INTRODUCCIÓN

El hábitat se puede concebir como el rango de variables abióticas y bióticas dentro de los que se puede encontrar una especie, cuya distribución está condicionada por su tolerancia a gradientes ambientales o de recursos (^{Whittaker et al., 1973}). La diversidad florística se reconoce como uno de los factores que más influyen en la diversidad de insectos (^{Murdoch et al., 1972}; Nyman et al., 2012), por esta razón, aunque la definición de hábitat engloba variables de diferentes orígenes, los atributos de la vegetación son los elementos más usados para describirlo (^{Gotfryd y Hansell, 1986}; ^{Morrison et al., 2006}; ^{Summerville y Crist, 2003}). En este contexto, el uso del término hábitat apunta a la definición de las unidades de vegetación en los cuales está presente la especie (^{Block y Brennan, 1993}; ^{Hall et al., 1997}). Estas unidades se pueden definir de acuerdo con tres aspectos: (1) la composición florística (i.e. arreglo de especies dentro de la comunidad vegetal) (^{Braun-Blanquet, 1964}), (2) la estructura (i.e. las formas de crecimiento, la estratificación y la cobertura) (^{Dansereau, 1951}) y (3) la fisonomía (i.e. apariencia externa de la vegetación determinada por la forma de vida dominante) (^{Fosberg, 1961}).

Se reconoce que la pérdida o transformación del hábitat constituye la principal causa de pérdida de biodiversidad (^{Fielder y Kareiva, 1998}). En Colombia, así lo reporta la serie de Libros Rojos de Especies Amenazadas de Colombia, en la cual, la mayor parte de las especies incluidas dentro de alguna categoría de amenaza se relaciona con la pérdida y degradación de su hábitat, siendo las actividades de expansión de la frontera agrícola, la ganadería y la minería los principales factores que ejercen presión sobre las especies y los ecosistemas (^{Rengifo et al., 2002}; ^{Rueda-Almonacid et al., 2004}; ^{Calderón et al., 2005}; ^{Rodríguez-Mahecha et al., 2006}; Amat et al., 2007; Morales et al., 2007).

El género Lymanopoda pertenece a la subtribu Pronophilina, grupo exclusivo de ecosistemas altoandinos, (Amat y Andrade, 1996; ^{Viloria, 2007}). Según los datos de distribución altitudinal conocida, este género se encuentra entre los 1.000 a 1.200 m.s.n.m y entre 3.800 a 4.000 m.s.n.m (^{Casner y Pyrcz, 2010}). Las plantas del género Chusquea se han identificado como hospederas de las larvas de estas mariposas (^{Adams, 1983}; Pyrcz et al., 1999). Además, presentan un alto grado de especialización a diferentes condiciones ambientales, por lo que son reconocidas como especies vulnerables a los cambios de su hábitat, tales como la fragmentación (^{Mahecha-Jiménez et al., 2011})

En el Libro Rojo de Invertebrados Terrestres de Colombia se categorizaron dos especies del género Lymanopoda (L. caeruleata y L. paramera) dentro las categorías de Vulnerable (VU) y en Peligro Crítico (CR) respectivamente. Estas especies se ven amenazadas, principalmente, por la pérdida de su hábitat, debido a diferentes factores antrópicos (Amat et al., 2007). Sin embargo, se desconoce el estado de conservación del resto de los taxones del género. Con el fin de obtener información necesaria para conocer el estado de conservación de este grupo de mariposas y su hábitat, así como proporcionar herramientas útiles para su manejo; el objetivo de la investigación fue describir el hábitat de cuatro especies del género Lymanopoda e identificar patrones en la fisonomía y la diversidad de la vegetación de las áreas que habitan.

