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La exposición a mercurio tiene efectos neurológicos a corto y a largo plazo, especialmente durante el periodo de la vida en la que los sistemas se encuentran en formación y desarrollo1-6. En diversos estudios se ha detectado mercurio y otros metales pesados en mujeres gestantes y en la leche materna, la cual se ha determinado como la principal fuente de exposición a mercurio durante esta fase crítica del ciclo vital humano6.
En las zonas de explotación minera de oro, la exposición al mercurio se deriva del uso de este tóxico durante el proceso productivo y extractivo del metal, ya que el material extraído de la mina se amalgama con mercurio para separar el oro del material menos valioso; esta amalgama se somete después a calcinación para liberar el oro, pero, también, produce vapores de mercurio que son inhalados por los mineros7-11, los compradores de oro y la comunidad en general, incluidas las mujeres. Estos vapores de mercurio metálico son transportados a la atmósfera para después precipitarse y depositarse en los cuerpos de agua11,12, donde, por acción de los microorganismos, pasan por un proceso de metilación que los transforma en metilmercurio, el cual contamina los alimentos de consumo humano, especialmente el pescado7,8,13.
La utilización de mercurio en la explotación de oro en los municipios de Segovia, Remedios, Zaragoza, El Bagre y Nechí, ha convertido al departamento de Antioquia en el lugar con la mayor contaminación de mercurio per cápita en el mundo14. En estos municipios se ha estimado que hay entre 15.000 y 30.000 mineros artesanales de oro, además de los que trabajan con grandes compañías mineras, y que la producción fluctúa entre 10 y 20 toneladas de oro al año (2010), lo cual exige el uso de alrededor de 93 toneladas de mercurio14. Se calcula, asimismo, que el 63 % de la producción total de oro de Colombia se deriva de la explotación que se lleva a cabo en el departamento de Antioquia15. En las ciudades, los niveles de mercurio en el aire están entre 300 ng Hg/m3 y 1’000.000 ng Hg/m3 (mediciones hechas en los sitios de compra de oro), con un promedio de 10.000 ng Hg/m3 en las áreas residenciales14, niveles peligrosamente altos si se comparan con los 1.000 ng Hg/m3 permisibles según la Organización Mundial de la Salud (OMS)14,16,17.
La leche materna es esencial para el desarrollo físico, mental y cognitivo del recién nacido, y previene un número significativo de enfermedades18,19. La OMS recomienda la lactancia materna exclusiva durante los primeros seis meses de vida20,21. Paradójicamente, a pesar de sus innegables beneficios, la leche materna puede contener sustancias tóxicas, como el mercurio, provenientes de la contaminación ambiental a la que se exponen las madres durante la gestación y en el periodo de lactancia, tanto, que se ha establecido como la principal fuente de exposición a metales pesados durante el periodo neonatal6,21. A pesar de la magnitud del problema de contaminación del aire por mercurio metálico en áreas de explotación de oro, en pocos estudios se ha valorado la presencia de esta sustancia tóxica en la leche materna en dichas zonas22,23. La mayoría de los estudios en que se ha evaluado el papel del mercurio durante las fases de gestación y lactancia, no se han hecho en comunidades dedicadas a la explotación minera sino en comunidades de pescadores en las que la principal fuente de exposición al mercurio son los peces y los alimentos contaminados con metilmercurio20-24.
En este contexto, el presente estudio buscó determinar las concentraciones de mercurio total en la leche materna, la orina y el cabello de mujeresen periodo de lactancia residentes en municipios con explotación minera de oro en el departamento de Antioquia.
Materiales y métodos
Diseño del estudio
Se hizo un estudio de corte transversal en los municipios de Segovia, Remedios, Zaragoza y El Bagre, ubicados en zonas de explotación minera de oro a gran y pequeña escala en el departamento de Antioquia (Colombia). Segovia y Remedios están en el noroeste de Antioquia, y su principal actividad económica es la minería de oro, especialmente la minería de veta; en tanto que los municipios de El Bagre y Zaragoza están en el norte del departamento, a orillas del río Nechí, y su principal actividad económica es la minería de oro, especialmente la minería de aluvión (figura 1).
