INTRODUCCIÓN

Los sírfidos, también conocidos como moscas de las flores, desempeñan funciones importantes en diversos ecosistemas, tales como como el reciclaje de nutrientes, el control biológico de plagas y la polinización (^{Orford et al., 2015}; ^{Hughes, 2016}). El servicio ecosistémico de polinización puede ser evaluado desde el enfoque de redes bipartitas (consumidores: sírfidos, productores: plantas), las cuales informan sobre el grado de especialización en escalas espaciales, temporales y de niveles tróficos (^{Jordano et al., 2009}). Con base en este tipo de análisis, indicadores como la especialización muestran la predilección de especies entre niveles tróficos. De esta forma, los sírfidos especialistas consumen polen de una o pocas especies de plantas, lo que indica una menor tolerancia a la extinción de sus plantas nutricias y una mayor vulnerabilidad frente a perturbaciones ecosistémicas (^{Menke et al., 2012}; ^{Schleuning et al., 2012}).

A nivel funcional, los sírfidos presentan diferencias en su generalísimo y su potencial como polinizadores. Las especies de la subfamilia Syrphinae suelen ser más pequeñas y presentan poca pilosidad y un acicalamiento más frecuente, por lo que el polen acumulado en sus cuerpos es menor y, por tanto, no suelen ser percibidas como polinizadoras. Por otra parte, las especies de la subfamilia Eristalinae tienden a ser más grandes, desarrollan mayor pilosidad y presentan una menor frecuencia en su acicalamiento, por lo que se asocian más con la polinización (^{Holloway, 1976}). Respecto al tamaño de los sírfidos, se ha identificado que las especies grandes tienden a desplazar a las más pequeñas y a establecerse en inflorescencias de mayor tamaño, mientras que las pequeñas pueden al acceder al polen y el néctar de flores con corolas más profundas (^{Branquart & Hemptinne, 2000}).

Si bien los sírfidos son considerados buenos polinizadores en los bosques altoandinos colombianos, son escasos los estudios sustentados en el análisis del polen adherido a sus cuerpos (^{Sánchez-N & Amat-García, 2005}). Se han confirmado visitas florales por parte de estos a algunas especies nativas del bosque andino, tales como ‘mora silvestre’ y ‘mano de oso’ (Rubus robustus C. Presl. y Oreopanax sp.) (^{Reina-Ávila et al., 2013}). Se destacan las relaciones con Salvia bogotensis Benth (^{Zamora et al., 2011}) y Persea americana Mill (^{Carabalí et al., 2017}), las cuales son visitadas por 9 y 20 morfoespecies de moscas de las flores respectivamente.

Aunque se ha señalado que las moscas de las flores son mayoritariamente generalistas (^{Klecka et al., 2018}), lo que las hace estratégicas en procesos de restauración (^{Radenkovid et al., 2017}), en los Andes aún no se comprende cómo la antropización de sus coberturas puede afectar las relaciones entre ellas y las plantas desde la perspectiva del consumo de polen.

En los Cerros Orientales de Bogotá DC, el cambio de uso de suelo ha causado el deterioro ecológico de la cobertura vegetal natural por cuenta de la urbanización, la potrerización y la introducción de especies invasoras, motores de pérdida de biodiversidad (^{Sánchez-Bayo & Wyckhuys, 2019}). Por lo tanto, es pertinente saber cómo los cambios antropogénicos en las coberturas vegetales influyen en las asociaciones entre sírfidos y plantas, con el fin de tomar decisiones informadas sobre la gestión y conservación de estas moscas y sus funciones ecosistémicas. Con esto en mente, este estudio evaluó la relación funcional a partir del consumo de polen por parte de los sírfidos y las características morfológicas tanto de las moscas como del polen. Esto, en tres coberturas vegetales con diferentes niveles de influencia antrópica en la cuenca de la Quebrada Las Delicias de Bogotá.