MATERIALES Y MÉTODOS

Aspectos generales de las especies estudiadas

Es importante aclarar que las cuatro especies de las cuales se presenta la caracterización de su hábitat corresponden a especies con distribución geográfica restringida, por lo que las medidas que se presentan a continuación son representativas de la totalidad de su hábitat. Las cuatro especies estudiadas en este análisis son:

Lymanopoda schmidti (Fig. 2A): Esta especie es endémica de la zona de páramos de Guerrero, en la Cordillera Oriental de Colombia. Su hábitat se estudió en la Cuchilla del Tablazo (Figs. 1 y 2B), en fragmentos de vegetación en el ecotono entre bosque altoandino y subpáramo. Lymanopoda viventieni y Lymanopoda mirabilis: Estas dos especies son endémicas de la Cordillera Oriental de Colombia, L. mirabilis (Fig. 2C) hasta el momento ha sido reportada para el área de las Lagunas de Siecha, en el PNN Chingaza. Mientras que L. viventieni (Fig. 2D), se distribuye en el centro de la Cordillera Oriental de Colombia. La descripción de hábitat de estas especies se realizó en el sector Lagunas de Siecha del PNN Chingaza (Figs. 1 y 2E). Lymanopoda zebra (Fig. 2F): Esta especie es endémica de tres áreas de páramo de la Cordillera Occidental (Farallones del Citará, Tatamá y Frontino), la descripción de su hábitat se realizó en el páramo de Santa Rita, localidad que corresponde al área de páramos de Farallones de Citará (Figs. 1 y 2G).

Figura 1 Localidades donde se realizó la investigación. 

Figura 2 A. Macho de L. schmidti. (Fotografía: Fredy Montero). B. Fotografía del paisaje del área de estudio en la Cuchilla del Tablazo. C. Macho y hembra de L. mirabilis D. Macho y hembra de L. viventieni E. Fotografía del paisaje del área de estudio en las Lagunas de Siecha, en el PNN Chingaza. F. Macho de L. zebra G. Fotografía del paisaje del área de estudio en el páramo de Santa Rita. 

RESULTADOS

Descripción de la vegetación de las áreas en las que se registró la presencia de las mariposas estudiadas

Composición: Según los resultados de composición (Ver anexo 1), Santa Rita (Andes, Antioquia) y Siecha (Guasca, Cundinamarca) corresponden a una vegetación de arbustal de páramo, con algunos elementos de páramo abierto, mientras El Tablazo (Subachoque, Cundinamarca) presenta elementos de la zona superior de bosque altoandino y especies de arbustal de páramo.

La composición de especies (Anexo 1) difiere entre las tres localidades muestreadas. Las zonas más similares son Siecha y Santa Rita (6 % de especies compartidas), que presentan elementos típicos de la zona de vida de páramo (Ej. Chusquea tessellata, Disterigma alaternoides y Gaultheria anastomosans). Santa Rita y El Tablazo comparten el 5 % de las especies encontradas, con presencia de elementos característicos de la franja de bosque altoandino y las zonas de transición de páramo-bosque (Weinmannia spp.), Mientras que Siecha y El Tablazo comparten únicamente el 2 % de las especies registradas.

Estructura: En el interior del parche en el que fue registrada L. schmidti (Cuchilla del Tablazo), los árboles alcanzaron una altura de más de 13 m. formando un dosel cerrado (Fig. 3A). Es la zona con mayor dominancia de Chusque, el cual fue identificado como Chusquea serrulata por el doctor Diego Giraldo-Cañas, especialista en la familia Poaceae. Este fragmento se encuentra en contacto directo con la matriz agrícola, por lo que la estructura y composición del parche está alterada por actividades agrícolas y pecuarias.

Figura 3.A Perfil de la vegetación del área de estudio en la cuchilla del Tablazo. B. Perfil de la vegetación del sector de las Lagunas de Siecha, PNN Chingaza. C. Perfil de la vegetación del área de estudio, sector Laguna de Santa Rita, área de páramos Farallones de Citará 

La localidad en que se estudió el hábitat de L. viventieni y L. mirabilis (sector Lagunas de Siecha, PNN Chingaza) (Fig. 3B) se caracteriza por presentar una cobertura de chuscal-frailejonal dominada por Espeletia miradorensis y Chusquea tessellata, entremezclada con arbustales dominados por Gaultheria anastomosans. El estrato arbóreo está ausente, y los estratos arbustivo y herbáceo forman una cobertura densa y continua en la que el dosel no supera los 3 m de altura. El borde se caracteriza por una vegetación abierta de chuscal-arbustal-frailejonal, mientras que el interior corresponde a un arbustal-chuscal bajo y denso.

