INTRODUCCIÓN

Los escarabajos coprófagos pertenecientes a la subfamilia Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) presentan un alto grado de asociación a determinadas unidades de paisaje, lo cual se evidencia en la distribución, composición y estructura de los ensambles presentes en cada tipo de biotopo (^{Davis et al., 2001}; ^{Horgan, 2001}; ^{Noriega et al., 2007a}). Debido a lo anterior y a su estrecha relación con el excremento de mamíferos, los escarabajos coprófagos han sido propuestos como eficientes bioindicadores del efecto de la perturbación ambiental causada por la actividad humana (^{Halffter y Favila, 1993}; ^{McGeogh et al., 2002}; ^{Spector, 2006}; ^{Noriega et al., 2007a}; ^{Otavo et al., 2013}). Dentro de las funciones ecológicas que desempeñan estos escarabajos, se destaca su contribución al reciclaje de nutrientes, la fertilización y aireación del suelo, la dispersión secundaria de semillas, el control de vectores asociados a las excretas (^{Nichols et al., 2008}) y la reducción del flujo de gases de efecto invernadero provenientes de la agricultura (^{Penttilá et al., 2013}). Sin embargo, estas funciones se ven fuertemente condicionadas por la biomasa de las especies (^{Horgan, 2007}), presentándose una estrecha relación biomasa -funcionalidad ecosistémica, que en algunos casos puede ser más fácil de examinar que la relación existente con la diversidad (^{Bengtsson, 1998}; ^{Horgan, 2005}; ^{de Andrade et al., 2014}; ^{Buse y Entling 2019}), ya que la cantidad de excremento que puede removerse depende directamente de la biomasa de las especies que conforman el ensamble (^{Horgan, 2001}).

Para ecosistemas altoandinos, la fauna nativa de escarabajos coprófagos exhibe patrones específicos de ocupación, presentando ensambles con baja riqueza de especies, la mayoría de estas generalistas y de unos pocos géneros que exhiben preferencias al interior de los bosques o a zonas de claros (^{Amat-García et al., 1997}; ^{Medina et al., 2002}; ^{Escobar, 2004}). Es por esto que, la creación de cultivos y zonas de pastoreo afectan fuertemente los ensambles altoandinos, permitiendo la colonización de especies de zonas abiertas que provienen de otros niveles altitudinales y que no requieren vastas extensiones de bosque para su subsistencia (^{Amat-García et al., 1997}). Estos ensambles de alta montaña presentan una fuerte colonización vertical que implica un bajo grado de dispersión regional, influenciados por procesos de especiación que operan a largo plazo (^{Halffter, 1991}; ^{Escobar et al., 2005}). Adicionalmente, se ha encontrado que la actividad de los escarabajos coprófagos presenta un comportamiento estacional que en algunas regiones depende del clima y particularmente de la periodicidad de las lluvias y la temperatura (^{Wolda, 1988}; ^{Hanski y Cambefort, 1991}; ^{Halffter y Montes de Oca, 1995}; ^{Davis, 1996}; ^{Boonrotpong et al., 2004}), sin embargo en otras regiones este patrón estacional no es tan marcado (^{Peck y Forsyth, 1982}) y es explicado por la influencia de otros factores ambientales, presentando diferencias que dependen de las condiciones locales (^{Andresen, 2005}). Por ejemplo, en algunas regiones neotropicales, los adultos pueden presentar actividad durante todo el año (^{Halffter y Montes de Oca, 1995}) o pueden llegar a sincronizar sus estadios larvales con las temporadas menos favorables (^{Halffter y Edmonds, 1982}).

