INTRODUCCIÓN

La parasitosis es uno de los problemas sanitarios más importantes en las ganaderías a nivel mundial debido a las múltiples afectaciones a la salud y la productividad de los animales infestados, esta puede generarse por parásitos como los nematodos, cestodos, protozoarios y los trematodos, estos últimos generan variadas pérdidas productivas en los rebaños no solo por el daño en la salud del animal, sino también por la pérdida de partes de la canal como en el caso de la infestación por F. hepatica (^{Palacio et al. 2020}). Todas las especies de parásitos trematodos en el ganado pertenecen a la subclase Digenea (^{Aregay et al. 2013}). Los trematodos adultos se denominan comúnmente "trematodos hepáticos" y las familias que incluyen parásitos de gran importancia veterinaria son Fasciolidae, Dicrocoeliidae, Paramphistomatidae y Cotylophoronia (^{Taylor et al. 2016}, ^{Love 2017}).

Estos parásitos se ubican en diversas partes del organismo de los bovinos, Fasciola hepática es el principal trematodo hepático; Paraphistomas es un trematodo ruminal / estomacal, y por su parte, Cotylophora se ubica a nivel reticular y en el intestiano delgado. Estos tres se constituyen como los trematodos más significativos registrados en diferentes partes del mundo (^{Lloyd et al. 2007}, ^{Love 2017}).

La fasciolosis es una enfermedad económicamente significativa del ganado doméstico, particularmente ganado vacuno y ovino y ocasionalmente del hombre. F hepatica y F. gigantica son las dos especies más comúnmente implicadas como agentes etiológicos de fasciolosis (^{Palmer 2013}). La infestación del ganado adulto con duelas hepáticas, a menos que sean infestaciones graves, no suele ser clínicamente evidente. Por lo tanto, en condiciones normales la enfermedad clínica sólo es probable en ganado joven (^{Dreyfuss et al. 2006}, ^{Kassaye y Hana 2019}).

Sin embargo, incluso una infestación moderada puede resultar en una reducción significativa en el rendimiento y la calidad de la leche (^{Elliott et al. 2015}), una reducción en el aumento de peso (^{Gebrie et al. 2015}, ^{Giraldo et al. 2016}) y en el rendimiento reproductivo (^{Hansen y Perry 1994}). Además de su efecto sobre la productividad, la fasciolosis es una causa de pérdidas económicas significativas a través de la pérdida del hígado en el sacrificio (^{Love 2017}, ^{Thrusfield 2005}), estas pérdidas se han calculado hasta en tres mil millones de dólares al año para la industria según múltiples autores (^{Palacio et al. 2020}, ^{Kialanda et al. 2013}, ^{Selemetas 2015}, ^{Alison et al. 2015})

Los paramphistomes (Amphistomes) se consideran tradicionalmente sin importancia clínica (^{Gebrie et al. 2015}, ^{Iglesias et al. 2016}). Sin embargo, una infestación grave con trematodos inmaduros, que se adhieren al revestimiento de la parte superior del intestino delgado, puede causar enfermedades graves e incluso la muerte. Las infestaciones moderadas de estado inmaduro pueden aumentar la pérdida de peso y reducir la producción de leche. Sin embargo, la mayoría del ganado solo tiene infestaciones estomacales leves con la forma adulta y aquellos con pequeñas cantidades de formas inmaduras generalmente no muestran signos de enfermedad (^{Kassaye y Hana 2019}, ^{Lloyd et al. 2007}, ^{Love 2017}).

Para un programa de control de helmintos racional y sostenible es requisito previo el conocimiento exhaustivo de la epidemiología de los parásitos y su interacción con el huésped en un clima específico y un sistema de gestión (^{Taylor et al. 2016}, ^{Thrusfield 2005}). Por lo tanto, este estudio se realizó con el objetivo de establecer la prevalencia e identificar los factores de riesgo asociados con la infestación por trematodos en ganado lechero en el valle de Paipa, Boyacá (Colombia).

