INTRODUCCIÓN

Los briófitos de los bosques tropicales son extremadamente diversos debido a la gran variedad de ambientes (^{Gradstein et al., 2001}); estas plantas no vasculares son importantes en términos de riqueza de especies y cobertura en muchos hábitats, así como en el funcionamiento de los ecosistemas (^{Goffinet y Shaw, 2009}). Uno de los aportes de mayor importancia es el papel que juegan en la sucesión vegetal al permitir la formación de suelos (^{Vanderpoorten y Goffinet, 2009}). Adicionalmente, los briófitos tienen una alta importancia para los ecosistemas al participar en diversas funciones y ciclos biogeoquímicos, como el del agua y el carbono (^{Shaw y Goffinet, 2000}).

^{Frahm et al. (2003)} muestran que en los bosques tropicales lluviosos el hábito epífito es el más rico en especies, un rasgo fuertemente asociado a los altos valores de humedad. Los troncos en descomposición también son un sustrato con características físicas y químicas únicas e idóneas para la proliferación de la flora briofítica (^{Pócs, 1982}), lo que determina un hábito epixílico (^{Mágdefrau, 1982}) que afecta los patrones de colonización y abundancia de las diferentes comunidades (^{Sastre-De Jesús, 1992}).

En el trópico se registran diferentes trabajos en briófitos de troncos en estado descomposición. Por ejemplo, ^{Richards (1954)} encontró que en los troncos caídos de la región de Morabilli Creek, Guayana, existe una densa cubierta de musgos pleurocárpicos y hepáticas de la familia Lejeuneaceae; ^{Pócs (1982)} estableció que para bosques tropicales los hábitos de crecimiento más comunes en estos sustratos son los de estera y tramas; estos trabajos fueron de naturaleza descriptiva, hasta que ^{Sastre-De J. (1992)} caracterizó cuantitativamente las comunidades de briófitos de troncos en diferentes estados de descomposición según su forma de crecimiento en el bosque subtropical lluvioso de Puerto Rico. Posteriormente, ^{Mattila y Koponen (1999)} evaluaron la diversidad briofítica sobre madera podrida en bosques montanos lluviosos el noreste de Tanzania, concluyendo que el estado de descomposición de los troncos determina en alta medida los tipos de asociaciones formadas entre los diferentes briófitos presentes.

Para la región amazónica existen diversos estudios que han permitido un avance en el conocimiento de briófitos de la región. Entre ellos se pueden mencionar los de ^{Ruiz-A y Aguirre Ceballos (2004)} en Tarapacá-Amazonas, donde evaluaron la diversidad y riqueza de la distribución vertical en árboles; ^{Benavides et al. (2004}; 2006), en regiones del Caquetá, Chiribiquete y Araracuara, realizaron estudios entorno a la diversidad de briófitos del sotobosque en bosques inundables y de tierra firme; ^{Campos et al. (2014}; 2015; 2019) efectuaron estudios en cuatro departamentos de la amazonia colombiana muestreando árboles vivos y hallaron diferencias en cuanto a la estructura y composición de las comunidades de briófitos en relación al gradiente vertical. El dato más reciente registra para el departamento del Amazonas 220 especies, 113 hepáticas y 107 musgos (^{Bernal et al., 2016}).

El objetivo de este trabajo fue caracterizar la flora briofítica de troncos en descomposición en un bosque de tierra firma y uno inundable de la estación biología El Zafire, Amazonas-Colombia, como una contribución al conocimiento del estado actual de la riqueza de especies en la región y en este tipo de sustratos.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El presente estudio se llevó a cabo en febrero de 2017 en el bosque amazónico de la estación biológica El Zafire (Fig. 1), ubicada en la Reserva Forestal de la Nación, a una altitud promedio de 114 m, en dos tipos de bosques, tierra firme (Fig. 2a) y varillal inundable (Fig. 2b). La región se caracteriza por la presencia de árboles de hasta 40 m de altura, dominada principalmente por las familias de angiospermas Fabaceae, Rubiaceae, Melastomataceae, Moraceae, Annonaceae, Araceae, Euphorbiaceae, Clusiaceae, Lauraceae y Arecaceae, entre otras (^{Sinchi, 2007}). En el área se registra una temperatura promedio de 25 °C, que oscila entre 17 °C y 30 °C; los niveles de humedad relativa son cercanos al 85 % y las precipitaciones varían entre 2000 y 3000 mm al año, con máximos en diciembre y enero y mínimos entre junio y agosto (^{Roca et al., 2013}).

