Área de estudio

La Serranía de La Lindosa presenta un régimen hídrico monomodal con precipitación promedio anual de 2800 mm, con un periodo seco entre noviembre y febrero y un periodo de lluvias entre marzo y octubre. La Serranía presenta un conjunto de ecosistemas como bosques de tierra firme, bosques de galería, ecosistemas herbáceos y arbustivos asociados a formaciones rocosas y sabanas de origen antrópico, además de una red de cavernas, cárcavas y escarpes rocosos (^{Cárdenas-López et al., 2008}). Geológicamente, las formaciones rocosas de la Serranía hacen parte de la formación geológica Araracuara y se estima que tiene una edad aproximada de 467 Ma correspondiendo al Ordovícico medio, rodeada de formaciones como la Sienita Nefelínica de San José del Guaviare y rocas sedimentarias del Terciario (Cárdenas-López et al., 2008).

Tipos de cobertura y muestreo de murciélagos

Los muestreos de murciélagos se realizaron tanto en coberturas de sabana abierta, como de bosques y se clasificaron dentro de dos conjuntos: "sabana casmófita" y "bosque húmedo" respectivamente.

Sabana casmófita: este término fue utilizado por ^{Cuatrecasas (1958)} para referirse a un tipo especial de vegetación mencionada como "sabana" presente en lo alto de cerros y mesetas aisladas en la región Guayana. Esta vegetación se encuentra sobre rocas de arenisca y predomina un matorral de tipo xeromorfo, con arbustos y arbolitos de hojas coriáceas y plantas arrosetadas (Cuatrecasas, 1958). A esta vegetación también se le denomina herbazales y arbustales sobre afloramientos rocosos (Barona -Colmenares et al., 2016). Estos se caracterizan por presentar vegetación dispersa con abundancia de pastos de los géneros Andropogon, Eragrostis y Panicum y arbustos de pequeño porte como Hevea nitida Mart. ex Müll. Arg., acompañado de Simarouba amara Aubl., 1811, Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand, 1873 y Chaunochiton angustifolium Sleum. y plantas especializadas de estos ambientes de estrés como Vellozia tubiflora (A.Rich.) y Puya fioccosa (Linden) (^{Barona-Colmenares et al., 2018}). En general, la estructura de la vegetación se caracteriza por estar conglomerada en parches dispersos sobre una matriz de suelo rocoso sin vegetación que cubre entre el 60 % y el 70 % del área. Las coberturas boscosas tienen poca cobertura (30 % - 40 %) caracterizada por árboles delgados con diámetros a la altura del pecho entre 30 y 100 mm, con un dosel irregular que no supera los 8 m de altura (^{Giraldo-Cañas, 2001}). Sin embargo, predominan herbazales y arbustales los cuales tienen alturas de hasta 2,5 m (Barona-Colmenares et al., 2018). Estas sabanas son ambientes abiertos con estratificación vertical incipiente, comparados con los bosques húmedos (Fig. 1b).

Figura 1 a. Mapa de la ubicación de las quince localidades muestreadas en la Serranía de La Lindosa. 1. Picapiedra. 2. El Diamante de Las Aguas. 3. Tranquilandia. 4. Ciudad de Piedra. 5. Las Delicias. 6. La Pradera. 7. Cerro Pinturas (Cerro Azul). 8. Pozos Naturales. 9. Aqua Fresh. 10. Puerta de Orión. 11. Los Túneles. 12. Angosturas II. 13. Los Alpes. 14. El Capricho. 15. La Pizarra. b y c. Tipos de coberturas vegetales muestreadas en la Serranía de La Lindosa. b. Sabanas casmófitas. c. Bosques húmedos. 

Bosque húmedo: aquí se incluyen los bosques altos de ladera y bosques de tierra firme adyacente a las partes bajas de las serranías. Dentro de las especies de árboles más representativos de estos tipos de cobertura se encuentran especies como Pseudolmedia laevis J.F.Macbr., P. laevigata Trecul e Iryanthera laevis Markgr y varias especies de los géneros Ficus y Virola; también hay presencia de palmas como Euterpe precatoria Mart., Iriartea deltoidea Ruiz & Pav., y Socratea exorrhiza (Mart.) H. Wendl. (^{Barona-Colmenares et al., 2018}). Estos son bosques bien estructurados, densos, con la presencia de dos o tres estratos verticales, un dosel bien definido sobre una altura entre los 20 m y los 25 m de altura, poco epifitismo (Barona-Colmenares et al., 2018) y presencia de árboles con diámetros a la altura del pecho mayores a 10 cm. Dentro de los bosques pueden observarse rocas de hasta 4-5 metros de alto sobre las que crece vegetación tanto arbórea como arbustiva (Fig. 1c).