MATERIALES Y MÉTODOS

RESULTADOS

DISCUSIÓN

Hasta el momento en Colombia no hay estudios acerca de la prevalencia de trematodos en bovinos y su asociación con diversos factores de riesgo. Sin embargo, se han realizado algunos estudios a nivel de rebaños y plantas de beneficio. Por ejemplo, en el departamento de Quindío para los años 2012 y 2013 Recalde et al. (2014) reportaron una prevalencia de F. hepatica de 3,74% en el ganado, valor menor al del presente estudio (12%), y no evaluaron los otros dos parásitos. En el departamento de Cesar (Colombia) ^{Pinilla et al. (2018)} encontraron una prevalencia de F. hepatica de 3,4% y de Paramphistomum spp., de 0,7%, que fue menor con respecto al presente estudio para ambos parásitos; estos resultados pudieron deberse a las diferencias entre las condiciones de humedad y temperatura de las dos regiones, además de diferencias entre las razas, debido a que el presente estudio se realizó en ganado lechero y Holstein puro.

Los reportes de bajas prevalencias de F. hepatica también puede estar asociados con la expansión de los servicios veterinarios en el área para el control de las trematodosis (^{Gebrie et al. 2015}). La prevalencia elevada de F. hepatica reportada en partes del país sin grandes cuerpos de agua permanentes, en comparación con el área de estudio de la presente investigación, puede mostrar la importancia relativa de F. hepatica en el ganado con fasciolosis en Colombia (^{Parra et al. 1982}). Los hospedadores intermedios de F. hepática, además del caracol, son los anfibios (^{Andrews 1999}) y por lo tanto, este trematodo no necesita necesariamente un ambiente acuático para su supervivencia y proliferación.

Por su parte, la prevalencia de Paramphistomum spp., registrada en el presente estudio (9%) fue mayor a la reportada en un informe anterior (2,6%) para un área similar (^{Parra et al. 1982}) en Rionegro (Antioquia), caracterizada por un clima tropical húmedo con lluvias fuertes. A su vez, la prevalencia de Cotylophorum spp., en el presente estudio (4%), fue menor a la encontrada en la citada investigación (9,0%) en la región antioqueña.

Por otro lado, en el municipio de Une, Cundinamarca (Colombia) ^{Giraldo et al. (2016)} determinaron una prevalencia de F. hepatica de 15,5%, por la presencia de huevos en materia fecal o canalículos biliares; dicho estudio se realizó en una planta de beneficio (postmortem) y el porcentaje fue similar a lo reportado en el presente trabajo, aun cuando en la investigación comparativa los animales procedían de diferentes zonas, climas y topografías, además de que no eran de razas puras.

En Cuba se encontró una prevalencia de F. hepatica del 70% en cruces de Si-boney y animales entre 5 y 7 años (^{Soca et al. 2016}), porcentaje diferente a los datos obtenidos en el presente estudio pues aunque ambos son países tropicales, las condiciones de producción difieren entre sí. En este mismo país ^{Palacio et al (2020)} determinaron una prevalencia de F. hepatica en dos plantas de beneficio durante 6 años de estudio de entre 6,1% y 50,3%, que fue asociada a las condiciones medioambientales de las regiones en donde se ubicaban las dos plantas, tales como: el pobre drenaje de potreros y las diversas temporadas de lluvias, determinando que estos sistemas ganaderos tenían una gran infestación de este parásito; sin embargo, los demás parásitos no fueron determinados, lo cual denota la importancia de la infestación por F. hepatica en rebaños cubanos.

En varias encuestas de plantas de beneficio realizadas en diferentes partes de África se demostró la coinfestación del ganado con F. hepatica y Paramphistomum spp. (^{Abebe et al. 2010}; Abebe et al. 2011, ^{Aregay et al. 2013}). Resultados que no se obtuvieron en Colombia ni en Cuba en los estudios de plantas de beneficio.

En este estudio se registró la prevalencia más alta para F. hepatica (12%) seguido de Paramphistomum spp., (9%) y Cotylophorum spp., (4%). En 2019 se reportaron para Etiopía prevalencias de F. hepatica de 20,1%, de Paramphistomum spp., de 48,5% y de Cotylophorum spp., de 16,5% (^{Kassaye y Hana 2019}); de igual forma, en Tanzania se determinó una prevalencia consistentemente más alta de Paramphistomum spp. que F. hepatica en ganado manejado bajo diferentes condiciones (^{Keyyu et al. 2005}); resultados que no solo son superiores en porcentaje de prevalencia con respecto a los reportados en este estudio, sino que muestra una diferencia en la positividad al parásito, debido a que se cree que en todos los rebaños, la problemática por trematodos es debida principalmente a F. hepatica.