Figura 1 Mapa del área de estudio; se muestra la ubicación de la estación biológica El Zafire en color naranja. 

Figura 2 Fotografía de las áreas de muestreo. a. Bosque de tierra firme. b. Bosque de varillal inundable 

Las coordenadas corresponden a bosque de tierra firme, parcela uno: 03°59' S, y 69°53' W, altitud 99 m y parcela dos: 03°59' S, y 69°53' W, altitud 128 m; bosque de varillal inundable: parcela tres: 04°00' S, y 69°53' W, altitud 111 m y parcela cuatro: 04°00' S, y 69°53' W, altitud 117 m.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

CARACTERIZACIÓN FLORÍSTICA

Se obtuvieron en total 120 especies (81 hepáticas y 39 musgos), agrupadas en 55 géneros (33 hepáticas y 22 musgos) y 21 familias (9 hepáticas y 12 musgos) y 729 incidencias. La flora troncos en descomposición fue dominada por hepáticas con el 67,5 % de todos los briófitos presentes; la mayoría de las hepáticas fueron foliosas con una alta representatividad de la familia Lejeuneaceae (37,5 %). Solo tres especies fueron talosas, Riccardia regnellii (Spruce) Gradst., Pallavicinia lyellii (Hook.) Gray y Symphyogynapodophylla (Thunb.) Mont. & Ness.

En este estudio se evidenció una marcada dominancia de la familia Lejeunaceae, la que representó un 55,5 % en las hepáticas muestreadas. La dominancia de la familia ha sido reportada en otros estudios en áreas de bosques lluviosos de tierras bajas: ^{Campos et al. (2015)}, con más del 50 % del total las especies, e.g., ^{Oliveira y ter Steege (2013)} con 47 % y ^{Gradstein (1992}; 2006) con 70 % y 75 % respectivamente, todos ellos briófitos epífitos. Estos resultados muestran la amplia adaptabilidad y especialización ecofisiológica que tiene la familia entre las hepáticas foliosas (^{Heinrichs et al., 2007}), lo que la convierte en un elemento de gran importancia en la composición y estructura de la flora en el bosque húmedo tropical (^{Schuster, 1984}).

La distribución de la riqueza de especies mostró una alta proporción de familias con pocos géneros y especies, así como también géneros representados por un bajo número de especies. Siete familias (33,3 %) y 30 géneros (54,5 %) estuvieron representados por una única especie y 11 familias (52,4 %) estuvieron representadas por un solo género; dos familias (9,5 %) y diez géneros (18,2 %) estuvieron representadas por dos especies (Tabla 1).

Tabla 1 Distribución de la riqueza de especies en familia y géneros y distribución de la riqueza de géneros en familias para el muestreo en general y para los dos tipos de bosque. 

Las familias con el mayor número de especies fueron Lejeuneaceae y Lepidoziaceae. A su vez, la familia Lejeuneaceae presentó el mayor número de incidencias con 176 (24,1 % de total del muestreo), seguida por las familias Sematophyllaceae con 86 (11,8 %) y Lepidoziaceae con 80 (10,9 %) incidencias. Por su parte, los géneros con mayor riqueza de especies fueron Syrrophodon y Plagiochila, con nueve y ocho especies respectivamente. En cuanto a la frecuencia en términos de incidencia, los géneros más representativos fueron Riccardia (61), Zoopsidella (50), Leucobryum (47), Xylolejeunea (42), Trichosteleum (42) y Callicostella (40). Las especies con mayor representatividad o número de incidencias fueron Riccardia regnellii (61), Zoopsidella integrifolia (50), Xilolejeunea crenata (42), Trichosteleum papillosum (38), Leucobryum martianum (37), Callicostella pallida (35) y Sematophyllum subsimplex (35).

