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INTRODUCCIÓN
La contaminación por elementos potencialmente tóxicos (EPT's) en ecosistemas acuáticos es un serio problema a nivel global debido a su efecto en la salud humana y en la fauna silvestre (Alofs et al., 2014; Barone et al., 2018). El metilmercurio (MeHg) es considerado como EPT y puede llegar a los ecosistemas acuáticos desde fuentes antrópicas como la minería aurífera, ocasionando efectos adversos debido a su alta toxicidad (González et al., 2015). En el medio acuático, el Hg es fácilmente transformado en MeHg, su forma orgánica, con un alto potencial de bioacumulación en los organismos y biomagnificación en la cadena alimenticia (Yan et al., 2019). El MeHg puede llegar a tener extrema toxicidad incluso en bajas concentraciones, lo que produce efectos subletales o muertes en poblaciones de peces nativas (Jasim et al., 2016). Algunos elementos metálicos son esenciales para el metabolismo de los peces, mientras otros como el mercurio, no tienen una función conocida en el sistema biológico (Khan et al., 2016), Por el contrario, se han documentado efectos adversos en la salud de los organismos como estrés oxidativo, disrupción endocrina, daño en el ADN y hasta muerte celular (Gao et al., 2018).
Los peces son un importante recurso alimenticio para poblaciones humanas en Colombia. Sin embargo, su hábitat recibe altas descargas de contaminantes algunos de ellos de naturaleza inorgánica, provenientes en especial, de las actividades de minería (Cordy et al., 2011). Dentro de los elementos nocivos se encuentran metales como el Hg, los cuales han sido reportados de alto riesgo para la salud humana, debido a que en los tejidos de los peces de consumo se pueden llegar a encontrar en altas concentraciones (Olivero-Verbel et al., 2015; Vargas y Marrugo, 2019).
El MeHg puede ser bioacumulado en tejidos de peces como Prochilodus magdaleneae (bocachico) y Hoplias malabaricus (moncholo) (Marrugo-Negrete et al., 2018; Vargas y Marrugo, 2019), peces de alta importancia económica, gastronómica, cultural y comercial en las zonas de estudio. En Colombia, el bocachico habita las cuencas hidrográficas de los ríos Magdalena, Sinú y Atrato (Mojica et al., 2002; Maldonado-Ocampo et al., 2005; Román-Valencia, 1993). Esta especie constituye un importante recurso para las comunidades de pescadores artesanales y representan una de las especies comúnmente capturadas. El bocachico es una especie detrítivora que se alimenta del sedimento fino del fondo el cual contiene partículas orgánicas. (Román-Valencia, 1993; Jaramillo-Villa y Jimenez-Segura, 2008). Debido a que existen evidencias de reducción en las capturas y tallas de este pez reófilo, se considera como una especie vulnerable (Mojica et al., 2012). Por otra parte, El moncholo es un pez neotropical de agua dulce que se encuentra muy extendido en Colombia en ciénagas, estanques, embalses y arroyos. Esta especie representa un modelo de experimentación interesante para investigar la sensibilidad a los elementos tóxicos, ya que es un depredador que puede ejercer un control de arriba hacia abajo en la cadena trófica de las comunidades de peces (Monteiro et al., 2013). El moncholo es conocido por su resistencia a la hipoxia, a la privación (temporal) de alimentos y la exposición a elementos xenobióticos (Rabitto et al., 2005; Mela et al., 2007; Monteiro et al., 2013).