Al caracterizar el hábitat de L. zebra (Páramo de Santa Rita) se identificó como especie hospedera a Chusquea tessellata. Esta localidad (Fig. 3C) es la más diversa en términos de vegetación y corresponde a un fragmento de páramo con enclaves de bosque achaparrado. El estrato arbóreo está ausente y en el interior del parche, el dosel alcanza los 4,5 m de altura con presencia de árboles de Brunellia trianae y Persea ferruginea, las cuales son especies propias de bosque altoandino. La presencia del género Chusquea en el interior del parche es reducida (Tabla 1). El borde se caracteriza por una vegetación abierta de chuscal-rosetal-arbustal, dominado por Guzmania confinis, una roseta que aportó gran cobertura al estrato herbáceo.

Tabla 1 Porcentaje de cobertura relativo por estrato en cada localidad. 

Diversidad: En cuanto a la diversidad, según los indicadores utilizados, la localidad más diversa es el Páramo de Santa Rita (Riqueza: 34; Shannon: 2,773; Equidad: 0,780). Las Lagunas de Siecha y El Tablazo tienen indicadores similares de diversidad (Riqueza: 33; Shannon: 1,789; Equidad: 0,512 y Riqueza: 31; Shannon: 1,916; Equidad: 0,548 respectivamente). Santa Rita, además de presentar la riqueza más alta debido a la confluencia de elementos de bosque y de páramo es la zona con mayor equidad, dado que no presenta dominancia marcada de ninguna especie como sucede en las localidades de El Tablazo y Siecha, en dónde Chusquea spp. es dominante.

Patrones comunes de la vegetación

El interior de los parches estudiados no presenta un patrón común, lo que sí se observa en el borde de los parches, en donde existe similitud a nivel estructural. En las localidades estudiadas, el borde de los parches se caracteriza por presentar especies del género Chusquea como elemento dominante (X = 41,49 ± 9,14 % de cobertura), seguido del estrato arbustivo (X = 35,95 ± 11,85 % de cobertura) y la vegetación herbácea (X = 21,58 ± 5,66 % de cobertura) (Tabla 1).

Estos resultados son respaldados por el análisis de agrupamiento que indica que en las tres localidades los bordes de los parches son similares (53 % de similitud) (Figs. 4A y 4B). El análisis de componentes principales (Figs. 4C y 4D) también muestra que, en el borde de los parches, la cobertura de Chusquea sp. de las tres zonas de muestreo aparece como un grupo separado de las demás coberturas, indicando que la presencia del chuscal es común a todas las áreas y es un factor de agrupación. Por otro lado, el interior del parche muestra poca similitud (27 %) y no hay ningún patrón de agrupación ni ordenación (Fig. 4), lo que indica que la estructura del interior es particular para cada localidad.

Figura 4 Dendrogramas de similitud de las zonas de borde (A) e interior de parche (B). Análisis de componentes principales usando atributos de la vegetación de las zonas de borde (C) e interior de parche (D). Hay evidencia de similitud en entre las zonas de borde de las localidades de muestreo las cuales muestran un agrupamiento por la presencia de Chusquea sp., (líneas discontinuas) y de elementos herbáceos, arbustivos, arbóreos y trepadores (líneas punteadas) (A). La ordenación de la zona de borde (C), muestra el mismo patrón, ubicando al Chusque como el principal factor de ordenación. En las zonas de interior de parche no hay evidencia de similitud u ordenación (B y D) 