MATERIALES Y MÉTODOS

RESULTADOS

Las relaciones planta-sírfido identificadas incluyen 50 especies de plantas y 22 especies de sírfidos distribuidas en las tres coberturas estudiadas (Figura 1, Anexo 1). De los 358 especímenes de sírfidos disecados, el espectro polínico está sustentado en más de 300 granos para 285. En 66 especímenes se encontraron entre 1 y 299 granos, y solo en 20 individuos fue imposible extraer polen. En total se contaron 90 731 granos de polen, de los cuales, en función de su ornamentación, 38 088 fueron clasificados como espinados, 16 255 como reticulados, 16 195 como fenestrados, 12 331 como microreticulados, 5989 como psilados y 1873 como gemados. En relación con el tamaño, 87 229 granos fueron medianos, 2261 grandes y 1241 pequeños (Anexo 2).

Figura 1 Redes mutualistas de consumo de polen por sírfidos. 

En las redes pertenecientes al TUD y VSA, ocurren 17 especies de sírfidos, mientras que en BR hay 16 (Figura 1). En las redes VSA y BR, cinco y tres especies, respectivamente, presentaron una mayor tendencia a la especialización (d’>0.5) (Tabla 1). En cuanto al componente vegetal, la red de TUD involucra 42 palinomorfos-plantas diferentes, mientras que las de VSA y BR incluyen 34 y 36 palinomorfos. De estas siete, nueve y cinco plantas-palinomorfos presentaron, respectivamente, una mayor tendencia a la especialización (Figura 1, Tabla 1).

Tabla 1 Índices de interacción para las redes planta-sírfido asociadas a las tres coberturas analizadas en la Quebrada Las Delicias. Coberturas TUD: tejido urbano discontinuo, VSA: vegetación secundaria alta, BR: bosque ripario 

Una comparación basada en los sírfidos entre las redes tróficas de las tres coberturas (Figura 1) señala una mayor semejanza entre TUD y VSA. En estas coberturas vegetales, las especies de sírfidos que más interacciones acumulan son Lejops mexicanus (Macquart, 1842), especialmente en TUD, y Toxomerus watsoni (Curran, 1930). En BR, estas especies tienen una participación menos relevante. En esta última cobertura, Palpada florea (Hull, 1925) y Syrphus shorae (Fluke, 1950) son los sírfidos que más interacciones acumularon. Respecto a los palinomorfos, las Asteraceas Baccharis latifolia (Ruiz & Pav.) Pers. y Taraxacum-Hipochaeris son las plantas que más interacciones acumularon en las tres coberturas vegetales. Se resalta el papel de Rubus en BR y VSA (Figura 1). Particularmente en BR, la acumulación de red se ve acompañada por dos especies arbóreas: Croton mutisianus Kunth y Eucalyptus globulus Labill.

En cuanto a los atributos de interacción de las tres coberturas, TUD exhibió la mayor conectividad, y riqueza de palinomorfos, pero la menor asimetría. El mayor anidamiento ponderado lo registró el BR, mientras que la cobertura con mayores valores de especialización (H ₂ y d’) fue VSA, en contraste con BR (Tabla 1). En cuanto a los sírfidos, la riqueza y abundancia de especies fue similar en las tres coberturas vegetales estudiadas.

La ornamentación de polen más común fue la espinada (41.9; Asteraceae) seguida de la fenestrada (17.9%; Asteraceae) y el reticulado (17.8%; Brassicaceae, Adoxaceae). Por su parte, el tamaño más común fue el mediano (96.1%), seguido por el pequeño y el grande (1.3%). Respecto a los análisis de especialización d’, se encontró que la ornamentación del polen tiende a ser superior en los microreticulados, psilados y reticulados (i.e., Rubus, Alnus, Passiflora), en contraste con los clavados (Croton) (Figura 2; Pr(>F) 0.011). En particular, la subfamilia Syrphinae presentó una mayor tendencia a la especialización frente a Eristalinae (Pr(>F) 0.014). Respecto al tamaño de los sírfidos, se encontró que las especies más pequeñas tienen una mayor tendencia a la especialización (Figura 2; Pr(>F) 0.0024). Esta condición también fue identificada en el tamaño de los granos de polen Pr (>F) 0.006). Estos resultados fueron reafirmados con un ANOVA, que mostró diferencias significativas para todas las variables (Anexos 4 y 5).