En ambientes acuáticos, los peces son frecuentemente utilizados como organismos indicadores para estudios de monitoreo ambiental y de calidad de agua, debido a su función en la cadena alimenticia, su importancia en la nutrición humana y a su capacidad de biomagnificación de metales pesados (Ali y Khan, 2019). Debido a que los ecosistemas acuáticos continentales de Colombia están siendo afectados por la contaminación por mercurio (Marrugo et al., 2010; Alonso et al., 2014; Olivero-Verbel et al., 2015; Marrugo et al., 2018), este estudio tiene por objetivo principal evaluar las concentraciones de MeHg en el bocachico y el moncholo, que constituyen dos especies de peces de importancia económica en el sistema hidrológico del Bajo Cauca hasta su desembocadura en el río Magdalena. Se seleccionaron estas dos especies como peces bioindicadores, ya que son las especies de mayor abundancia y frecuencias de captura en la región de la Mojana y el Bajo Cauca y son las especies más consumida por las comunidades humanas de la zona.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
Este estudio comprende dos extensas zonas del bajo río Cauca hasta el área limítrofe con el borde izquierdo del río Magdalena, Colombia. La región de la Mojana, tiene un área aproximada de 5545 km2, el clima dominante es húmedo, y la temperatura varía entre 28 a 33°C. La región está delimitada por tres ríos, el Magdalena, el Cauca y el San Jorge, y atravesada por caños que conectan complejos cenagosos que reciben las aguas de los ríos durante los periodos de inundación. En la región de la Mojana como tal no existen actividades de minería aurífera, sin embargo, los residuos de esta actividad son transportadas desde las áreas mineras que se desarrollan a su alrededor por las corrientes o flujos de agua que ocurren en época de lluvias.
Para este estudio, la región de la Mojana se dividió en dos grupos debido a su gran extensión y diferencias hidrogeográficas. El primer grupo lo hemos denominado Mojana 1, compuesto por los municipios de San Marcos, San Benito Abad, Caimito, Sucre y Ayapel. Los principales recursos hídricos de donde se obtuvieron las muestras de peces de esta zona fueron la ciénaga de Ayapel, el río San Jorge, la ciénaga de Caimito y el complejo cenagoso de Sucre y San Benito Abad.
Un segundo grupo catalogado como Mojana 2, está compuesto por los municipios de Guaranda, Achí y San Jacinto del Cauca. Los cuerpos de agua donde se obtuvieron las muestras de peces fueron el río Cauca y las ciénagas aledañas (Fig. 1).
Figura 1 Ubicación geográfica de las tres zonas evaluadas de la cuenca Magdalena-Cauca (Mojana 1, Mojana 2, Bajo Cauca).
El Bajo Cauca antioqueño está ubicado en el extremo nororiental del departamento y es una de las nueve regiones en las que se divide el departamento de Antioquia. Esta región está integrada por los municipios de Caucasia, Cáceres, El Bagre, Nechí, Tarazá y Zaragoza. Los territorios abarcados por estos municipios suman 8485 km2, lo que corresponde al 13,5 % del territorio departamental. La minería de oro, que utiliza Hg en el proceso de amalgamación para la recuperación del metal precioso, se ha constituido en el principal renglón económico de la región, sin embargo, esta no representa una fuente significativa de desarrollo, dado su alto nivel de informalidad y los problemas sociales, económicos y ambientales que su explotación ha traído consigo. La explotación del oro ha llevado a innumerables impactos como erosión y degradación de suelos, contaminación del recurso hídrico, desaparición de fauna y flora y contaminación atmosférica (Cordy et al., 2011). En el Bajo Cauca, los principales cuerpos de agua de donde se obtuvieron las muestras de peces fueron el río Nechí, el río Cauca y el río Tiguí.
El sitio control correspondió a una región semi plana, ubicada entre los municipios de Montería y Cereté, conocida como el Sinú-medio, área dominada por bajos relieves de montaña, con características de vegetación similares a los sitios expuestos y presencia de las dos especies estudiadas. Es una zona con baja influencia de actividades antropogénicas y condiciones ambientales y climáticas similares a la región de la Mojana y El Bajo Cauca. Esta zona no está afectada por actividades mineras.