En Colombia, son pocos los trabajos publicados en zonas de alta montaña (>2000 m s. n. m.) (^{Howden y Campbell, 1974}; ^{Pardo y Rubiano, 1994}; ^{Amat-García et al., 1997}; ^{Gasca y Ospina, 2000}; ^{Medina et al., 2002}; ^{García Ramíre y Pardo, 2004}; ^{Noriega et al., 2007b}; ^{Pulido et al., 2007}; ^{Arango y Montes-R.; 2010}, ^{Camero-R. et al., 2012}; ^{Chamorro et al., 2014}; ^{Martínez-Revelo y Lopera-Toro, 2014}) y la mayoría de estos trabajos no han estudiado ecosistemas fuertemente intervenidos, como áreas de pastizal (^{Noriega et al., 2015}), en donde se desconoce la existencia de algún tipo de patrón estacional. El objetivo de este trabajo es aportar al conocimiento de los escarabajos coprófagos en ecosistemas de alta montaña, particularmente en pastizales generados de manera antrópica en una matriz de bosques altoandinos, estudiando la estacionalidad y su efecto en la biomasa. Nuestras preguntas de investigación son: i) ¿Cuál es la variación estacional del ensamble de escarabajos coprófagos en un pastizal de alta montaña? y ii) ¿Cómo afecta la estacionalidad a la biomasa del ensamble? Esperamos encontrar que las especies existentes presentan una variación muy marcada asociada con la época de lluvia y que la biomasa de esta responde estrechamente a estos cambios estacionales.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El bosque alto andino en Colombia se encuentra entre los 2800 y 3300 m. s. n. m. (^{Van der Hammen, 1998}), clasificado en el orobioma alto andino (^{Rodríguez et al., 2004}), en donde se distinguen ecosistemas de subpáramo húmedo con parches de bosque (^{Martínez et al., 2005}). La temperatura varía entre 6 y 12 °C, con una nubosidad permanente y precipitaciones anuales entre 1000 y 2500 mm, con una alta humedad relativa y baja evapotranspiración (^{Van der Hammen, 1998}). Los bosques existentes en los municipios de la Calera y Guasca (Cundinamarca), conforman uno de los últimos remanentes de bosque andino primario de la Cordillera Oriental, presentando una franja discontinua con un alto grado de fragmentación e intervención debido a la minería y expansión de la frontera agrícola (^{Martínez et al., 2005}). Su cobertura vegetal está conformada por bosques con diferentes edades de regeneración, dominados por Weinmannia tomentosa H.B. y K. (Cunnoniaceae), Drimys granadensis L.F. (Winteraceae), Clusia multiflora Kunth (Clusiaceae), Myrcianthes rophaloides (Kunth) McVaugh (Myrtaceae), Myrsine coriacea (Sw.) R.Br. (Primulaceae), Miconia squamulosa (Sm.) Triana (Melastomataceae) y Bejaria resinosa Mutis (Ericaceae) (^{Cortés, 2003}). La cobertura vegetal dominante de la reserva está compuesta por algunos parches aislados y poco conectados de pastizales, los cuales están embebidos en una matriz de bosque alto andino, con la presencia en algunas zonas de agroecosistemas. La Reserva Biológica Encenillo (Fundación Natura) está localizada en el departamento de Cundinamarca, en el municipio de Guasca, vereda La Trinidad, en el área de amortiguación del Parque Nacional Natural Chingaza (4°47'27.95" N y 73°54'35.50" W; Fig. 1a), en un rango altitudinal entre 2900 y 3200 m, con un área de 195 ha (Martínez et al., 2005). La reserva hace parte de la cuenca del río Gachetá, presentando una temperatura promedio de 10 °C y una precipitación anual de 2000 mm (^{Cruz et al., 1993}). El régimen pluviométrico de la región identifica un período de sequía entre los meses de octubre a enero, una época de transición de febrero a marzo y una estación de lluvias de abril a septiembre.

Figura 1 Localización de la zona de estudio a) Reserva Biológica Encenillo (*), Fundación Natura, Municipio de Guasca, Departamento de Cundinamarca, Colombia y b) disposición de los dos pastizales estudiados (P1 y P2) y de las trampas de caída (A). 

