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La enfermedad de Chagas causada por Trypanosoma cruzi es una de las enfermedades desatendidas más importantes de América Latina. Según estimaciones de la Organización Mundial de la Salud (OMS), aproximadamente, 6 millones de personas están infectadas en 21 países de Latinoamérica 1.
En Colombia, la fase exploratoria y la intervención que se llevaron a cabo entre 1996 y 1999 en el marco del programa nacional de prevención y control de la enfermedad de Chagas, permitió establecer la distribución geográfica de los vectores, las especies domiciliadas y la seroprevalencia en niños menores de 15 años en zonas infestadas 2. La transmisión vectorial de T. cruzi al hombre se ha considerado la principal vía de infección, adquirida por contacto con heces infectadas de triatominos domiciliados. En este contexto, se desarrolló un protocolo de control que logró la disminución de la infestación de triatominos en las zonas detectadas 3.
Sin embargo, los reportes de brotes de casos agudos de la enfermedad en ausencia de triatominos domiciliados en varias zonas del país, han centrado la atención en la transmisión por vía oral 4-6. La presencia de triatominos silvestres y mamíferos sinantrópicos, y las visitas ocasionales a las viviendas cercanas a los bosques que albergan los ecótopos naturales de estos animales, permiten inferir una conexión entre el ciclo silvestre y el doméstico. Esta situación pone de manifiesto un riesgo para los habitantes de áreas urbanas, lo cual requiere la atención de los programas de prevención y control de los servicios de salud del país 7-13.
Es por esto que, en el enfoque del riesgo establecido para el control de la transmisión vectorial de la infección y de la enfermedad de Chagas, se advierte que no se puede tratar de una misma manera aquello que es desigual. La extensión del área endémica, la variedad de vectores con comportamientos diversos y las múltiples variables que intervienen y determinan diferentes patrones de transmisión, revelan la necesidad imperiosa de adoptar un manejo del riesgo y del control vectorial específicos en cada zona 14-16.
Asimismo, es importante considerar que los triatominos silvestres actúan como especies invasoras que pueden llegar a nuevas áreas mediante la migración natural, pero a menudo son introducidos en el curso de las actividades humanas que perturban sus ecosistemas. Cabe señalar que algunos de estos insectos podrían iniciar un proceso de domiciliación, el cual se ha hecho evidente por el aumento de la intrusión en las viviendas y el contacto con sus habitantes y con los animales domésticos, especialmente en aquellas zonas colindantes con regiones boscosas 17-20.
Panstrongylus geniculatus es una especie de hábitos silvestres y amplia distribución en América Latina. Es frecuente recolectarlo en el peridomicilio y dentro de las viviendas en zonas rurales y urbanas de Colombia y Venezuela. Su periodo completo de desarrollo es de 128 a 171 días en condiciones de laboratorio, aunque en otros estudios se ha mencionado una duración de hasta dos años 21. Esta especie se considera euritérmica, pues se puede adaptar a ecótopos muy secos o muy húmedos y está presente en una gran variedad de hábitats silvestres, como madrigueras o sitios de reposo de armadillos, zarigüeyas, roedores, murciélagos y aves, en huecos de árboles, en bromelias y en palmas 22-24.
Rhodnius pallescens es una especie considerada vector primario en Panamá y, secundario en varios países de Centroamérica y en la región Caribe y el Magdalena medio en Colombia. La duración promedio del desarrollo del huevo hasta el quinto estadio de ninfa es de 128,6 días 25. La especie tiene un gran potencial para invadir y colonizar las viviendas humanas a donde los insectos se ven atraídos por la luz artificial en áreas urbanas y rurales; allí colonizan estructuras como gallineros, palomares y porquerizas en el peridomicilio. Habita ecótopos silvestres, especialmente en palmas, y refugios aéreos y terrestres de varias especies de mamíferos, roedores y aves 26-29.