Colecta de muestras de peces
Todos los sitios donde se colectaron muestras de peces fueron georeferenciados. El uso de peces en la investigación fue realizado de acuerdo con la guía nacional de ética sobre investigación animal. Se colectaron un total de 160 individuos, 130 en el grupo expuesto de diferentes áreas del norte de Colombia: Mojana 1 (n=36), Mojana 2 (n=56) y El Bajo Cauca (n=38); y 30 ejemplares en el grupo control. Las colectas fueron realizadas en una época de transición de marzo a noviembre de 2018 con la ayuda de pescadores locales. Después de la colecta, la longitud estándar y el peso total de los peces fueron registrados con un calibrador y una balanza respectivamente. Los peces fueron empacados, rotulados y transportados refrigerados el mismo día de la colecta al laboratorio de Toxicología y Gestión Ambiental de la Universidad de Córdoba, donde una muestra de 3050 g del tejido muscular de la parte dorsal fue removida usando cuchillas estériles. Las muestras fueron liofilizadas, homogenizadas por maceración y almacenadas en bolsas selladas a -20°C hasta su análisis.
Análisis de MeHg en tejido dorsal de peces
La cuantificación de MeHg se llevó a cabo mediante la digestión de aproximadamente 0,3 - 0,5 g de pescado fresco en un tubo de centrífuga de 50 mL con 10 mL de ácido bromhídrico mediante agitación manual. Luego, se añadieron 20 mL de tolueno y la mezcla resultante se agitó vigorosamente durante 2 min. Posteriormente, la mezcla se centrifugó durante 10 min a 3000 rpm, y luego se extrajo varias veces 15 mL de la fase orgánica superior en tubos de 50 mL que contenían 6,0 mL de solución de L-cisteína al 1 %. Finalmente, se inyectó una alícuota de 100 μL de la fase acuosa en un analizador directo de mercurio (Cordeiro et al., 2013). El control de calidad se llevó a cabo por triplicado utilizando un músculo estándar certificado de dogfish CRM DORM-2 (4,47 ± 0,32 μg/g). El porcentaje de recuperación del MeHg fue de 99,0 ± 3,7 % (n = 3), el límite de detección fue de 0,007 μg g-1, y el límite de cuantificación fue de 0,023 μg g-1. Las concentraciones de MeHg se reportaron en μg kg-1 de peso húmedo (ww). Los análisis de las muestras de peces para MeHg se hicieron por duplicado.
Pruebas estadísticas
La normalidad de los datos (longitud estándar, peso, concentraciones de MeHg) fue evaluada usando el test de Kolmogorov- Smirnov (p < 0.05). Los datos fueron tratados con estadística no paramétrica. El análisis estadístico de las diferencias de concentraciones de MeHg entre grupos o áreas de colecta fue realizado usando el test de Kruskall-Wallis con corrección de Dunn para múltiples comparaciones. El factor de condición en los individuos fue determinado con la ecuación K = 100 W/L3, donde W es el peso en gramos y L la longitud total de los peces en centímetros (Seiyaboh et al., 2016). Se realizó un análisis de correlación Spearman para establecer asociaciones entre las concentraciones de metales pesados en P. magdalenae y H. malabaricus con el tamaño y el factor de condición. Para todos los análisis, el criterio de significancia establecido fue de p < 0,05. Las pruebas estadísticas se obtuvieron con el software estadístico Minitab versión 16, Microsoft Excel 2013 y StatGraphics Centurion XV Version 2.15.06.
RESULTADOS
Las concentraciones de MeHg, halladas en tejido dorsal de P. magdalenae y H. malabaricus se indican en la tabla 1. Las concentraciones de MeHg registradas en las especies de peces que habitan las cuencas hidrográficas del Cauca y Magdalena, revelan la fuerte contaminación por MeHg en los ecosistemas acuáticos afectados por las actividades de minería, adicionalmente, estas concentraciones fueron estadísticamente superiores a las encontradas en los peces del sitio control (p < 0,05). Las concentraciones de MeHg tanto en P. magdaleneae como en H. malabaricus fueron altas en el Bajo Cauca en comparación con aquellas de Mojana 1 y Mojana 2 (p < 0,05). Los promedios de las concentraciones de MeHg encontradas en el tejido muscular de los peces en Mojana 1, Mojana 2 y Bajo Cauca (Tabla 1) fueron mayores a los límites establecidos y permitidos para el consumo humano -USEPA (US Environmental Agency).