La población objeto de estudio estuvo constituida por mujeres en periodo de lactancia que llevaban residiendo en el área urbana de estos municipios durante, por lo menos, 12 meses y aceptaron participar en el estudio.
Muestra
Para la estimación del tamaño de la muestra, se consideraron los siguientes criterios: un nivel de confianza del 95 %, una proporción esperada de mujeres lactantes con concentraciones de mercurio por encima de lo permitido del 7 % y una precisión del 4 %. Los datos para el cálculo del tamaño de la muestra se basaron en un estudio realizado en tres áreas mineras de tres países diferentes23. De este modo, el tamaño calculado de la muestra con el programa Epidat™, versión 4.0, fue de 150 mujeres.
El número de madres se asignó proporcionalmente por municipio, es decir, el porcentaje de participación de cada uno en el tamaño de la muestra fue igual a su participación en el tamaño de la población; así, se seleccionaron 55 madres en El Bagre, 50 en Segovia, 28 en Zaragoza y 17 en Remedios. Las 150 participantes se seleccionaron de manera directa con base en un censo en los hospitales de los cuatro municipios.
Recolección de la información
La recolección de los datos en campo se hizo mediante una encuesta de 80 preguntas sobre factores de riesgo de exposición relacionados con la ocupación o trabajo de las participantes y sobre factores ambientales. La encuesta sociodemográfica se ajustó a los criterios de encuestas similares utilizadas en los programas de evaluación del riesgo por exposición a mercurio de algunos programas de las Naciones Unidas24,25.
El investigador principal, con formación en salud ocupacional y toxicología, recolectó la información entre los meses de enero y mayo de 2015.
Muestras de leche materna, orina y cabello
Para medir la concentración de mercurio en la leche materna, se tomó una muestra de leche en el transcurso de los tres primeros meses a partir del parto: se le pidió a la madre lactante que recolectara 15 ml de leche materna por escurrimiento a cualquier hora del día, en tubos de ensayo previamente tratados con ácido nítrico, procedimiento este utilizado en diversos estudios internacionales26-32. Asimismo, las participantes tomaron las muestras de su orina según las instrucciones que se les impartieron, es decir, se recogió la primera orina de la mañana, en tanto que las muestras de cabello se tomaron en la región occipital siguiendo los procedimientos estándar de recolección de este tipo de muestras33: se cortaron con tijeras de acero inoxidable entre 100 y 200 mg de cabello muy cerca del cuero cabelludo, las cuales se almacenaron en bolsas de polietileno individuales de cierre hermético de 5 × 10 cm.
Una vez recolectadas las muestras, las bolsas se rotularon y se almacenaron en las neveras de los centros hospitalarios de cada uno de los municipios, para luego ser trasladadas en neveras portátiles a una temperatura de 4 °C al Laboratorio de Toxicología y Gestión Ambiental de la Universidad de Córdoba en las siguientes 72 horas.
Las muestras de leche materna y de orina para el análisis de mercurio total, se homogeneizaron y se secaron, y las de cabello se lavaron y homogeneizaron. Posteriormente, las muestras se calcinaron a 650 °C en un horno de grafito; el mercurio liberado fue atrapado en un amalgamador de oro para, posteriormente, medirlo por espectrometría de absorción atómica, según el método EPA 7473 en un analizador directo de mercurio DMA 8034. El límite de detección de mercurio total en la leche materna y en la orina fue de 0,5 µg/L y, en el cabello, de 0,1 µg/kg.
Para garantizar la confiabilidad de los resultados obtenidos en las distintas matrices, se establecieron diferentes criterios de control de calidad: una curva de calibración con un coeficiente mínimo de correlación de 0,999, el análisis de los blancos por cada lote de muestras, la verificación de los estándares de control, las pruebas por duplicado para evaluar la ausencia de vidrio en 10 % de las muestras, así como pruebas en el Laboratorio de Aguas de Cartagena (Acuacar) y en el Laboratorio de la Universidad de Cartagena, los cuales cuentan con la acreditación ISO 17025:2005 y son reconocidos en análisis toxicológico.
