajo, no fue posible asociar a los ejemplares de la familia Torymidae con ninguna especie de tefrítido a pesar que fueron obtenidos de puparios provenientes de E. uniflora; de las muestras recolectadas en campo emergieron tres especies de moscas de la fruta: A. fraterculus, A. obliqua y A. sororcula.

En este trabajo, D. areolatus estuvo asociado y a tres especies de moscas de la fruta: A. fraterculus, A. obliqua y A. sororcula en ocho frutales. ^{Pirovani et al. (2010)}, en levantamientos realizados en Viçosa-MG, también registraron D. areolatus asociados a las mismas especies de tefrítidos en frutos de S. purpurea, P. cattleianum, E. uniflora y A. carambola.

Los frutos de E. uniflora y S. lutea presentaron mayor diversidad de parasitoides, siendo los de S. lutea asociados a todos los parasitoides registrados y los de E. uniflora únicamente asociados con figítidos. ^{Carvalho et al. (2010)} obtuvieron D. areolatus, A. anastrephae, U. anastrephae y Opius sp. en frutos de Spondias sp. en nueve municipios del Estado de Bahia.

El parasitismo natural registrado, varió de 0,7 % a 35,8 % en los frutos de M. esculenta y S. lutea, respectivamente (Tabla 3).

Con excepción de los frutos de M. esculenta, en los que la infestación de moscas de la fruta aún no representa importancia económica para este cultivo, los mayores índices de parasitismo fueron observados en frutos de menor tamaño de S. lutea (35,8 %), Spondias sp. (28,5 %), E. uniflora (25,1 %), arazá (18,8 %) y S. purpurea (16,6 %). Las larvas de moscas de la fruta son fácilmente parasitadas en frutos de menor tamaño, de pericarpio delgado y mesocarpio liso (^{Canal y Zucchi 2000}). En frutos de mayor tamaño (M. indica, P. guajava y A. carambola) 3,7 % fue el mayor índice registrado. Este hecho se puede atribuir a la capacidad que tienen las larvas de moscas de las frutas de profundizar en las pulpas, lo que dificulta la acción de los parasitoides (^{Sivinski et al. 1998}).

Conclusiones

La amplia disponibilidad de plantas hospederas y la diversidad de especies de moscas de la fruta registradas en el estado de Alagoas, son factores a ser considerados debido al potencial para ocasionar daño en frutas y restringir el acceso a los mercados internacionales de productos vegetales que pueden hospedar estas especies.