Tabla 1 Concentraciones de MeHg (pg/kg) en tejido muscular de peces capturados en la cuenca Magdalena-Cauca. LP: Limite Permisible.
| Pez | Sitio | Tamaño de pez | Factor de Condición | Hg MeHg/Kg |
|---|---|---|---|---|
| Hoplias malabaricus | LP | 100 jg/Kg** | ||
| Mojana 1 | 27,7±3,1 | 0,94±0,02 | 140,9 ± 10,3a | |
| Mojana 2 | 29,1±2,9 | 0,87±0,01 | 307,9 ± 19,3b | |
| Bajo Cauca | 29,3±3,01 | 0,92±0,03 | 555,4 ± 16,2b | |
| Control | 28,3±2,4 | 1,01±0,06 | 16,7 ± 4,4c | |
| Prochilodus magdalenae | Mojana 1 | 25,5±2,5 | 1,15±0,07 | 67,1 ± 7,5a |
| Mojana 2 | 24,1±1,8 | 1,21±0,05 | 56,1 ± 8,6a | |
| Bajo Cauca | 27,4±2,1 | 1,39±0,08 | 509,7 ± 30,4b | |
| Control | 25,7±1,9 | 1,6±0,09 | 15,8 ± 4,0c |
Letras diferentes indica diferencias estadísticamente significativas. **USEPA: Agencia de protección ambiental de Estados Unidos
Al comparar los sitios muestreados en el área del estudio, las concentraciones de MeHg en los peces disminuyen en la secuencia: Bajo Cauca > Mojana 2 > Mojana 1. En términos generales, se encontró menor concentración de MeHg en P. magdalenae (Tabla 1), lo cual está relacionado con su hábito alimenticio, mientras que P. magdalenae es un pez detritívoro, H. malabaricus es un depredador o de hábito alimenticio carnívoro.
En la tabla 2 se indican los resultados de las correlaciones entre las concentraciones de MeHg en tejido muscular con el tamaño (Longitud estándar) y el factor de condición (K) de P. magdalenae y H. malabaricus. Se encontraron correlaciones positivas entre el tamaño de las especies de peces y las concentraciones de MeHg en tejido muscular. Por otra parte, se registraron correlaciones negativas y significativas entre el factor de condición (K) en ambas especies, con las concentraciones de MeHg en tejido de musculo dorsal.
Tabla 2 Correlación Spearman para concentraciones de MeHg en tejido muscular de peces capturados en la cuenca Magdalena-Cauca
| Pez | MeHg | |
|---|---|---|
| Hoplias malabaricus | Longitud (r ) | 0,301 |
| p | 0,031 | |
| K (r) | -0,608 | |
| p | 0,001 | |
| Prochilodus magdalenae | Longitud (r ) | 0,324 |
| p | 0,001 | |
| K (r) | -0,611 | |
| p | 0,001 |
Valores de p< 0.05 son estadísticamente significativos
DISCUSIÓN
En la cuenca Magdalena-Cauca han existido procesos de contaminación generada entre otros factores por actividades mineras, las cuales han estado deteriorando la calidad de los recursos pesqueros (Marrugo-Negrete et al., 2008, 2018; Olivero-Verbel et al., 2015). Investigaciones previas en los ecosistemas hídricos de la cuenca Magdalena-Cauca han documentado concentraciones de metales pesados, en especial de mercurio (Marrugo-Negrete et al., 2010, 2018; Pinedo-Hernandez et al., 2015). En Colombia, el Hg ha sido ampliamente utilizado en el proceso de amalgamación de la minería de oro (Cordy et al., 2011). Este metal, es bioacumulado por organismos acuáticos y biomagnificado a través de la cadena alimenticia (González et al., 2015; Yan et al., 2019). El mercurio genera fuertes efectos toxicológicos sobre la membrana celular como consecuencia de su habilidad para cruzar las membranas y afectar los sistemas de metabolismo celular (Anvarifar et al., 2018). Las concentraciones de MeHg encontradas en este estudio fueron significativamente altas, lo que representa un riesgo grave para el ecosistema incluyendo a los humanos.