Por otro lado, el diagnóstico de la infección por T. cruzi de 180 especies de mamíferos silvestres y domésticos de varios órdenes que habitan en Centroamérica y Suramérica ha evidenciado el riesgo que representa la cercanía de estos animales que actúan como reservorios del parásito. En este contexto, es necesario centrar la atención en el orden de los marsupiales y el género Didelphis, el cual es reconocido por su comportamiento sinantrópico, ya que visita o anida en el peridomicilio o en el domicilio en zonas rurales o urbanas, lo cual lo expone a picaduras de triatominos silvestres o domésticos 10,12,30,31.
Durante años, las comunidades han recolectado individuos de estas dos especies de triatominos en viviendas periféricas de diferentes barrios de Bucaramanga, incluida la urbanización donde se presentó un brote de la enfermedad de Chagas, probablemente por transmisión oral 13. Dichos especímenes han sido enviados a los laboratorios locales de referencia 4,13.
Esta notificación constante de triatominos hallados en las viviendas, y la reciente aparición de brotes de la enfermedad aguda de Chagas de posible transmisión oral debido a la contaminación de alimentos, en los cuales se han incriminado estas especies de triatominos y mamíferos como posibles vectores de T. cruzi, motivó la realización de este estudio en la urbanización Villa del Prado y la zona boscosa colindante (Cañada del Loro) en Bucaramanga.
Los objetivos del estudio fueron: 1) determinar la intrusión y la posible domiciliación de los insectos vectores; 2) determinar la presencia de mamíferos silvestres en el domicilio y el peridomicilio de las viviendas; 3) evaluar los métodos de captura de los triatominos silvestres; 4) determinar la infección natural de los vectores mediante reacción en cadena de la polimerasa (PCR), y 5) determinar los factores de riesgo de la intrusión de los triatominos en las viviendas.
Materiales y métodos
Área de estudio
El estudio se llevó a cabo en una zona urbana en donde la comunidad había reportado frecuentemente la aparición de triatominos. El área de estudio (Villa del Prado: 7°6' 44,53" N y 73°7' 47,15" 0) está en la periferia de la escarpa occidental de Bucaramanga, capital del departamento de Santander. Durante el periodo de estudio, la temperatura promedio fue de 24,6 °C, la humedad, de 18,4 %, y la precipitación, de 98,7 mm, con dos períodos lluviosos y dos de menor precipitación.
La urbanización tiene 196 viviendas de estrato tres, construidas con planos aprobados por la Oficina de Planeación Municipal; cuentan con dos pisos conectados entre sí por una escalera interior paralela, con paredes fabricadas en ladrillo frisado, estucadas y pintadas, pisos en cerámica, y techos machihembrados de teja de barro. La urbanización cuenta con una zona social para la recreación que consta de una cancha de futbol y una de baloncesto con piso de cemento, una zona de juegos infantiles, un pequeño kiosco, así como una zona de parqueadero con iluminación eléctrica y una portería con vigilancia.
La urbanización Villa del Prado colinda con una zona boscosa, la Cañada del Loro, la cual presenta un suelo de pendientes altas en el borde de la escarpa, con salida de acuíferos por drenaje natural (quebradas), y recibe aguas residuales durante su trayecto (figura 1). Esta zona fue declarada reserva forestal protegida en el 2013 por la Corporación de la Meseta de Bucaramanga (CDMB), con el fin de preservar los residuos boscosos de los ecosistemas de bosque seco tropical para el restablecimiento de su estado natural. La zona presenta vegetación abundante, con variedad de especies, entre ellas, árboles gallineros, sarrapios, búcaros, mangos y varias especies de palmas, como la palma areca y la palma real. Entre las especies animales, se cuentan zarigüeyas, ñeques, ardillas, una gran variedad de aves y reptiles (boas y corales), además de otras comunes cerca de los sitios poblados, como gallinazos y roedores 32,33.
Captura de triatominos
Durante tres días consecutivos cada mes a lo largo de un año (desde febrero de 2011 hasta enero de 2012), se utilizaron los siguientes métodos para la captura de triatominos: vigilancia comunitaria, trampas Angulo 27, trampas Noireau 34, trampas con atrayentes químicos 35,36, trampas Shannon y la captura manual en el alumbrado público. Los días de muestreo se eligieron teniendo en cuenta la fase de transición de luna menguante a luna nueva, según lo sugerido por Castro, et al.37.