La zona de tierra firme tuvo un total de 82 especies, 46 géneros y 19 familias; 29 géneros estuvieron representados por una sola especie, 12 familias por un solo género y nueve familias por una sola especie. La zona inundable tuvo un total de 86 especies pertenecientes a 43 géneros y 18 familias, 24 géneros estuvieron representados por una sola especie, mientras que las familias representadas por un solo género y una sola especie fueron de 12 y seis, respectivamente (Tabla 1).

La riqueza específica de la estación biológica El Zafire fue altamente representativa (87,3 %), al compararse con el valor obtenido por el estimador no paramétrico Bootstrap, que fue de 137 especies. En relación con la representatividad por tipo de bosque, se observó que siempre fue mayor o igual al 83 %, lo que sugiere un buen muestreo y permite la comparación entre ellos (Fig. 3). El número de especies por tronco fue muy variable, con un valor máximo de 34, un mínimo de 11 y un promedio de 20 especies. En la parcela uno el valor promedio de especies por tronco fue de 23,4 ± 7,3, para la parcela dos fue de 18 ± 6,2, para la tres de 18,4 ± 8,4 y para la cuatro de 20,4 ± 3,84.

Figura 3 Gráfica comparativa entre la riqueza observada y la estimada mediante Bootstrap para el bosque de la estación biológica El Zafire y para cada tipo de bosque (tierra firme y varillal inundable). En el eje "x" se ubican las unidades de muestreo ("plots") y en el eje "y" la riqueza específica. 

La prueba de análisis de la varianza de Kruskal-Wallis (X ²=0,199; p = 0,05) permitió evidenciar que no hay diferencia significativa entre la zona de tierra firme y la de varillal inundable, en términos de riqueza de las especies. Este estudio es el primer aporte de los briófitos de troncos en estado de descomposición en la amazonía colombiana.

Muchas de las especies encontradas tienen amplia distribución y están presentes en la cuenca amazónica de Brasil, Colombia y Ecuador (e.g., ^{Oliveira y ter Steege, 2013}; ^{Campos et al., 2014}; 2019).

Para el muestreo total, el índice de Shannon mostró un valor de 4,0, lo que sugiere que la zona es altamente diversa. Los índices de diversidad, tanto para los dos tipos de bosques como para cada parcela, también indican zonas de alta diversidad, con la zona inundable levemente más diversa (Shannon= 3,93) que la zona de tierra firme (Shannon= 3,67). De las 120 especies identificadas, 48 (40 %) estuvieron presentes en las dos zonas. La zona de varillal inundable presentó 34 (28,3 %) especies exclusivas (22 hepáticas y 12 musgos); por su parte, la zona de tierra firme tuvo 38 (31,6 %) especies exclusivas (26 hepáticas y 12 musgos). Del total de las 120 especies identificadas, 61 (43 hepáticas y 18 musgos) se registraron en una parcela, 32 (22 hepáticas y diez musgos) en dos parcelas, 12 (siete hepáticas y cinco musgos) en tres y 15 (nueve hepáticas y seis musgos) en todas las parcelas.

El porcentaje de similitud florística entre la zona de tierra firme y el varillal inundable fue del 40 % (Jaccard = 0,4). La mayor similitud se presentó entre las parcelas uno y dos de tierra firme (33 %) y entre las parcelas dos de tierra firme y cuatro del varillal inundable; la menor similitud se presentó entre las parcelas uno (tierra firme) y cuatro (varillal), con un valor del 28 %.

Al realizar la comparación florística entre las especies en relación a su distribución dentro de cada tronco, se encontró que existe una mayor riqueza específica en los costados (93 especies) de los troncos que en la parte superior (88 especies). Aun así, no hubo una diferencia estadística en términos de riqueza entre ambas partes. Seis géneros se restringieron a la parte superior del tronco (Acrobolbus, Vesicularia, Brymela, Crossomitrium, Lepidopilum y Taxithelium) y seis a los costados (Colura, Lopholejeunea, Microlejeunea, Lophocolea, Pallavicinia y Cyclodictyon). En términos generales, 59 especies se restringen a una sola área del tronco y las 61 restantes se distribuyeron en ambas partes.