Debido a su hábito alimenticio detritívoro, P. magdalenae, presentó menores concentraciones de MeHg que H. malabaricus, la cual es una especie de hábito alimenticio depredador.
Al considerar las concentraciones de MeHg en muestras de tejido dorsal en peces, los promedios hallados en el Bajo Cauca, exceden los límites permisibles para consume humano (0,5 mg/Kg) de acuerdo a los estándares de la Unión Europea. Los resultados de las concentraciones de MeHg halladas en P. magdalenae y H. malabaricus son similares a estudios previos realizados sobre el hábitat de la Mojana (Marrugo-Negrete et al., 2008, 2010, 2018). La concentraciones reportadas en el presente estudio, representan un riesgo tanto para las poblaciones de peces así como para los humanos que los consumen.
Los resultados destacan a los peces carnívoros como buenos indicadores de la contaminación por MeHg e indican la presencia de biomagnificación de MeHg en las redes alimentarias de los peces de la cuenca Magdalena-Cauca. Varios estudios como los realizados por Marrugo-Negrete et al. (2018), indican que el río Magdalena y sus tributarios como el río Cauca, son la principal ruta de movilización de Hg. El análisis de mercurio en secciones del músculo de peces realizado por estos autores, mostró que en especies carnívoras las concentraciones de mercurio son mayores comparadas con las de especies no carnívoras. Las investigaciones han demostrado que entre el 60 y el 95 % del total del mercurio en el tejido muscular se encuentra en forma de MeHg, que es una de las formas más tóxicas para los seres humanos (WHO, 1991). Por otra parte, Álvarez et al. (2012), determinaron las concentraciones de MeHg en tejido muscular de seis especies del río Nechí, registrando altas concentraciones de este metal tóxico en especies carnívoras. Es conocido que la bioacumulación de metilmercurio en tejido muscular de peces por lo general obedece el siguiente orden descendiente de acuerdo al habito alimenticio: Carnivoros > detrivoros > herbívoros (Anjos et al., 2016). Sin embargo, varios estudios sugieren que la contaminación por MeHg puede estar asociada no sólo a la variabilidad de la dieta de las especies de peces y a la capacidad de migración, sino también a otras variables del medio acuático, como la dinámica de los flujos, la profundidad del agua, los niveles de mercurio en el fondo y en los sedimentos en suspensión, y en las comunidades planctónicas y bénticas (Reuther, 1994; Kasper et al., 2009).
La generación MeHg es un proceso crítico que ocurre dentro de los ecosistemas acuáticos. La mayor fuente de MeHg en humedales de agua dulce se genera por la acción microbiana, principalmente en los sedimentos y en las raíces de macrófitas (Fleck et al., 2016). Sin embargo, la producción de MeHg depende de las características específicas de los cuerpos de aguas, tales como profundidad del hipolimnión anóxico y la estratificación orgánica en los sedimentos. La actividad de metilación microbiana es controlada por la temperatura, las condiciones Redox, el pH y la presencia de donantes de electrones adecuados (e.g. carbono orgánico) y aceptadores (e.g. sulfatos, Fe(III), metano) (Fleck et al., 2016; Gomes et al., 2019). Como proceso continuo, el MeHg producido se transfiere a la columna de agua donde se bioacumula y se biomagnifica en la cadena alimenticia, especialmente en especies carnívoras como H. malabaricus (Souza- Araujo et al., 2016).