RESULTADOS

Durante las tres estaciones climáticas, se recolectó un total de 371 individuos en los dos pastizales, distribuidos en dos especies: Homocoprisachamas (Harold, 1867) con 187 individuos (50.4 %) y Uroxys coarctatus (Harold, 1867) con 184 individuos (49,6 %) (Fig. 2a, b). La biomasa promedio por individuo de H. achamas fue de 0,34 g (±0,047) y la de U. coarctatus de 0,03 g (±0,003) (Fig. 2c). Las curvas de acumulación de especies demostraron que la eficiencia promedio del muestreo fue del 92,9 % (pastizal 1: 95,7-93,2 y pastizal 2: 92,4-90,6) un valor alto para estos sistemas. Con respecto a la abundancia entre las dos especies, no se encontraron diferencias significativas entre las tres replicas al interior de cada una de las tres épocas, ni entre los dos pastizales, por lo que los datos de las réplicas y de los pastizales se consolidaron en un único evento de muestreo para cada época. No se registraron diferencias significativas en la abundancia total de las especies encontradas (n = 10, MWU=387, p=0,336) ni en la riqueza al presentarse las mismas dos especies (H. achamas y U. coarctatus) en todos los muestreos y en las diferentes épocas (seca: n=10, MWU =4.5, p =0,222; transición: n=10, MWU =4,2, £=0,054; lluvias: n=10, MWU =5,7, p =0,494). En la época seca se recolectaron un total de cinco individuos de H. achamas y diez individuos de U. coarctatus, en la época de transición un individuo de H. achamas y nueve individuos de U. coarctatus y en la época de lluvias 181 individuos de H. achamas y 165 individuos de U. coarctatus (Fig. 3b). Al comparar entre épocas al interior de cada especie se registraron diferencias significativas a nivel de la abundancia para H. achamas (n=10, KW=19,6, p <0,001) y U. coarctatus (n=10, KW=19,4, p < 0.001), mostrando una marcada preferencia por la época de lluvias (Fig. 3b, 4a). Con respecto a la biomasa, se registraron diferencias significativas para la biomasa total entre especies (n=10, MWU =0,7, p <0,001) y al comparar por épocas para H. achamas (n=10, KW=19,6, p <0,001) y U. coarctatus (n=10, KW=19.4, p <0,001) (Fig. 3c, 4b), pero al comparar entre especies no se registran diferencias en época seca (n=10, MWU =44, p =0,647) o transición (n=10, MWU =32,5, p =0,112), pero si en la época de lluvias (n=10, MWU =1,2, p <0,001). Al comparar el porcentaje total de biomasa entre especies se observó que el 92 % correspondió a H. achamas (64,87 g) y el 8 % a U. coarctatus (5,62 g) (Fig. 3).

Figura 2 Especies recolectadas: a) Homocopris achamas (Macho) y b) Uroxys coarctatus (Hembra) y c) Biomasa (g) de cada una de las especies en la Reserva Biológica Encenillo, Guasca, Cundinamarca, Colombia. Letras diferentes (a, b) sobre las barras simbolizan diferencias estadísticamente significativas 

Figura 3 Valores de a) Precipitación promedio mensual (mm; barras) y Temperatura promedio mensual (C°; línea) para la zona de estudio, b) Abundancia de Homocopris achamas (H) y Uroxys coarctatus (U) en cada una de las estaciones (seca, transición, lluvias) y c) Relación entre la abundancia total y la biomasa (g) total de Homocopris achamas y Uroxys coarctatus en la Reserva Biológica Encenillo, Guasca, Cundinamarca, Colombia. 