En este trabajo analizamos la información de siete muestreos independientes realizados entre los años 2012 y 2017, cinco de ellos llevados a cabo durante la práctica de campo de la asignatura "Taxonomía animal" del departamento de Biología de la Universidad Nacional de Colombia entre los años 2012 y 2014; un inventario rápido hecho por The Field Museum en el año 2016 y un inventario realizado por el Instituto Científico de Investigaciones Amazónicas SINCHI en el año 2017. En total se muestrearon 15 sitios a lo largo de la Serranía de La Lindosa y relictos de serranías adyacentes como Angosturas II, Cerro Azul y El Capricho (Fig. 1a). Las localidades de muestreo y el tipo de cobertura (sabana casmófita o bosque húmedo) se reseñan en la Tabla 1.

La captura de murciélagos se realizó mediante el uso de redes de niebla de nueve y de 12 metros de longitud. Se ubicaron entre seis y 15 redes por noche entre los 0,5 m y los 3 m de altura desde el suelo, entre las 18 h y las 24 h. El esfuerzo de muestreo se calculó como el número de metros lineales de red por hora (metros-hora-red) con un esfuerzo total de 10 666 metros-hora-red. Se obtuvo información sobre el sexo, el estado reproductivo y la categoría de edad de todos los individuos capturados (^{Kunz y Parsons, 2009}). Se recolectó mínimo un espécimen de referencia por cada morfotipo capturado con el fin de confirmar las identificaciones realizadas en campo. Los individuos no recolectados se marcaron pintando el antebrazo con esmalte de uñas y posteriormente se liberaron.

Los ejemplares no liberados se recolectados bajo los permisos marco de recolección de la Universidad Nacional de Colombia o del Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas SINCHI. Todos los ejemplares se depositaron en la colección de mamíferos "Alberto Cadena García" del Instituto de Ciencias de la Universidad Nacional de Colombia bajo los números ICN 22302 al 22675 e ICN 23829 al 23893.

Evaluación de diversidad de murciélagos por tipo de cobertura

Representatividad del muestreo

Para determinar la representatividad del inventario se usaron curvas de cobertura del muestreo (CM %) para obtener el porcentaje de cobertura del inventario de murciélagos para los dos tipos de vegetación comparados (Chao y Jost, 2012). Para esto se utilizó el paquete de R iNEXT (Hsieh et al., 2016) con 100 bootstraps para obtener intervalos de confianza del 95 %.

Composición

Se evaluaron las diferencias en la composición de los ensamblajes de murciélagos entre los tipos de cobertura (bosques húmedos versus sabanas casmófitas) a través de la riqueza de especies de murciélagos, el número de especies únicas y la abundancia de las especies. Se evaluó la abundancia de especies únicas por tipo de cobertura. Para las especies compartidas se hallaron los porcentajes de las capturas por cada tipo de hábitat con respecto al total de capturas de la especie y se realizó un histograma comparando dichos porcentajes.

Estructura

La estructura de cada ensamblaje de murciélagos en cada cobertura se describió por medio de curvas rango-abundancia y se compararon mediante una prueba de Kolmogorov-Smirnov para dos muestras. A su vez, se comparó la estructura de los ensamblajes por medio de análisis de diversidad verdadera o número efectivo de especies (^{Jost, 2006}; ^{Moreno et al., 2011}).

Se usaron tres valores de q para los análisis de diversidad verdadera: q0 (riqueza de especies), q1 (exponencial del índice de Shannon) y q2 (el inverso del índice de Simpson), en los cuales se emplearon los estimadores recomendados por ^{Moreno et al. (2011)}. Para la diversidad q0 se utilizó el estimador no-paramétrico ACE (^{Chao y Lee, 1992}), para q1 se usó un estimador del índice de Shannon mediante el cual no se requiere un conocimiento completo de la comunidad (Bias-corrected Shannon diversity estimator, Chao y Shen, 2003) y para q2 se utilizó el estimador MVUE (Minimum variance unbiased estimator, Chao y Shen, 2010). Estos análisis se realizaron a través del software SPADE (Chao y Shen, 2010).

Resumen del muestreo

Se capturaron 735 individuos correspondientes a 46 especies de murciélagos de cuatro familias: Emballonuridae, Molossidae, Phyllostomidae y Vespertilionidae (Tabla 2). En las sabanas casmófitas se capturaron 387 murciélagos y en los bosques húmedos 337, para una cobertura de muestreo del 97 % en ambos casos. En general, la familia más diversa fue Phyllostomidae con 37 especies, seguida de Vespertilionidae con cinco especies, Emballonuridae con cuatro especies y finalmente Molossidae con una especie.