En la región del Bajo Cauca se registraron las mayores concentraciones de MeHg, región con evidente influencia de actividades mineras, las cuales han alterado los suelos y reducido la vegetación. Los altos aportes de Hg y sedimentos influyen fuertemente en la cuenca Bajo Cauca debido a las actividades de minería artesanal practicadas en las orillas del río Nechí o a lo largo de sus afluentes. Además, grandes cantidades de vegetación son descargadas en la cuenca del río debido a la deforestación y a las inundaciones que devastan los cultivos y las zonas forestales. Kocman et al. (2017) observaron lixiviación pronunciada de Hg cuando los suelos fueron alterados, como consecuencia, la deforestación ha conducido a que grandes concentraciones de Hg ingresen en las aguas dulces locales y posteriormente sean incorporados por organismos acuáticos.
Por otra parte, se encontraron correlaciones positivas y significativas entre las concentraciones de MeHg con la longitud estándar de los peces (Tabla 2), sin embargo, se registraron correlaciones negativas y significativas entre el factor de condición (K) y las concentraciones de MeHg en el tejido dorsal de ambas especies. El factor de condición, proporciona información sobre la tasa de crecimiento y el comportamiento alimenticio de los peces estudiados: un valor cercano a 1 indica el bienestar y la robustez de los peces (Vasantharajan et al., 2013). Los individuos de H. malabaricus se encontraron con índice inferior a 1, mientras los peces de la especie P. magdalenae estaban por encima de 1 es decir fueron considerados en buenas condiciones (Tabla 1). Por otra parte, se encontraron ejemplares de la especie H. malabaricus en pobres condiciones, debido tal vez a que su habito alimenticio carnívoro ha provocado que estos individuos bioacumulen alta carga de MeHg en el tejido muscular. Por a lo anterior, se hallaron correlaciones significativas y negativas entre el factor de condición K y las concentraciones de MeHg en este estudio. Similares resultados fueron registrados por Farkas et al. (2003), en donde registraron que aquellos peces de la especie Abramis brama L que presentan altas concentraciones de Hg en tejido muscular, presentan correlaciones negativas con el factor de condición K. Estos datos aportan información fundamental sobre estrategias de crecimiento y estado nutricional de las especies de peces, además estos parámetros son ampliamente utilizados para comparar la condición de poblaciones que habitan en sistemas acuáticos con alto grado de intervención antrópica.
Las correlaciones negativas entre el factor de condición con las concentraciones de los contaminantes estudiados en tejido de peces sugieren un efecto de dilución del contenido lipídico. Esto puede ser soportado por el hecho de que el porcentaje de grasa en el cuerpo de peces jóvenes suele ser bajo, aumentando su porcentaje con el crecimiento y la alimentación. Estas observaciones pueden explicar las correlaciones opuestas entre metales pesados, el tamaño y el factor de condición de los peces.
Debido a que históricamente en la cuenca Magdalena-Cauca ha sido impactada por problemas de contaminación por Hg, es importante implementar programas de biomonitoreo de ecotoxicidad en especies acuáticas, en especial en los peces ya que es un recurso alimenticio principal en esta región, esto permitirá evaluar la presencia de metales pesados en las fuentes hídricas impactadas por actividades de minería en sus diversas formas, y evitar los efectos sobre los ecosistemas y la salud humana. Sin embargo, la comprensión de los riesgos asociados con la exposición a estos EPT's es complicada por variados factores ambientales, biológicos y socioeconómicos (Obiri et al., 2016; Timarán y Pantoja, 2016).
CONCLUSIONES
Los resultados reportados en este estudio indicaron que la cuenca hidrográfica baja del Río Cauca, está afectada por altas concentraciones de metilmercurio halladas en peces, las cuales significan un peligro para los humanos. Se sugiere que su incidencia en los consumidores sea-monitoreada por las autoridades locales, nacionales e internacionales, debido a los efectos adversos para salud cuando se ingieren en altas concentraciones, en este caso muy superiores a los límites establecidos.
