INTRODUCCIÓN

Los Begomovirus representan el género más diverso de la familia Geminiviridae con 445 especies aceptadas hoy por el Comité Internacional en Taxonomía de Virus (^{ICTV, 2021}), y son catalogados como uno de los virus de plantas más devastadores para los cultivos agrícolas, en las regiones tropicales y subtropicales (^{Brown et al., 2015}; ^{Maliano et al., 2021}).

Los begomovirus tienen un genoma de ADN circular monocatenario (ssDNA), el cual puede ser: monopartita, conformado por un solo componente genómico de aproximadamente 2,7 kb; o bipartita, constituido por dos componentes genómicos encapsidados de manera independiente, denominados ADN-A y ADN-B, de aproximadamente 2,5 a 2,6 kb (^{Rojas et al., 2005}; ^{Brown et al., 2015}; ^{Rodríguez-Negrete et al., 2019}). Estos últimos, los begomovirus bipartitas, se caracterizan por infectar plantas dicotiledóneas y ser transmitidos de manera circulativa no propagativa por la mosca blanca, Bemisia tabaci (familia Aleyrodidae), la cual ha sido descrita como un complejo de especies crípticas polífagas (^{Brown et al., 2015}; ^{Czosnek et al., 2017}; ^{Islam et al., 2018}).

La continua evolución de los begomovirus, resultado de mutaciones, intercambio genético como recombinación y pseudo-recombinación de sus genomas, ha favorecido el surgimiento de nuevas especies virales o cepas mejor adaptadas al ambiente (^{Padidam et al., 1999}; ^{Gibbs et al., 2010}; ^{Navas-Castillo et al., 2011}, ^{Navas-Castillo et al., 2014}; ^{Prajapat et al., 2014}; ^{Islam et al., 2018}).

En el Valle del Cauca (Colombia) estudios previos han demostrado que el virus del mosaico amarillo de la papa (Potato yellow mosaic virus, PYMV/Co) (^{Vaca-Vaca et al., 2012}), el virus de la distorsión de la hoja de maracuyá (Passionfruit leaf distortion virus, PLDV) (^{Vaca-Vaca et al., 2016}) y el virus del mosaico rugoso del ají (Pepper rugose mosaic virus, PRMV) (^{Vaca-Vaca et al., 2019a}) son agentes causales de enfermedades limitantes para la producción de tomate, maracuyá y ají, en el departamento.

Ciertamente, las plantas arvenses son fundamentales en la epidemiología viral de los agroecosistemas, ya que pueden ser hospederas de virus importantes para la agricultura y de virus no conocidos. Asimismo, pueden favorecer la variación genética viral con el potencial para infectar especies cultivadas (^{Duffus, 1971}; ^{Rocha et al., 2013}; ^{Rodríguez-Negrete et al., 2019}).

Actualmente, la diversidad de plantas no cultivadas como hospederas alternas de begomovirus, se ha documentado en las arvenses asociadas a los cultivos de tomate y ají (^{Vaca-Vaca et al., 2011}; ^{López-López et al., 2014}; ^{Vaca-Vaca et al., 2019b}; ^{Vaca-Vaca et al., 2020a}; ^{Vaca-Vaca et al., 2020b}). Para el cultivo de ají, en el Valle del Cauca, se han reportado como hospederas de begomovirus las arvenses: Acalypha sp., Euphorbia hirta, Malvastrum sp., Parthenium hysterophorus, Rivina humilis, Rhynchosia minima y Sida acuta (^{Vaca-Vaca et al., 2019b}). Adicionalmente, han sido caracterizados molecularmente dos nuevos virus: el virus del mosaico dorado de Croton (Croton golden mosaic virus, CroGMV) aislado en la especie Croton hirtus (^{Vaca-Vaca et al., 2018}), y el virus del mosaico dorado de Rhynchosia de Colombia (Rhynchosia golden mosaic Colombia virus, RhGMCV) aislado de las arvenses Amaranthus dubius, Desmodium sp., Caesalpinia sp., R. humilis y R. minima (^{López-López et al., 2019}).