Composición y estructura de los ensamblajes de murciélagos en cada tipo de cobertura

Composición

En las sabanas casmófitas se registraron 35 especies de las cuales 14 se encontraron solamente en esta cobertura (Tabla 2). Las especies exclusivas de esta cobertura con mayor número de capturas fueron Phyllostomus hastatus con 12 individuos, Lonchorhina orinocensis y Molossus rufus con ocho y Anoura geoffroyi con seis. Las 11 especies restantes estuvieron representadas por menos de cuatro individuos cada una (Fig. 2). En los bosques húmedos se registraron 32 especies de los cuales 11 fueron únicas para esta cobertura (Tabla 2). El mayor número de individuos de especies exclusivas de esta cobertura correspondieron a Sturnira tildae con 16 individuos, Phyllostomus elongatus con seis individuos y Tonatia saurophilla con cinco individuos (Fig. 2). Por otra parte, hubo un grupo de 19 especies que se encontraron tanto en las sabanas casmófitas, como en los bosques, pero en abundancias diferentes. Por ejemplo, especies como Peropteryx macrotis, Artibeus planirostris, Eptesicus chiriquinus, Glossophaga soricina, Phyllostomus latifolius, Carollia castanea y Trinycteris nicefori fueron más frecuentes en sabanas casmófitas mientras que Gadnerycteris crenulatum, Vampyressa thyone, Platyrrhinus infuscus, Mesophylla macconnelli, Micronycteris megalotis y Sturnira lilium fueron más frecuentes en bosques húmedos (Fig. 2).

Figura 2 Comparación de las abundancias de las especies únicas para bosques húmedos (a), sabanas casmofitas (b), y la abundancia de especies compartidas (c) mostrando diferencias en composición de especies entre cada hábitat y diferentes proporciones de las capturas en las especies compartidas entre las dos coberturas. 

Estructura

La forma de las curvas de rango-abundancia de los ensamblajes de murciélagos presentes en las sabanas y los bosques húmedos no fue significativamente diferente (D = 0,189, p = 0,54). Sin embargo, la estructura de los dos ensamblajes si fue diferente en términos de la abundancia de las especies. Las dos curvas de rango abundancia coinciden en mostrar una dominancia de dos especies del género Carollia (C. perspicillata y C. brevicauda;Fig. 3) tanto en las sabanas como en los bosques. Sin embargo, la dominancia de estas especies fue mucho más marcada en los bosques húmedos en comparación con las sabanas casmófitas, en donde las especies fueron más equitativas en su abundancia (Fig. 3).

Figura 3 a. Curvas rango abundancia de los ensamblajes en las dos coberturas: Sabanas casmófitas (Sabanas) y Bosques húmedos (Bosques). Los acrónimos de las especies se presentan en la Tabla 2. b. Valores de diversidad verdadera en las dos coberturas estudiadas. q0 = riqueza de especies: q1 = exponencial del índice de Shannon; q2 = inverso del índice de Simpson. 

Estos patrones se aprecian más claramente con los índices de diversidad verdadera, los cuales muestran que los dos ensamblajes de murciélagos son similares en la riqueza de especies (q0: sabanas casmófitas = 43,0 [37,461,6], bosques húmedos = 38,9 [34,0-55,4]; Fig. 3), pero no en las abundancias de las mismas (valores de q1 y q2). En las sabanas casmófitas el ensamblaje de murciélagos tuvo una mayor diversidad comparada con los bosques húmedos por las siguientes dos razones: i) en las sabanas casmófitas las especies más comunes de murciélagos presentan a una menor dominancia que en los boques húmedos (q1: sabanas casmófitas = 11,9 [9,8-13,9], bosques húmedos = 8,4 [6,910,0]; Fig. 3) y ii) en las sabanas casmófitas hubo mayor representación de especies raras (q2: sabanas casmófitas = 5,7 [5,3-6,1], bosques húmedos = 3,7 [3,2-4,3]; Fig. 3).

Oportunidades para la conservación

La Serranía de La Lindosa presenta un escenario contradictorio en términos de conservación, puesto que, a pesar de ser una Reserva Forestal Protectora Nacional, de estar dentro del área de Manejo Especial de La Macarena y de ser un Área Arqueológica Protegida, la historia extractiva de los recursos maderables en la región ha ocasionado que sea uno de los principales núcleos de deforestación en Colombia (IDEAM, 2014). Bajo este panorama, los procesos de conservación locales, como las áreas de reserva para el ecoturismo presentes en zonas como Cerro Azul y El Diamante de Las Aguas entre otras, son vitales en el mantenimiento de la funcionabilidad de la Serranía. También, es prioritaria la definición de planes de ordenamiento territorial consecuentes con las dimensiones sociales y ambientales del departamento del Guaviare para aumentar la gobernanza y la gestión ambiental de los recursos naturales.

La Serranía de La Lindosa presenta el mayor valor reportado de diversidad de murciélagos para una localidad en el país y alberga dos especies de murciélagos vulnerables a la extinción, tales como L. marinkellei y L. orinocensis, lo cual es insumo en la implementación de sitios o áreas de importancia para la conservación de murciélagos (SICOMs, AICOMs) (^{Aguirre et al., 2014}) que pueden contribuir a la salvaguarda y a la gestión de recursos a escala local.