Los límites permisibles para las diferentes muestras fueron de 4 µg/L para la leche materna35, de 1 µg/kg para el cabello36 y de 20 µg/L para la orina37.
Análisis de los datos
La concentración de mercurio total en leche materna y los datos sobre las características personales, ocupacionales y ambientales, se expresaron como distribuciones de frecuencias y porcentajes. Asimismo, se calcularon la media, la mediana y la desviación estándar, y se verificó el supuesto de distribución normal de las variables mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov con corrección de Lilliefors.
La correlación entre la concentración de mercurio total en la leche materna y la registrada en la orina y el cabello, se calculó en correlaciones bivariadas mediante la estimación de los coeficientes de correlación de Pearson y Spearman.
Resultados
Se evaluaron 150 mujeres lactantes, residentes en los municipios de El Bagre, Segovia, Zaragoza y Remedios; 50 % de ellas había residido en el municipio durante 17 años o menos, 55,3 % vivía en zonas de minería de aluvión y, 44,7 %, en zonas de minería de socavón. El 50 % de las mujeres tenía 22 años de edad o menos, y la mayoría solo había estudiado hasta la secundaria; 78 % de ellas estaban casadas o vivían en unión libre (cuadro 1).
Cuadro 1 Características sociodemográficas, ocupacionales y ambientales de mujeres lactantes de los municipios de estudio
Con respecto a las características de salud de las participantes, se observó que 56,7 % eran multíparas y 18,7 % tenían antecedentes de abortos. Cabe señalar que 38 % de ellas había sufrido un episodio de malaria en el pasado y en el 44 % se registró una mediana de tres amalgamas dentales.
En relación con los hábitos de salud, ninguna madre refirió fumar cigarrillos en el momento de la encuesta; 22 % de ellas consumía licor y 27 % hacía ejercicio regularmente, con una mediana de tiempo dedicado al ejercicio de tres días por semana (cuadro 1).
Al indagar por las condiciones ambientales y habitacionales en las que vivían las mujeres lactantes, se encontró que el material predominante de construcción de las viviendas era el ladrillo en las paredes, y la baldosa y el cemento en los pisos. La mayoría de las viviendas (68 %) contaba con todos los servicios domiciliarios básicos: energía eléctrica, acueducto y alcantarillado; sin embargo, 18,7 % de las mujeres manifestó que su vivienda no disponía de acueducto ni alcantarillado, 11,3 % de las viviendas solo contaba con energía eléctrica y tan solo 2 % carecía de todos los servicios básicos.
En cuanto a la cercanía de la vivienda a los lugares de compra y de beneficio del oro, se evidenció que 15,3 % de las mujeres vivía a menos de 50 metros de un lugar de compra de oro, 24 %, a dicha distancia de un lugar de beneficio del oro, y la mayoría de ellas pasaba todo el día en su hogar (cuadro 1).
En relación con la exposición ocupacional al mercurio en las madres lactantes, se determinó que 18,7 % de ellas había trabajado con mercurio en el pasado, pero ninguna lo manipulaba en el momento de la encuesta; la mayoría de ellas había suspendido hacía un año los oficios relacionados con la manipulación de este metal. Además, se evidenció que el oficio más común en los compañeros permanentes o jefes del hogar era el de minero (60,7 %) y que 8 % de las mujeres los ayudaban en sus labores. El 46 % de las mujeres lavaba la ropa de toda la familia y solo 11,3 % trabajaba fuera del hogar ocho horas diarias durante los siete días de la semana. Es importante resaltar que en 26 % de los hogares de las mujeres se hacía quema de mercurio dentro de la vivienda y 18,7 % lo almacenaba en sus casas (cuadro 1).