Aunque en Colombia se han llevado a cabo estudios sobre los reservorios alternos de begomovirus, aún es limitado el conocimiento sobre los hospederos de PYMV/ Co, PLDV y PRMV. En esta investigación, se plantea la posibilidad de que las arvenses asociadas al cultivo de ají pueden ser hospederas de begomovirus aislados de especies cultivadas (^{Vaca-Vaca et al., 2012}; ^{Vaca-Vaca et al., 2016}; ^{Vaca-Vaca et al., 2019a}); o de RhGMCV, un begomovirus aislado recientemente en arvenses asociadas al cultivo de tomate (^{López-López et al., 2019}).

Dicho esto, el objetivo de este trabajo fue detectar mediante el uso de técnicas moleculares begomovirus de interés agrícola, presentes en arvenses asociadas al cultivo de ají en el Valle del Cauca. La detección temprana de los begomovirus en las arvenses es esencial para desarrollar medidas de control eficaces y sostenibles, dirigidas a reducir la incidencia y propagación viral dentro de los cultivos.

MATERIALES Y MÉTODOS

Detección molecular de begomovirus

La detección molecular se realizó mediante la reacción en cadena de la polimerasa (Polymerase Chain Reaction por sus siglas en inglés, PCR). Se emplearon tres pares de cebadores específicos para begomovirus diseñados sobre el genoma ADN-A de los begomovirus. Los cebadores MP82 y MP16 amplifican un fragmento del gen AL1 (Replication-associated protein, Rep) de 400-500 pb (^{Umaharan et al., 1998}) (Tabla 1). Los cebadores PAL1v1978 y PAR1c496 amplifican un fragmento que comprende los genes AL1 (Rep), región intergénica y AR1 (Coat Protein, CP) de aproximadamente 1200 pb (^{Rojas et al., 1993}). Los cebadores Rep-DGR-F y Ymac-R amplifican un fragmento de 1395 pb que incluye los genes AL1 (Rep), región intergénica y CP (^{Castillo y Argüello, 2006}) (Tabla 1).

Tabla 1 Cebadores universales y especie-específicos empleados en la PCR para la detección de begomovirus en las plantas arvenses. 

1 ^{Umaharan et al., 1998}; 2 ^{Rojas et al., 1993}; 3 ^{Castillo y Argüello, 2006}; 4 y 6 ^{Vaca-Vaca et al., 2020a}; 5 Comunicación personal Betancurt- Andrade MD; 7 Comunicación personal Morales-Euse J. *pb: Pares de bases *Ta: Temperatura de alineamiento

En la detección se realizaron tres repeticiones experimentales por cada par de iniciadores. Como control positivo se empleó ADN plasmídico que porta el componente ADN-A del virus PYMV/Co, aislado por ^{Vaca-Vaca et al. (2012)}. Cada reacción de PCR contenía: 500 ng de ADN genómico total, buffer 1X, 200 µM de una mezcla de dNTPs, 0,2 µM de cada cebador, 1,25 U OneTaq DNA Polymerase (New England Biolabs INC) y agua Mili-Q. Las reacciones de PCR fueron llevadas a cabo en un volumen final de 25 µL en los termocicladores T100 y C1000 (BioRad) siguiendo los protocolos de amplificación descritos por ^{Rojas et al. (1993)}, ^{Umaharan et al. (1998)} y ^{Castillo y Argüello (2006)} (Tabla 1).

Los productos de PCR fueron analizados mediante electroforesis en geles de agarosa al 0,8 % o 1 % (p/v) (según el tamaño del amplicón esperado), en buffer TAE 1X. El tamaño del fragmento obtenido fue estimado con el marcador de peso molecular 1kb DNA Ladder (New England Biolabs INC). Los geles fueron visualizados y fotografiados usando el transiluminador BioRad y el Software Quantity One-4.6.5.

RESULTADOS

Detección molecular de begomovirus

Las 121 plantas arvenses fueron procesadas siguiendo los protocolos para la extracción de ADN genómico total, mencionados previamente en la metodología. Las plantas con alto contenido de mucílago como las del género Sida, presentaron problemas en la extracción y purificación del ADN. Sin embargo, con el fin de evaluar la calidad del ADN extraído se llevó a cabo la amplificación del gen ribosomal 18S (Datos no mostrados).