También en África se han obtenido resultados diferentes a los previamente reseñados donde F. hepatica dominaba la prevalencia, seguida de Paramphistomum spp., y Cotylophorum spp., en diferentes partes de Etiopía (^{Phiri et al. 2005}, ^{Yabe et al. 2008}) y en otros lugares de África (^{Nzalawahe et al. 2014}). Este patrón de infestación es similar al reportado para Colombia en el presente estudio.

La prevalencia de F. hepatica observada en esta investigación es superior a la pre-valencia del 2,4% reportada por (^{Yeneneh et al. 2012}); sin embargo, fue menor en comparación con otros informes recientes de áreas adyacentes al lago Tana (^{Gebrie et al. 2015}, ^{Tsegaye et al. 2012}) e informes de otras partes de África (^{Abebe et al. 2011}, ^{Telila et al. 2014}). La diferencia en la prevalencia puede deberse a la discrepancia en la cantidad de lluvia y otras condiciones climáticas y agroecológicas.

En cuanto a la prevalencia de Paramphistomum spp., puede explicarse en parte por el hecho de que el parásito adulto se considera no patógeno y, consecuentemente, no es el objetivo del tratamiento antihelmíntico. También podría estar relacionada con la biología del parásito y los huéspedes intermedios; los Paramphistomum adultos pueden sobrevivir en el huésped durante años y son muy prolíficos en la producción de muchos huevos, mientras que la multiplicación de parásitos en los caracoles infectados es extremadamente alta (^{Hansen y Perry 1994}). Para Paramphistomum spp., el huésped intermedio también es extremadamente adaptable y masivo (^{Dreyfuss et al. 2006}).

La falta de disponibilidad de medicamentos efectivos contra los parafistomas también podría haber contribuido a la prevalencia del parásito presentada en este estudio. Los antihelmínticos comunes utilizados para la desparasitación de rutina para tratar los principales nematodos y trematodos hepáticos en Colombia, como el albendazol, la ivermectina y el triclabendazol, tienen poco o ningún efecto sobre los parafistomes (Kassate y Hana 2019, ^{Mage et al. 2002}). Al respecto, se ha documentado una prevalencia creciente de Paramphistomum spp. en comparación con F. hepatica en Francia, en parte debido a la falta de un tratamiento efectivo contra la parafistomosis bovina (Mage et al. 2002).

Los estudios realizados en África, cerca de una gran zona pantanosa atravesada por un río en el noreste de Etiopía (75%) y alrededor de un pequeño lago en el norte del mismo país (65,3%) demostraron una mayor prevalencia de Paramphistomum spp. (^{Kassaye y Hana 2019}). La prevalencia de Paramphistomum spp., (cuyos huéspedes intermedios son caracoles acuáticos) observada en la presente investigación podría explicarse por el hecho de que se realizó cerca de cuerpos de agua permanentes en comparación con algunos de los otros estudios que se desarrollaron en áreas más secas (^{Rahman et al. 2007}).

También en África se determinó una prevalencia del 13,7% en un área adyacente al lago Tana (Chanie et al. 2013) y en 2015 se encontró una prevalencia de 13,5% en el oeste de Etiopía (^{Abebe et al. 2011}). Sin embargo, la prevalencia fue baja en comparación con los informes anteriores de la cuenca del lago Tana del 28% (^{Yeneneh et al. 2012}). Las variaciones observadas entre investigaciones sobre la prevalencia de trematodos en general se pueden atribuir a las diferencias en las condiciones climáticas y ecológicas entre las áreas de estudio, a la diferencia en las precipitaciones entre años, a las estaciones y a las prácticas de manejo de animales.

La prevalencia de los tres trematodos considerados en esta investigación fue mayor en animales delgados o gordos en comparación con animales con condición corporal normal. La infestación grave con F. hepatica en el ganado, especialmente en ganado joven, puede causar una enfermedad grave caracterizada por anemia, hipoalbuminemia (edema), problemas de condición corporal y pérdida de peso (^{Love 2017}; ^{Thrusfield 2005}). Del mismo modo, una infestación grave con trematodos inmaduros puede causar disminución del apetito, apatía y pérdida de peso (^{Lloyd et al. 2007}).