La vigilancia comunitaria se llevó a cabo con un funcionario de la Secretaría de Salud Municipal y el aval de la junta de acción comunal de la urbanización; se dio una charla a los habitantes con el fin de darles a conocer aspectos de la enfermedad de Chagas, sensibilizarlos sobre la recolección de triatominos e informarles sobre los cuidados que debían tener durante la captura de los insectos; posteriormente, se les entregaron los frascos rotulados para su captura.
En cuanto a las trampas Angulo (con gallina como cebo) y las Noireau (con ratón como cebo), se instalaron entre cuatro y seis de cada una. Las trampas Angulo se instalaron en palmas y árboles con fronda abundante, usando la metodología del vecino más cercano para su ubicación, y las de Noireau, en sitios como troncos caídos, raíces de árboles, cuevas en las rocas, madrigueras y nidos de gallinazos.
También, se instalaron ocho trampas Noireau con atrayentes químicos contenidos en viales de 2 ml con agujeros en la tapa y adheridos a las paredes de la trampa. Cada vial contenía 1,5 ml de nonanal (142,4 g/mol), de heptanal (114,18 g/mol), de benzaldehído (106,12 g/mol) y de alcohol isoamílico (88,15 g/mol) 35,36. Estas trampas se instalaron en sitios similares a los ya mencionados. Todas ellas se instalaron al atardecer y se revisaron al cabo de 12 horas. El material entomológico recolectado se almacenó en frascos plásticos debidamente rotulados.
En cuanto a las trampas de luz del tipo Shannon, se instalaron tres en un transecto lineal, diagonal entre la cancha y el bosque de la Cañada del Loro, separadas cada una por 50 m. En cada punto se ubicaron entre dos y tres personas para la captura de insectos en el horario de 6 p.m. a 10 p.m.
Para la captura manual en el alumbrado público, una persona revisaba y recolectaba los insectos de forma manual cerca a la farola del alumbrado público de las canchas de fútbol y de baloncesto, y en la zona de los juegos infantiles, en el horario de 6 p.m. a 10 p.m. Los insectos recolectados se clasificaron según su sexo y estadio, con la ayuda de la clave de Lent y Wygodzinski 23.
Captura de mamíferos
Para la captura de mamíferos, se instaló durante dos días una trampa Tomahawk con mango como atrayente a 8 m de una vivienda en el bosque adyacente. Se hizo el xenodiagnóstico con 20 ninfas de estadio V de R. prolixus en un mamífero capturado que luego se liberó.
Infección natural
La determinación de la infección natural por T. cruzi en P. geniculatus y R. pallescens se hizo mediante observación directa de las heces en el microscopio y posterior confirmación por PCR. La extracción del ADN se ajustó al protocolo recomendado por Miller, et al. (método de precipitación salina).
La amplificación del ADN nuclear de T. cruzi se hizo siguiendo el método de Moser, et al. Para la reacción se utilizaron los iniciadores TCZ1 5`CGAGCTCTTGCCCACACGGGTGCT-3` y TCZ25`- CCTCCAAGCAGCGGATAGTTCAGG-3`, los cuales amplifican una región repetida de 188 pb del ADN nuclear satelital de T. cruzi. En la PCR se utilizaron 0,4 μl/ml de deoxinucleósido trifosfato (dNTP), 0,1 μl/ml del iniciador, 1,2 μl/ml de cloruro de potasio (MgCl) y 0,12 μl/ml de ADN Taq polimerasa Tucan.
La amplificación se hizo en un termociclador a una temperatura inicial de 94 °C durante 10 minutos, seguida de 30 ciclos a 94 °C durante 30 segundos, a 55 °C durante 30 segundos y a 72 °C durante 30 segundos, y un ciclo final a 72 °C durante 10 minutos. Los productos amplificados se analizaron por electroforesis en gel de agarosa al 2 % teñido con bromuro de etidio y se visualizaron bajo luz ultravioleta 38,39.