Los datos de la riqueza específica entre ambos tipos de bosques muestran que no hubo una diferencia significativa entre ellos. Sin embargo, se puede hacer una diferenciación en términos de composición florística, ya que ambas zonas solo comparten el 40 % de las especies. Así mismo, es importante anotar que la representatividad del muestreo, medida en relación al estimador de riqueza Bootstrap, fue bastante significativa al estar por encima del 83 %, siendo un buen estimador dada la robustez estadística del mismo (^{Bragagnolo y Pinto-da-Rocha, 2003}). En cuanto a la diversidad, el índice de Shannon mostró un valor alto tanto para la zona en general, como para cada uno de los tipos de bosques y parcelas, teniendo en cuenta que el índice de Shannon en la práctica no supera valores de cinco (^{Krebs, 1999}).

Al comparar el presente estudio con el de ^{Campos et al. (2015)}, se observó que los troncos en descomposición comparten con los árboles vivos 44 especies. De estas especies, Archilejeunea crispistipula, A. fuscescens, Bazzania hookeri, Ceratolejeunea cornuta, C. cubensis, Cheilolejeunea aneogyna, C. holostipa, C. neblinensis, C. rigidula, Metalejeunea cucullata, Mniomalia viridis, Pycnolejeunea contigua, P. macroloba, Leucobryum martianum, Octoblepharum albidum, O. pulvinatum, Odontoschisma variabile, Sematophyllum subsimplex, Syrrhopodon fimbriatus y S. ligulatus presentaron una amplia distribución, registrándose en todas o casi todas las zonas de altura de los árboles vivos. Esto sugiere una amplia tolerancia de estas especies a variadas condiciones microclimáticas y físicas del ambiente y del sustrato, mientras que especies como Riccardia regnellii, Xylolejeunea crenata, Telaranea diacantha, T. pecten y Vesicularia vesicularis se restringen sólo a la zona baja del tronco. Finalmente, solo una especie (Cheilolejeunea adnata) se compartió con el dosel del árbol vivo. Es importante destacar que el número de especies compartidas entre los troncos en descomposición y los árboles vivos, de acuerdo con ^{Campos et al. (2015)}, puede responder a la similitud en las condiciones ambientales debidas al alto grado de intervención que se presenta en estas zonas (claros de bosque por cultivos). Además, en el caso del bosque inundable de varillal esta similitud puede responder a la escasa cobertura del dosel que permite mayor incidencia de luz y por ende menor humedad relativa en el ambiente.

Los resultados aquí presentados son congruentes con los de Richards (1945) al evidenciar una marcada dominancia de la familia Lejeuneaceae en este tipo de bosques y una mayor frecuencia de los musgos pleurocárpicos sobre los acrocárpicos. Por su parte, al comparar los resultados obtenidos con otros estudios de briófitos sobre troncos en descomposición, se encontró que la riqueza específica es más alta en la amazonia colombiana con 120 especies, mientras que el estudio realizado por ^{Sastre-De Jesús (1992)} en Luquillo, Puerto Rico, en un bosque húmedo subtropical, arrojó 40 especies, y el estudio realizado en Tanzania en bosques húmedos tropicales por ^{Mattila y Koponen (1999)} registró 102 especies en un área considerablemente mayor a la estudiada en este trabajo, lo que lleva a inferir que los valores de riqueza de la selva amazónica son considerablemente altos.

CONCLUSIONES

En este estudio se registra un número de especies de hepáticas considerablemente mayor al de los musgos (81 y 39 respectivamente), con la familia Lejeuneaceae como la que presentó la mayor representatividad de todo el muestreo, lo cual demuestra su amplia adaptabilidad ecofisiológica a las variaciones ambientales. Así mismo, no se evidenció una diferencia estadísticamente significativa en términos de riqueza o diversidad de briófitos entre los dos tipos de bosques evaluados. Sin embargo, sí hubo diferencias en términos de composición de especies y distribución de las mismas dentro de cada tronco, lo que posiblemente se puede deber a las variaciones físicas y químicas del sustrato y a las fluctuaciones microclimáticas presentes en cada tipo bosque.