Incluso las infestaciones moderadas de F. hepatica y Paramphistomum spp., con formas inmaduras pueden afectar el aumento de peso o la pérdida de apetito, lo que podría contribuir a una condición corporal deficiente, que es también uno de los signos clínicos de la fasciolosis crónica (^{Lloyd et al. 2007}, ^{Love 2017}, ^{Thrusfield 2005}). Sin embargo, debe tenerse en cuenta que es difícil separar los efectos de diferentes géneros de trematodos en la condición corporal, ya que tienden a actuar en simultáneo. Nuestro hallazgo respalda informes anteriores que asociaban F. hepatica (^{Phiri et al. 2005}), Paramphistomum spp. (^{Mariam et al. 2014}) y Cotylophorum spp., con mala condición corporal (^{Abebe et al. 2011}).

El resultado puede incluso sugerir un efecto patogénico aditivo o sinérgico de la coinfestación con trematodos. Investigaciones han determinado una alta tasa de mortalidad en infestaciones concurrentes que involucran F. gigantica y Cotylophorum spp., en vacas lecheras (^{Rahman et al. 2007}). Después de observar una correlación positiva entre F. hepatica y Paramphistomum spp., otro estudio sugiere que la interacción heteróloga de estos dos parásitos puede agravar los efectos económicos de la duela hepática en la industria ganadera (^{Yabe et al. 2008}).

La prevalencia de F. hepatica y Paramphistomum spp., fue mayor en el ganado adulto (> 4 años), en comparación con sus homólogos jóvenes. Por el contrario, otros investigadores registraron una mayor prevalencia de F. hepatica en el ganado más joven (^{Aregay et al. 2013}, ^{Tsegaye et al. 2012}). Sin embargo, muchos estudios sobre Paramphistomum spp., en Etiopía y en otros lugares no encontraron diferencias en la prevalencia entre los grupos de edad (^{Abebe et al. 2011}). La variación podría atribuirse en parte a las diferencias en la clasificación de las categorías de edad entre los estudios. El desarrollo de la inmunidad debido a la exposición a F. hepatica que limita la vida útil de la infestación primaria, ralentiza la migración de la infestación secundaria y en última instancia aumenta el número de trematodos establecidos (^{Thrusfield 2005}), puede ser responsable de una mayor prevalencia de F. hepatica en el ganado más viejo. Del mismo modo, se ha establecido el desarrollo de una mejor inmunidad adquirida contra los parafistomas (^{Taylor et al. 2016}, ^{Phiri et al. 2005}, ^{Urquhart et al. 1996}).

Por último, se encontró que el ganado puro fue el más afectado con los tres trematodos y excretaba una mayor cantidad de huevos en sus heces que los animales cruzados, contrario a algunos informes previos de Etiopía (^{Gebrie et al. 2015}, ^{Hansen y Perry, 1994}). Esta diferencia probablemente se deba a la diferencia en la exposición y la resistencia natural, ya que los estudios con F. hepatica sugieren que el ganado Bos indicus parece ser más resistente que Bos taurus a la infestación con F. hepatica (^{Taylor et al. 2016}; ^{Thrusfield 2005}). Es posible que se preste mayor atención a los animales valiosos y que su probabilidad de pastoreo en áreas infestadas de caracoles sea limitada o que hayan sido desparasitados con mayor frecuencia que los animales cruzados. No obstante, algunos estudios encontraron mayor prevalencia de trematodos en ganado cruzado que en animales puros (^{Tsegaye et al. 2012}, ^{Yeneneh et al. 2012}).

CONCLUSIONES

El presente estudio mostró que los principales trematodos de importancia para la salud y el bienestar de los animales son relativamente prevalentes en el área de estudio, especialmente en el ganado adulto con una alta tasa de infestaciones mixtas. El estudio sugiere que puede existir una considerable pérdida económica debido a las infestaciones por trematodos a través de la reducción de la eficiencia de producción ganadera en el área de estudio, debido al poco conocimiento de las dinámicas epidemiológicas de los parásitos.