Determinación de factores de riesgo
Para caracterizar los posibles factores de riesgo de la presencia de triatominos en áreas urbanas, se hizo una encuesta domiciliaria sobre factores sociales y ambientales, similar a la propuesta por Reyes-Lugo 18, con la idea de determinar si factores como las características físicas de la vivienda (color de la fachada), la densidad de habitantes y de huéspedes animales, la cercaníaa ambientes silvestres, la presencia de atrayentes como fuentes de luz y el nivel de conocimientos de la comunidad sobre la endemia favorecían la intrusión de triatominos en las viviendas.
Para calcular la distancia de las viviendas al bosque y al alumbrado público, se utilizó una imagen satelital del 2009 obtenida de Google Earth, cuya georreferenciación se hizo con el programa Idrisi Taiga para digitalizar la ubicación de las viviendas y del alumbrado público (figura 2). Para identificar los factores de riesgo, se usó la prueba de regresión logística, teniendo en cuenta la presencia o ausencia de triatominos en las viviendas, y según los reportes acumulados en el área de estudio y las variables mencionadas.
Consideraciones éticas
Este estudió contó con la revisión y aprobación del Comité de Ética de la Fundación Cardiovascular de Colombia. La manipulación de los insectos y la bioseguridad del estudio se rigieron por la Resolución 008430 de 1993, del Ministerio de Salud de la República de Colombia. Asimismo, el proyecto hizo uso del permiso de recolección tramitado por la Universidad Industrial de Santander ante la Corporación de Defensa de la Meseta de Bucaramanga, y de la autorización para el uso de fauna y flora reglamentada en el Decreto 1376 de 2013 con fines de investigación científica no comercial, por el cual se regula la investigación científica sobre diversidad biológica. De igual manera, el trabajo se acogió a la Ley 1581 de 2012 sobre protección de los datos personales en Colombia.
Resultados
Recolección de triatominos
Las especies de triatominos recolectadas fueron P. geniculatus y R. pallescens. Se recolectaron ocho hembras y tres machos de P. geniculatus, cinco de ellos en la cancha, cuatro en las viviendas y dos en el bosque. El tiempo de respuesta de la comunidad entre el hallazgo de un insecto semejante a un triatomino y la entrega al encargado de recogerlos fue corto, así que el mayor número de triatominos fue recolectado por la comunidad (55 %), seguido por el recolectado en el alumbrado público (cuadro 1).
Cuadro 1 Individuos de P. geniculatus recolectados por diferentes métodos en la urbanización Villa del Prado, Bucaramanga
De R. pallescens se recolectaron 63 individuos, nueve en la cancha y en el parqueadero, 27 en las viviendas y 27 en palmas reales (Attalea butyracea) con la trampa Angulo. En una vivienda se encontró una hembra de R. pallescens y 18 ninfas de primer estadio en una caja de cartón debajo de una cama, y en otra habitación de la misma vivienda, una hembra y tres ninfas de segundo estadio (cuadro 2). En cinco viviendas de la urbanización se reportaron triatominos durante el periodo de estudio y solo en una vivienda se recolectaron las dos especies 6.
Captura de mamíferos
La trampa instalada permitió la captura de dos mamíferos Didelphis marsupialis, un adulto y una cría. El mamífero adulto fue examinado y se encontró positivo para flagelados. Después de examinados, los animales fueron liberados en la Cañada del Loro.
Infección natural
Se procesaron nueve muestras de P. geniculatus y ocho de R. pallescens. Entre las muestras de P. geniculatus, cinco fueron positivas por examen directo y por PCR (56 %). Entre las de R. pallescens, el examen directo resultó positivo en cinco muestras (62,5 %), de las cuales cuatro se confirmaron por PCR.
Determinación de factores de riesgo
La encuesta se hizo en 136 (con 560 habitantes, aproximadamente) de las 190 viviendas de la urbanización (figura 2). No se pudo establecer asociación entre las variables en estudio, probablemente debido al bajo número de viviendas (siete) en donde se había reportado la presencia de triatominos (cuadro 3); sin embargo, en las viviendas más cercanas a la Cañada del Loro se detectó un mayor riesgo de intrusión de triatominos. Los animales domésticos más frecuentes fueron los perros, seguidos de las aves y los gatos.