DISCUSIÓN

Las cuatro especies estudiadas del género Lymanopoda (L. schmidti, L. mirabilis, L. viventieni y L. zebra) habitan en parches de bosque altoandino o arbustales del ecosistema de Páramo, asociadas a las plantas del género Chusquea. Esta planta ha sido reportada previamente como su planta nutricia (^{Adams, 1983}; ^{Pyrcz et al., 1999}). Los chuscales son unidades de vegetación presentes en la mayor parte de la zona de vida de páramo de Colombia (^{Rangel-Ch, 2000}; ^{Arellano y Rangel-Ch, 2008}). Las especies de Chusquea encontradas también son un indicador de la zona de vida a la que pertenece la vegetación: C. tessellata, encontrado en Santa Rita y Siecha, es una especie típica de la zona de páramo, mientras que C. serrulata, encontrada en El Tablazo es más común en el límite superior del bosque altoandino (^{Clark, 1986}; ^{Ely et al., 2011}) Las especies de Chuquea spp. encontradas ofrecen diversos recursos (alimentación y refugio) a las mariposas del género Lymanopoda y en general, a gran parte de las mariposas de la subtribu Pronophilina (Adams, 1983; Pyrcz et al., 1999; ^{Viloria, 2007}).

En todas las localidades se encontró una división entre la vegetación del interior y del borde de parche. Este resultado puede estar relacionado con una respuesta común de la vegetación ante los cambios ambientales que ocurren en las zonas con vegetación cerrada, las zonas de vegetación abierta y las zonas de transición entre ellas, que corresponden al borde (^{Bader et al., 2007}). La vegetación presente en las zonas de transición de alta montaña se caracteriza por la alta diversidad de especies y formas de vida (^{Llambí, 2015}). Las áreas donde habitan las especies de Lymanopoda estudiadas presentan una alta diversidad florística y una estructura que incluye elementos herbáceos, arbustivos y arbóreos. Esta heterogeneidad estructural favorece la disponibilidad de recursos y refugio para las mariposas (^{Coral-Acosta y Pérez-Torres, 2017}). ^{Casas-Pinilla et al., (2017)} reconocieron la importancia del estrato arbóreo como un factor determinante en la composición y diversidad de mariposas, debido a que puede generar hábitats y brindar recursos de refugio y alimentación para diferentes especies.

La matriz en la que se encuentran inmersos estos parches corresponde a rosetales, frailejonales y pajonales. En el caso de la matriz de Subachoque también hay presencia potreros. La alta diversidad florística y estructural de las áreas estudiadas incrementa la heterogeneidad y provee una mayor cantidad de recursos para la fauna, lo que favorece la presencia y persistencia de las poblaciones de mariposas del género Lymanopoda, que ha sido reconocido como un grupo residente de ecosistemas altoandinos y altamente sensible a cambios ambientales (^{Adams, 1983}; ^{Andrade-C y Amat, 1996}; ^{Viloria, 2007}; ^{Casner y Pyrcz, 2010}). ^{Triviño-Cruz et al. (2013)} encontraron una correlación entre la densidad de imagos de L. schmidti Vs. la densidad total del estrato arbustivo (incluyendo Chusquea sp.) (Spearman, rho = 0,77, p = 0,047) y la densidad de mariposas Vs. la diversidad de la vegetación, lo que respalda los resultados obtenidos en esta investigación. Sin embargo, los mismos autores resaltan que una alta diversidad que no involucre los estratos más usados por la mariposa (arbustivo y arbóreo) no necesariamente implica un aumento en el número de individuos (Triviño-Cruz et al., 2013).

Los resultados de composición y estructura permiten concluir que Santa Rita es la localidad menos intervenida por acciones humanas, seguida por Siecha y El Tablazo. En Santa Rita la alta humedad junto con la escasa perturbación, permiten el ascenso del bosque (^{Bader et al., 2007}; ^{Llambí, 2015}) y la coexistencia de un mosaico de bosquecillos achaparrados dominados por Persea ferruginea y arbustales de subpáramo dominados por especies de Diplosteophium y rosetales de Guzmania confinis. El estrato herbáceo es especialmente abundante y diverso en Santa Rita (mayor a 50 % de cobertura), esto también puede estar relacionado con la alta humedad y la poca perturbación que presenta el área (Karr y Freemark, 1983). En contraste, en la localidad de El Tablazo el estrato herbáceo es escaso y poco diverso, y está representado principalmente por gramíneas exóticas (^{Triviño-Cruz et al., 2013}).