DISCUSIÓN

De las 18 especies de escarabajos coprófagos registradas en Colombia para ecosistemas de alta montaña (^{Amat-García et al., 1997}; ^{Pulido et al., 2007}; ^{Noriega et al., 2007b}; Noriega, 2009; ^{Martínez-Revelo y Lopera-Toro 2014}), solo se recolectaron dos especies (H. achamas y U. coarctatus), pertenecientes al gremio de los paracópridos (i.e., especies que construyen galerías debajo del excremento, relocalizando una porción del mismo de manera vertical y para este estudio correspondientes a grandes y pequeños cavadores respectivamente). Ambas especies son típicas de potreros de alta montaña, aunque H. achamas es capaz de entrar a los bosques circundantes (^{Amat-García et al., 1997}; autores datos sin pub.). Los ensambles de bosques altoandinos son típicamente pobres en especies debido a las presiones asociadas con la altitud, la baja oferta alimenticia, la disminución en el área e incremento del aislamiento, lo que promueve altas tasas de extinción y bajas tasas de colonización (^{Escobar et al., 2005}). Sin embargo, algunas especies presentes en relictos de bosque en sistemas montanos son capaces de moverse y hasta llegar a utilizar el excremento presente en los pastizales (^{Amat et al., 1997}; ^{Escobar y Chacón de Ulloa, 2000}; ^{Montes-Rodríguez et al., 2019}).

Los resultados encontrados concuerdan con la tendencia identificada en estudios previos, donde se observa una propensión a la disminución de la riqueza con el aumento de la altitud, lo cual se acentúa con los eventos de perturbación, presentándose una fuerte reducción del recurso alimenticio y una disminución de la productividad primaria (^{Escobar et al., 2005}; ^{Noriega y Realpe, 2018}). Los escenarios fuertemente perturbados como los pastizales de alta montaña pueden favorecen el establecimiento de especies con hábitos generalistas que utilicen de manera indistinta las coberturas como es el caso de H. achamas y U. coarctatus que presentan amplios rangos de distribución y de adaptación a diferentes hábitats (^{Amat et al., 1997}; ^{Escobar, 2000}; ^{Martínez-Revelo y Lopera-Toro, 2014}). Adicionalmente, las características del suelo en los pastizales pueden ser mejores que las existentes en el bosque, debido al mejor drenaje, raíces cortas y poco profundas, una topografía plana y especialmente una oferta alimenticia abundante y constante en el tiempo como lo es el excremento de ganado vacuno (^{Horgan, 2008}). En este sentido, la expansión de la frontera agrícola en esta región demuestra una marcada influencia, ya que antes que El Encenillo fuese declarado reserva, en los últimos 50 años se presentaron eventos de cacería, entresaca, cultivos de papa, ganadería y extracción de roca caliza, generando una fuerte fragmentación (^{Martínez et al., 2005}) que puede ser una de las principales causas de la baja diversidad encontrada, como se registra en otros estudios (^{Amat et al., 1997}). El principal resultado de este trabajo evidencia la combinación entre zonas con baja diversidad a nivel evolutivo y el efecto negativo que pudo haber ejercido históricamente la actividad antrópica sobre los ecosistemas altoandinos, especialmente relacionado con la pérdida de hábitat y la fragmentación (^{Andresen y Laurance, 2007}).

Figura 4 Variación entre a) Abundancia y b) Biomasa de Homocopris achamas y Uroxys coarctatus por trampa en cada una de las estaciones (seca, transición, lluvias) en la Reserva Biológica Encenillo, Guasca, Cundinamarca, Colombia. Letras diferentes (a, b) sobre las barras simbolizan diferencias estadísticamente significativas. 

Las poblaciones de H. achamas y U. coarctatus presentaron una marcada estacionalidad, registrando las mayores abundancias en la época de lluvias, lo cual coincide con lo encontrado para la mayoría de los ensambles de escarabajos coprófagos que presentan cambios estacionales marcados (^{Peck y Forsyth, 1982}; ^{Janzen, 1983}, ^{Edwards, 1991}; ^{Hanski y Cambefort, 1991}; ^{Davis, 1993}; ^{Boonrotpong et al., 2004}; ^{Novais et al., 2016}) respondiendo directamente a la precipitación (^{Andresen, 2005}) y donde la severidad de la estación seca ocasiona una fuerte disminución en la actividad de la mayoría de las especies (^{Hanski y Cambefort, 1991}). La actividad de los escarabajos coprófagos se ve restringida a determinados picos de humedad y temperatura que condicionan su fisiología (^{Halffter y Montes de Oca, 1995}). En este tipo de localidades, donde la actividad de los adultos es estacional, los períodos secos son usualmente empleados por las especies para el desarrollo de los estadios larvales o en algunas ocasiones pueden llegar a presentarse eventos de hibernación o diapausa (^{Halffter y Edmonds, 1982}).