Discusión
En este estudio se pudieron comprobar dos situaciones de gran importancia en la epidemiología de la enfermedad de Chagas en Colombia: en primer lugar, la presencia del ciclo de transmisión silvestre de T. cruzi en la periferia de una zona urbana, rodeada de vegetación conservada; y, en segundo lugar, la intrusión de triatominos en el domicilio y, en zonas de recreación urbanas cercanas a viviendas, la presencia frecuente de triatominos y mamíferos silvestres, como P. geniculatus, R. pallescens silvestres y D. marsupialis, infectados con T. cruzi, en Bucaramanga. El hallazgo de reservorios mamíferos y de triatominos infectados con T. cruzi en el bosque adyacente a las viviendas en los barrios periféricos de una gran ciudad, alerta sobre el riesgo de transmisión urbana del parásito en zonas consideradas como no endémicas.
El desarrollo urbanístico de Bucaramanga ha propiciado la construcción de viviendas en la periferia de la escarpa, adyacentes a los ambientes naturales circundantes que han recuperado su vegetación. Esto ha permitido la aparición y el mantenimiento de un sinnúmero de ecótopos, los cuales albergan animales de todos los órdenes, incluidos triatominos y huéspedes mamíferos, como faras o zarigüeyas, y grandes y pequeños roedores, como ñeques y ratas, los cuales pueden mantener el ciclo silvestre de la enfermedad de Chagas y son avistados ocasionalmente por la comunidad en las cercanías de sus viviendas 32,33.
Se ha reportado la presencia de P. geniculatus, R. pallecens y de mamíferos didélfidos, como especies intrusivas en zonas rurales de muchos países y, más recientemente, en zonas urbanas, y se los ha asociado con brotes de la enfermedad aguda de Chagas transmitida por vía oral debido a la contaminación de alimentos 6,11,13,40. En 2003 y 2008 ocurrieron dos brotes en la ciudad de Bucaramanga, el primero de los cuales se presentó en una zona de la periferia con bosque adyacente ubicada a dos kilómetros del área de estudio 4,5,13.
Es importante resaltar que las especies silvestres no se consideran muy aptas para la transmisión, y su nivel de adaptación a la vivienda humana es clave en el desarrollo de su competencia vectorial 41. Sin embargo, la presencia de triatominos, así sean pocos, en el domicilio puede originar el riesgo de transmisión por contaminación directa de la piel y de las mucosas o de los alimentos con heces infectadas del insecto, y originar brotes agudos de Chagas, como se ha reportado en Colombia 4-6,42.
El hallazgo de P. geniculatus y R. pallescens en el domicilio, el peridomicilio y en zonas aledañas, así como el hallazgo de una pequeña colonia de R. pallescens y la entrega de insectos de esta especie capturados por la comunidad en las habitaciones de dos personas, quienes refirieron haber sido picadas y presentaron las marcas de las picaduras en sus cuerpos, son señales del desplazamiento de estos huéspedes desde los ambientes silvestres periurbanos al ambiente doméstico de la zona urbana, lo cual acrecienta la posibilidad del inicio de un proceso de domiciliación o contaminación de alimentos con T. cruzi y, por ende, el riesgo de transmisión del parásito.
La captura de R. pallescens y P. geniculatus con trampas Angulo y Shanon, respectivamente, demuestra la eficiencia del uso de cebo animal en las primeras y de la luz blanca y el cebo humano en las segundas, lo cual implica su dispersión activa. Por otro lado, la captura manual en postes del alumbrado público demostró que la luz eléctrica usada en los exteriores de la urbanización y en las viviendas tiene un papel importante en la invasión de triatominos silvestres en los ambientes domésticos y, consecuentemente, en el riesgo de transmisión de la enfermedad de Chagas 27,28 36.