En la localidad de Siecha, no hay evidencia de perturbación reciente, sin embargo, las características de la vegetación indican procesos activos de sucesión-regeneración que pueden estar relacionados con las actividades agropecuarias que se realizaban en el área y que fueron suspendidas hace alrededor de 20 años (^{Vargas y Pedraza, 2003}). Por otro lado, en El Tablazo la dinámica de la vegetación está totalmente alterada por la perturbación agropecuaria y abundan especies exóticas asociadas a actividades humanas, entre las que se destacan gramíneas invasoras como Holcus lanatus, (GISD, 2018) y Anthoxanthum odoratum (USDA, NRCS, 2010). Los resultados muestran que esta localidad es la más amenazada y perturbada, lo que se evidencia por la ausencia de familias típicas de otros bosques altoadinos de la Cordillera Oriental como por ejemplo Clusiaciaceae, Primulaceae y Lauraceae (Avella et al., 2014). En la investigación de ^{Triviño-Cruz et al., (2013)} realizada en Subachoque, los autores encontraron que el número de individuos está correlacionado con el tamaño de los parches en los que hábitat, su diversidad y su estructura, por lo que para su subsistencia las mariposas necesitan coberturas que brinden condiciones adecuadas en términos de conectividad y recursos para refugio o forrajeo. L. schmidti es más abundante en chuscales asociados a otro tipo de vegetación y no en parches homogéneos de Chusquea sp., lo que indica que no sólo depende de la presencia de esta especie, sino de una proporción adecuada que incluya el estrato arbustivo y el arbóreo (Triviño-Cruz et al., 2013).

CONCLUSIONES

El reconocimiento del hábitat de los organismos constituye una herramienta fundamental para tomar decisiones adecuadas que procuren su conservación, teniendo en cuenta sus requerimientos de hábitat. En este caso se determinó que las cuatro especies de mariposas del género Lymanopoda que fueron identificadas en las áreas de muestreo, requieren de condiciones particulares en su hábitat, tales como, una estructura de la vegetación que incluya los estratos herbáceo, arbustivo y arbóreo, que puedan brindarle diversos recursos, tanto alimenticios como de refugio y percha. Más aún si se reconoce a las mariposas estudiadas como altamente sensibles a los cambios que pueda sufrir su hábitat por la intervención antrópica o por fenómenos naturales como el cambio climático.

Entendiendo la dependencia que presentan las cuatro especies del género Lymanopoda estudiadas hacia plantas del género Chusquea, se reconoce que la degradación de los chuscales tiene como consecuencias la pérdida de diversidad y la simplificación de la estructura, lo cual afecta el establecimiento y permanencia de las poblaciones de mariposas altoandinas.

Dentro de las tres áreas estudiadas, se encontró que la que presenta menor intervención antrópica es Santa Rita seguida por Siecha y El Tablazo respectivamente. La primera de las áreas es de muy difícil acceso y presenta pendientes pronunciadas que dificultan la realización de actividades agropecuarias y extractivas. En el caso de Siecha, esta localidad pertenece al Parque Nacional Natural Chingaza, por lo cual se encuentra protegida de diferentes actividades antrópicas, lo anterior puede indicar que el hábitat de las mariposas que habitan en estas dos áreas, como L. zebra, L. mirabilis y L. viventieni se encuentra protegido. Sin embargo, el escenario que presenta el área del tablazo es diferente, ya que no se encuentra cobijada por ninguna figura de conservación en Colombia y, además, presenta acceso y terreno óptimo para facilitar la realización de actividades agropecuarias y extractivas, por lo que las especies de flora y fauna como es el caso de L. schmidti pueden encontrarse en peligro debido a la pérdida o degradación de su hábitat.