Mercurio total en la leche materna
La concentración promedio de mercurio total en la leche materna fue de 2,11 µg/dl (±7,17). En 11,3 % de las muestras de leche materna se encontraron niveles por encima de los permisibles 35. La concentración promedio de mercurio total en la leche materna en los municipios de El Bagre, Zaragoza, Segovia y Remedios, fue de 3,42 µg/dl (±11,34), 0,8 µg/dl (±0,63), 1,76 µg/dl (±3,35) y 1,12 µg/dl (±0,71), respectivamente. En el municipio de El Bagre, 16,4 % de las muestras de leche materna superaba los niveles permisibles de mercurio 35, en tanto que en Zaragoza fue de 7,1 %, en Segovia de 10,2 % y en Remedios de 5,6 % (cuadro 2).
Cuadro 2 Concentraciones de mercurio en las diferentes matrices evaluadas en mujeres lactantes de dos municipios auríferosde Antioquia
* Porcentaje de mujeres que superó el límite permisible de la concentración de mercurio en cada una de las matrices evaluadas
** Correlaciones de Spearman; la distribución no fue normal para ninguna de las concentraciones
Mercurio total en la orina
La concentración promedio de mercurio total en la orina fue de 3,88 µg/dl (±4,41) y el 6,7 % de las muestras superó el límite tolerado37, el cual fue mayor en las mujeres lactantes residentes en el municipio de Segovia (4,56 µg/dl ± 4,88), seguido de El Bagre (4,1 µg/dl ±4,7), de Zaragoza (2,82 µg/dl ± 3,92), y, por último, de Remedios (3,04 µg/dl ± 2,05). El porcentaje de muestras de orina que superaron los límites permisibles de mercurio varió entre 12,2 %, en el municipio de Segovia, y 3,6 % en Zaragoza; sin embargo, en Remedios ninguna de las muestras superó el límite permisible37 (cuadro 2).
Mercurio total en el cabello
Con respecto a la concentración de mercurio en el cabello, se determinó un promedio de 1,25 µg/kg (± 1,61), y el 35,3 % de las muestras de cabello superó el límite permisible36. En el municipio de El Bagre, la concentración de mercurio en el cabello registró un promedio de 1,26 µg/kg (± 1,86), y 32,7 % las muestras superó el límite permisible, en tanto que, en Zaragoza, el promedio fue de 1,10 µg/kg (± 1,48), y 35,7 % de las muestras superó el límite permisible36. Además, en Zaragoza se evidenció una correlación positiva y significativa entre las concentraciones de mercurio en el cabello y la de mercurio total en la leche materna, pero no así con las concentraciones de mercurio en la orina (cuadro 2).
En el municipio de Segovia, la concentración promedio de mercurio en el cabello fue mayor que en los demás municipios (1,58 µg/kg, ± 1,65), y 49 % de las muestras superó el límite permisible. Asimismo, se evidenció una correlación positiva y significativa entre las diferentes matrices evaluadas (orina y cabello) con la concentración de mercurio total en la leche materna (cuadro 2).
Las mujeres residentes en el municipio de Remedios presentaron una concentración promedio de mercurio en cabello de 0,65 µg/kg (± 0,29), asimismo, el 11 % de las muestras de cabello superó los límites permisibles. A diferencia de lo observado en los demás municipios, no se evidenció una correlación entre las diferentes matrices evaluadas (orina y cabello) y la concentración de mercurio total en la leche materna (cuadro 2).
Sin embargo, en general se evidenció una correlación positiva y significativa entre las diferentes matrices evaluadas (orina y cabello) y la concentración de mercurio total en la leche materna (cuadro 2).
Discusión
Esta investigación es la primera en que se evalúan las concentraciones de mercurio en la leche materna en poblaciones mineras de Colombia, específicamente en las zonas de explotación de oro de Antioquia. Es importante resaltar que la revisión sistemática de la literatura científica permitió detectar únicamente tres estudios23,38,39 que evaluaron las concentraciones de mercurio en leche materna en zonas mineras: uno de ellos en Brasil38, otro en áreas mineras de Indonesia, Tanzania y Zimbabue 23, y el tercero en Filipinas39.