Figura 2 Boxplots de las variables morfométricas del polen consumido y de los sírfidos en las tres coberturas estudiadas en función del grado de especialización d’. 

Se presenta el grado de especialización a) según la ornamentacion del polen, b) según el tamaño del grano de polen, c) según el tamaño de los insectos y d) según la subfamilia de Sirfidae.

En lo que respecta a la tolerancia a la extinción de las tres redes estudiadas, las simulaciones de extinciones locales revelaron que, al desaparecer las especies de las comunidades de sírfidos en las tres redes, las plantas se extinguirían al mismo ritmo. En cambio, se evidencia que, con la desaparición de las especies vegetales en las tres redes, habría una reducción en la proporción de pérdida de especies de sírfidos. Con ello, sería TUD la cobertura que presentaría la mayor proporción de pérdida, seguida de VSA y BR (Anexo 6).

DISCUSIÓN

De las tres coberturas vegetales diferenciadas en el sector de la Quebrada Las Delicias (^{Ángel et al., 2021}), es la vegetación secundaria alta (VSA: H ₂ = 0,45) la que mayor susceptibilidad a la extinción presenta frente al bosque ripario (BR) y al tejido urbano discontinuo (TUD), que reflejan mayor cercanía a condiciones naturales y a afectación antropogénica respectivamente. La especialización en VSA está relacionada con el mayor número de especies de plantas y sírfidos que se muestran especialistas y con el respectivo número de módulos de red encontrados (Tabla 1, Anexo 3), además de concordar con lo planteado por ^{Menke et al. (2012)}, quienes sugirieron que las vegetaciones en transición tienden a generar estrategias especializadas en la regulación planta-animal. Más aún, al presentar los niveles más bajos de interconexión y de especies anidadas, esta red tiene una baja capacidad para resistir extinciones (Memmot et al., 2004; Thébault & Fontaine, 2010; ^{Schleuning et al., 2012}; ^{Lever et al., 2014}). Por su parte, si bien BR y TUD presentaron una conectividad similar, BR se mostró más especialista y con mayor anidamiento ponderado. Esto plantearía una mayor estabilidad en su comunidad, pues está más conservada, una condición que coincide con lo propuesto por Thébault & Fontaine (2010) y Dormann (2011).

Las comunidades de sírfidos en la Quebrada Las Delicias son, en su mayoría, generalistas (d’ <0.5; Anexo 1). Sin embargo, al analizar de manera detallada el índice de especialización a nivel de especie en cuanto a subfamilia y tamaño, se identificó que la especialización podría estar más asociada a las características propias de la subfamilia que al tamaño. De manera general, se encontró que los sírfidos de tamaño pequeño presentan un mayor nivel de especialización, una característica propuesta por ^{Branquart & Hemptinne (2000)} al plantear que los sírfidos pequeños son desplazados por los grandes a flores con nectarios profundos, pues estos últimos más grandes no pueden acceder a este recurso floral. No obstante, Zamora et al. (2012) identificaron que algunos sírfidos pequeños como P. punctulatum poseen aparatos bucales proporcionalmente más grandes que aquellos de tamaño corporal más grande como S. shorae (3.66 y 1.89 mm respectivamente). Respecto a las subfamilias de sírfidos en el área estudiada, Syrphinae fue menos generalista que Eristalinae, una característica también registrada en pastizales de Gales, Reino Unido, donde las moscas de Eristalinae tienden a ser polinizadoras eficientes y generalistas (^{Lucas et al., 2018}). Esta tendencia hacia la especialización estaría asociada a los comportamientos de las subfamilias. ^{Holloway (1976)} identificó que las moscas de Syrphinae presentan mayor acicalamiento y, a su vez, una mayor recolección del polen en sus cuerpos, por lo que tienen que buscar asiduamente más recursos florales, contrario a las moscas de Eristalinae, que son visitantes florales mucho más activos y, por tanto, generalistas.