Uno de los aspectos más interesantes registrados en este estudio es la marcada diferencia entre la biomasa de H. achamas y U. coarctatus, que, aunque presentan abundancias similares, se registra una variación en extremo significativa de su biomasa (mayor al 1000 %), lo cual tiene un importante efecto en términos de la funcionalidad ecológica que cada una de estas especies desempeña en el ecosistema. Algunos estudios han identificado que especies con una mayor biomasa son capaces de remover una mayor cantidad de suelo y relocalizar una mayor cantidad de excremento en un menor tiempo (^{Horgan, 2001}; ²⁰⁰⁷), afectando su rol funcional (^{Horgan, 2005}). En este sentido los valores de biomasa podrían ser utilizados en estudios de monitoreo para inferir las consecuencias funcionales de la perdida de especies en hábitats perturbados como proponen varios autores (^{Horgan, 2005}; ^{de Andrade et al., 2014}; ^{Buse y Entling 2019}). El papel funcional que desempeña H. achamas en el pastizal alto andino tiene un mayor efecto ecosistémico al compararse con el posible rol que podría desempeñar U. coarctatus, ya que debido a su tamaño H. achamas es capaz de remover un volumen superior de suelo, enterrar una mayor cantidad de excremento y contribuir a un mayor reciclaje de nutrientes como se reporta para otras especies en otros ecosistemas (^{Buse y Entling, 2019}). Por su parte U. coarctatus sería una especie accesoria, ya que a pesar de estar presente en los pastizales en igual número, tendría un papel poco relevante en términos de la biomasa potencial de excremento y de suelo removida, pero podría estar jugando un papel complementario en términos de otras funciones como la post dispersión de semillas, ya que sus nidos son mucho más superficiales que los que hace H. achamas (autores datos sin publicar), maximizando los servicios ecosistémicos del ensamble al aumentar la germinación de las semillas (^{Slade et al., 2007}). Esta fuerte diferencia en la biomasa podría indicar que aquellos ecosistemas donde se mantienen especies con valores altos de biomasa (grandes paracópridos o telecópridos), serían lugares menos afectados a nivel funcional, ya que podrían asegurar el reciclaje de nutrientes, manteniendo una eficiente tasa de remoción y aireación del suelo (^{Bang et al., 2005}; ^{Nichols et al., 2008}). En este sentido proponemos que sería interesante utilizar la abundancia y biomasa de H. achamas como un indicador de la salud de estas áreas.

CONCLUSIONES

Los escarabajos coprófagos de pastizales altoandinos, evidencian una marcada estacionalidad asociada a la época de lluvias, condicionando su fenología y comportamiento a las condiciones ambientales apropiadas. La baja riqueza de especies en la Reserva Biológica Encenillo puede atribuirse a una combinación de factores entre los cuales juegan un papel decisivo la historia evolutiva de su fauna, las condiciones ambientales existentes y la fuerte intervención antrópica, donde a pesar del buen estado de conservación que presentan algunos de sus parches de bosque, no se logra contrarrestar el efecto que generó la fragmentación, la tala y caza de mamíferos a lo largo de los últimos 50 años. En futuros estudios se recomienda cuantificar la cantidad de suelo removido y la cantidad de excremento relocalizado en las diferentes estaciones y así poder estimar la función ecológica de cada una de las especies dentro del ensamble con miras a establecer planes y estrategias de conservación regional. Finalmente, es recomendable mantener estos paisajes mixtos entre fragmentos de bosque muy bien conservados, con una alta conectividad y zonas de pastizales con algún acceso controlado de ganado, con el fin de mantener las áreas de refugio y especialmente el aporte funcional de este grupo.