Los resultados de este estudio sugieren el siguiente perfil de las características de las mujeres lactantes con altas concentraciones de mercurio en la leche materna: mujeres solteras o separadas, con estudios primarios, primíparas y sin antecedentes de aborto, que han tenido malaria, y llevan amalgamas en los dientes, y que, además, habitan viviendas con condiciones precarias y no tienen servicios públicos domiciliarios, viven a menos de 50 m de un sitio de compra o un beneficiadero, y en algunas de sus viviendas se quema oro y se almacena mercurio.
Los hallazgos del presente estudio ponen en evidencia la transferencia de mercurio inorgánico (Hg metálico) y orgánico (metilmercurio) del ambiente (entendido este como el microambiente y el mesoambiente) a los alimentos que consumen las madres y, en consecuencia, a la leche materna. La transferencia de mercurio inorgánico ocurre cuando la madre se expone a altas concentraciones de vapores de mercurio metálico debido a la cercanía de la vivienda a lugares de compra de oro, así como a la quema de amalgama de mercurio dentro de la vivienda. Por otra parte, la transferencia de mercurio orgánico se asocia con el consumo de alimentos, en especial el pescado, el cual constituye la principal fuente de proteína en la dieta materna, así como con la poca variedad en la alimentación, especialmente la escasa ingestión de otros alimentos cárnicos y de frutas.
En el presente estudio, el promedio (2,11 µg/L, ± desviación estándar, 5,17) y la mediana (0,8 µg/L) de la concentración de mercurio total en la leche materna estuvieron por debajo de lo reportado en estudios anteriores realizados en Brasil, Indonesia, Tanzania, Zimbabue y Filipinas; sin embargo, la diferencia en las escalas usadas para medir la concentración de mercurio puede dificultar la comparación de estos hallazgos.
En el caso de la investigación en Brasil, realizada con un grupo de 47 mujeres lactantes que vivían en diferentes poblaciones y casas alrededor de río Madeira en la Amazonia38, se observó un promedio de mercurio en la leche materna de 5,8 ng/g (+5,9), en tanto que en Indonesia, Tanzania y Zimbabue, se evaluaron 46 mujeres lactantes que vivían en las áreas mineras de Kalimantan y Sulawesi (Indonesia), Geita (Tanzania) y Kadoma (Zimbabue) seleccionadas de manera aleatoria, y se encontró que 40 % de ellas superaba los límites permisibles de mercurio en leche materna23 establecidos por la Agency for Toxic Substances and Disease Registry (ATSDR) del Departamento de Salud de los Estados Unidos35, porcentaje superior al observado en el presente estudio (11,3 %), con una mediana igualmente superior (1,87 µg/L).
En el estudio de Filipinas se evaluaron 78 madres habitantes de la zona minera de Tagum y sus hijos, cuya concentración promedio de mercurio fue de 36 ppb, cifra que no es comparable con la del presente estudio, pues las mediciones se hicieron con escalas diferentes39.
La mayoría de los estudios que evalúan las concentraciones de mercurio en la leche materna, se han hecho en poblaciones pesqueras, no en comunidades mineras; en estas se ha observado una gran variabilidad de las concentraciones, pero, en general, han sido inferiores21,40-45 a las concentraciones encontradas en el presente estudio. Solo en el caso de Al-Saleh, et al., en Arabia Saudita20, y en zonas pesqueras de áreas con uso intensivo de mercurio en Brasil12, se han registrado cifras mayores.
En el presente estudio se observó que las concentraciones de mercurio total en la orina de las madres lactantes superaron las concentraciones reportadas por Al-Saleh, et al.46,47, en Arabia Saudita (2013 y 2016) y Vimy, et al.48, en Canadá, diferencias que pueden deberse a que lapoblación de estos reportes estaba constituida por mujeres lactantes que residían en zonas pesqueras y no en zonas mineras.
Por el contrario, los hallazgos de Gaxiola-Robles, et al.49, en México y de Bose-O’Reilly, et al.23. en Indonesia, Tanzania y Zimbabue son superiores a las concentraciones halladas en las mujeres lactantes del presente estudio, lo cual se explicaría porque, aunque estos estudios se llevaron a cabo en zonas mineras, las madres lactantes estaban expuestas de forma directa a los vapores de mercurio, ya que trabajaban en labores mineras y de quema de amalgama, mientras que en el presente estudio ninguna mujer lactante trabajaba en tales labores en el momento de la encuesta.