Aunque se presentó deterioro de los insectos recolectados por la comunidad, lo cual sucede a veces 43, se pudo determinar la infección natural por T. cruzi en P. geniculatus y R. pallescens, con valores similares a los reportados en otros estudios 18,44.
El estudio permitió determinar que la cercanía de las viviendas al bosque constituye un posible factor de riesgo para la intrusión de triatominos en las urbanizaciones ubicadas en la periferia de la escarpa, aunque no fue posible calcular la significación estadística debido al tamaño de la muestra. Por ello, es recomendable ampliar la muestra a otros barrios similares, con el fin de determinar dicha significación. En Venezuela, Reyes-Lugo 18 relacionó esta misma condición con la intrusión de P. geniculatus, así como la disminución de la cobertura vegetal del entorno, el número de animales domésticos y la iluminación nocturna 18.
Sin duda alguna, la modificación de los ecótopos naturales por acción antrópica, en los cuales se mantiene el ciclo enzoótico de T. cruzi, modifica el ciclo epidemiológico de la enfermedad 45, lo cual se ve propiciado con la expansión de los asentamientos humanos en espacios naturales circundantes que recuperan su entorno verde en ciudades en continuo crecimiento, como ocurre en muchas de Colombia. La expansión de estos asentamientos hacia la periferia trae como consecuencia la disminución de los refugios y de las fuentes de alimento de los vectores y los reservorios en su hábitat natural. Si a esto agregamos los estímulos para su migración, como la iluminación y la agregación de viviendas con presencia de potenciales huéspedes, se pueden estar configurando nuevas circunstancias de transmisión, en este caso, urbana, lo cual se habría evidenciado en los brotes de casos agudos de la enfermedad de Chagas en zonas no endémicas o de baja endemia, caracterizadas por la ausencia de triatominos domiciliarios, en Colombia 4-6,13.
La notificación y la recolección de triatominos de las dos especies por parte de la comunidad en este estudio, demuestran de forma inequívoca la importancia de la incorporación de la participación comunitaria en la vigilancia epidemiológica, como se ha comprobado al comparar métodos de vigilancia entomológica 46,47, así como de estrategias de prevención y control basadas en sistemas sostenibles de vigilancia que permitan la notificación de la presencia de vectores, de los potenciales huéspedes y de casos febriles que podrían deberse a la enfermedad aguda de Chagas 40.
Ante el notable aumento de la intrusión de diferentes especies de triatominos silvestres inducido por acción antrópica y la ausencia de parámetros cuantitativos para clasificar las poblaciones de las diferentes especies y estimar el riesgo de este comportamiento, es necesario, como lo plantean Waleckx, et al.48, redefinir los criterios de clasificación existentes y comprobar el riesgo con mediciones cuantitativas para orientar de mejor forma el diseño y la adopción de decisiones en los programas de control de vectores. El grado de intrusión y domiciliación debe establecerse en términos operativos, y considerarse en el diseño de las estrategias de control 41 y de un nuevo indicador para la medición de este comportamiento, como ya lo proponía Zeledón desde 1973 45.
También, es necesario poner en marcha estrategias de control de triatominos y mamíferos intrusivos potencialmente infectados con T. cruzi, con base en la valoración del riesgo real. En un primer paso, estas podrían incluir el uso de barreras físicas de protección de la vivienda para impedir el ingreso de los insectos, de protección individual (mallas o toldillos impregnados con insecticidas) y de sustancias repelentes.
Por último, se recomienda adoptar un enfoque que involucre la participación de las comunidades en riesgo en el control vectorial, así como la educación sobre el manejo adecuado de alimentos para evitar la contaminación por T. cruzi, la eliminación de algunas prácticas, entre ellas, la disposición de residuos orgánicos en el bosque aledaño para evitar el acercamiento de especies silvestres como faras, ñeques y ardillas, y la detección temprana de casos febriles sospechosos de enfermedad aguda de Chagas y su atención temprana, actividades que deben incorporarse a los sistemas de alerta temprana 49, y que podrían disminuir y mitigar el riesgo de transmisión, y la mortalidad y letalidad de la infección.