Para explicar la mayor especialización de la subfamilia Syrphinae respecto a la de Eristalinae, sería conveniente incluir dos factores importantes como la latitud y la representatividad del muestreo por subfamilia. Esto, ya que existen indicios que muestran que la especialización de comunidades de sírfidos tiende a ser mayor en países de mayores latitudes frente a los tropicales (^{Schleuning et al., 2012}; ^{Welti & Joern, 2015}; ^{Dalsgaard et al., 2017}). En la Republica Checa se ha registrado un comportamiento especialista en los miembros de Eristalinae en comparación con los de Syprhinae (^{Klecka et al., 2018}). Por otra parte, las especies M. gigantea, O. golbachi, P. ecuadoriensis, P. punctulatum y S. shorae e Hybobathus sp., todas de la familia Syrphinae, presentan tendencias especialistas, lo que podría ser reflejo de su baja representación (^{Petanidou et al., 2008}; Dormann, 2011).

En general, los sírfidos presentaron predilección por el consumo de polen de plantas con abundante recurso floral (número de flores, presencia de nectarios, producción de polen), por lo que estos resultados respaldarían la teoría de búsqueda óptima simple señalada por ^{Holloway (1976)}. En las tres coberturas, los sírfidos consumieron ante todo polen proveniente de flores de las familias botánicas Asteraceae, Rosaceae y Brassicaceae, cuya morfología es espinada, fenestrada y microrreticulada respectivamente, así como de tamaño mayoritariamente mediano. Sin embargo, se encontró consumo de polen de Alnus, Thalictrum, Vallea, Piper, Poacea y Pinnacea, entre otros, cuyo síndrome de dispersión puede ser considerado como anemófilo. Con lo anterior, los resultados obtenidos resultados contrastarían parcialmente con lo planteado por ^{Stroo (2000)} y ^{Hu et al. (2008)}, quienes afirman que el polen evolucionó con estrategias hacia un mayor tamaño y ornamentos para adherirse a los insectos y así garantizar la polinización. En este sentido, estos insectos parecerían tener predilección por plantas con polen ambófilo, que pueden ser polinizadas tanto por el viento como por insectos (^{Saunders, 2018}). Sin embargo, la diversidad en el consumo de polen depende de la composición, la oferta del recurso y, así, del grado de conservación de las coberturas, de modo que las coberturas alteradas con baja riqueza de estos recursos tienden a hacer que las comunidades de sírfidos presenten menor diversidad y riqueza (^{Gervais et al., 2018}). Este planteamiento es congruente con lo encontrado por ^{Ángel et al. (2021)}, donde la mayor diversidad en términos de especies comunes (q=1) y dominantes (q=2) de sírfidos se reportó en BR. Esto, en contraste con TUD y VSA.

CONCLUSIÓN

Este es el primer estudio en el que se analizan las interacciones entre los sírfidos y las comunidades vegetales (polen consumido) en áreas altoandinas con intervención humana en Colombia. En las tres coberturas diferenciadas, las relaciones asociadas a la dieta de los sírfidos muestran una tendencia generalista a nivel de red, lo que hace que estas redes puedan ser menos vulnerables ante futuros eventos de extinción. En general los sírfidos de la subfamilia Syrphinae presentan una mayor afinidad a hacia la especialización a nivel de especie, una característica que refleja su comportamiento de acicalamiento.

Se destaca una menor vulnerabilidad en los sírfidos ante eventos de extinción por cuenta de la desaparición de plantas en la red del BR, lo que sería producto de un mayor anidamiento. En contraste, la red con mayor vulnerabilidad sería la VSA, que, al estar en estados intermedios de conservación, puede presentar relaciones planta-animal más especializadas con mayor frecuencia.

Por último, estos insectos obtienen polen de diversos tamaños y ornamentaciones pertenecientes a plantas de diversas especies -incluso de plantas potencialmente ambófilas-, lo que hace que puedan tolerar extinciones locales de plantas, al poder reemplazar con mayor facilidad sus recursos alimenticios.