La excreción de mercurio en la leche materna pone en riesgo la salud del niño lactante, pues el sistema nervioso en desarrollo es más vulnerable a los efectos del metilmercurio, incluso cuando se trata de dosis bajas5,50. Después de una exposición prenatal y posnatal temprana al metilmercurio se han detectado efectos en procesos tan críticos como la división celular (induce la detención mitótica) y la migración celular (alteración del patrón de movimiento de las células)51. Los efectos del metilmercurio en el sistema nervioso en desarrollo pueden variar desde retrasos sutiles de desarrollo cognitivo y motor hasta la parálisis cerebral, según la dosis y el tiempo de exposición de la madre durante el embarazo5.
La exposición leve a moderada al metilmercurio durante la gestación y la lactancia puede resultar en síntomas tardíos que no se observan en el momento del nacimiento, tales como dificultad para caminar y hablar, y la persistencia de los reflejos perinatales anormales19,31, aunque en algunos estudios no se han encontrado efectos en el desarrollo neurológico cuando la exposición ha sido baja18,52,53, lo cual evidencia la gran variabilidad de los efectos54. Por otro parte, la exposición elevada genera alteraciones como microcefalia, hiperreactividad bronquial, deficiencias en la motricidad gruesa, deficiencias mentales, ceguera, sordera, parálisis cerebral con retraso mental, dificultades en la alimentación y déficit motor importante55.
En cuanto a la relación entre la toxicidad del mercurio metálico y el desarrollo neurológico, las evidencias son escasas; se ha evidenciado que en niños que viven en áreas de explotación minera de oro y uso extensivo de mercurio aparecen alteraciones en el neurodesarrollo y en la respuesta evocada a estímulosauditivos56.
Con respecto a las concentraciones de mercurio total en el cabello de la madre, estas fueron más altas que las evidenciadas en los estudios de Gundacker, et al.57, en Austria, y de Miklavčič, et al.42,58, en Italia, Eslovenia y Croacia, pero más bajas que las observadas por Barbosa, et al.38, y Vieira, et al.12, en Brasil, Miklavčič, et al.58, en Grecia y Bose-O’Reilly, et al.23, en Indonesia, Tanzania y Zimbabue. Estos hallazgos se relacionan con el grado de contaminación con metilmercurio en peces y ríos, lo cual sugiere que, en las zonas mineras de estos países, se registra una gran contaminación generada por la producción de lixiviados con altas concentraciones de mercurio, la precipitación de vapores de mercurio con las lluvias, los procesos de escorrentía y de acumulación en los sedimentos de ríos y lagunas, donde el material orgánico permite su transformación y acumulación tanto en los peces como en las plantas regadas o rociadas con estas aguas o por ellas.
En cuanto a las correlaciones observadas en este estudio entre la concentración de mercurio en la leche materna y la registrada en el cabello y la orina, estas concuerdan con lo encontrado en estudios en Arabia Saudita47, Indonesia, Italia43, Tanzania, Zimbabue23, Filipinas, Japón59 y Canadá48, pero no así con las registradas en China44, en otro estudio en Japón49 y en la zona minera de Brasil38, en los cuales no se apreció ninguna correlación entre las diferentes matrices evaluadas y la concentración de mercurio en la leche materna.
Los hallazgos del presente estudio ponen en evidencia una correlación positiva y significativa entre las diferentes matrices evaluadas (orina y cabello) y la concentración de mercurio total en leche materna. El promedio de mercurio en la leche materna, la orina y el cabello fueron de 2,11 µg/dl (± 7,17), 3,88 µg/dl (± 4,41), y 1,25 µg/kg (± 1,61), respectivamente, lo cual permitiría concluir que se registró la transferencia de mercurio inorgánico (Hg metálico) y orgánico (metilmercurio) a la leche materna desde el ambiente y mediante los alimentos consumidos por las madres.