La detección por PCR con los cebadores específicos de begomovirus descritos por ^{Rojas et al. (1993)}, ^{Umaharan et al. (1998)} y ^{Castillo y Argüello (2006)} revelaron la presencia de begomovirus en 26 plantas, agrupadas en 10 familias, 14 géneros y 15 especies (Fig. 1 y Tabla 2). La familia con el mayor número de arvenses positivas para begomovirus, así como la más diversa, fue Fabaceae con 13 individuos y 5 especies; siendo R. minima la especie más abundante con 4 individuos. La presencia de begomovirus en las especies Eclipta prostrata, Synedrella nodiflora, Ipomoea tiliacea, Melothria pendula, Caperonia palustris, Desmodium tortuosum, Desmodium intortum, Ammannia coccinea, Panicum polygonatum y Capsicum rhomboideum se describen aquí por primera vez, y representan nuevos reportes como posibles hospederos alternos de begomovirus.

Figura 1 Arvenses asociadas al cultivo de ají identificadas como hospederas alternas de begomovirus en el Valle del Cauca. a) Eclipta prostrata (L.) L. b) Synedrella nodiflora (L.) Gaertn. c) Ipomoea tiliacea (Willd.) Choisy d) Melothria pendula L. e) Caperonia palustris (L.) A.St.-Hil. f) Desmodium tortuosum (Sw.) DC. g) Desmodium intortum (Mill.) Urb. h) Macroptilium lathyroides (L.) Urb. i) Rhynchosia minima (L.) DC. j) Ammannia coccínea Rottb. k) Sida spinosa L. l) Rivina humilis L. m) Panicum polygonatum L. n) Capsicum rhomboideum (Dunal) Kuntze o) Solanum americanum Mill. 

Cabe resaltar que, tres plantas de la especie R. minima (códigos AC7, AC14 y AC54) fueron las únicas plantas positivas para begomovirus con síntomas de mosaico dorado en sus hojas (Fig. 1i y Tabla 2). Es decir, las demás arvenses descritas aquí como hospederas de begomovirus eran asintomáticas. Estos resultados señalan que, 18 de las 21 plantas sintomáticas recolectadas, fueron negativas para begomovirus. Por lo tanto, se requieren otros estudios para comprender, si los síntomas observados en las plantas corresponden a una infección causada por agentes fitopatógenos diferentes a los evaluados en esta investigación, o son ocasionados por otros factores.

Detección específica de los begomovirus en las arvenses

Los resultados indican que RhGMCV se detectó en el 17,35 % de las plantas arvenses recolectadas, mientras que la presencia de PYMV/Co, PRMV y PLDV se detectó en un porcentaje inferior al 10 %.

Inicialmente, la amplificación de un fragmento de aproximadamente 546 pb confirmó la presencia de RhGMCV en 21 plantas, pertenecientes a 10 familias botánicas y 13 especies (Fig. 2a, Tabla 2). R. humilis y R. minima fueron las especies más representativas, cada una con 4 plantas positivas. Hasta donde se sabe, las especies E. prostrata, S. nodiflora, I. tiliacea, M. pendula, C. palustris, D. tortuosum, D. intortum, A. coccinea, Sida spinosa, P. polygonatum y C. rhomboideum representan nuevos reportes cómo posibles hospederos naturales de este begomovirus.

Por su parte, la presencia de PYMV/Co fue confirmada con la amplificación de un fragmento de ~ 467 pb en seis plantas, distribuidas en cuatro familias y cinco especies (Fig. 2b, Tabla 2). En especial, la arvense Solanum americanum podría representar para Colombia, el primer reporte como hospedera alterna de este begomovirus.

Tabla 2 Begomovirus detectados en arvenses asociadas al cultivo de ají en el Valle del Cauca. 

1 ^{Umaharan et al., 1998}; 2 ^{Rojas et al., 1993}; 3 ^{Castillo y Argüello, 2006};*Síntomas: mosaicos dorados

Con relación al virus PRMV, un amplicón de ~ 241 pb confirmó su presencia en nueve plantas, distribuidas en 4 familias y 5 especies (Fig. 2c, Tabla 2). Estos resultados muestran por primera vez a las especies E. prostrata, D. tortuosum, R. minima, P. polygonatum, C. rhomboideum y S. americanum como posibles reservorios de PRMV.

Para PLDV, la amplificación de un fragmento de ~ 400 pb en la especie R. minima no se puede considerar definitiva. Los resultados de la PCR muestran la presencia de virus en la planta, pero se observa la amplificación de fragmentos inespecíficos tanto en las muestras arvenses como en el control positivo (Fig. 2d, Tabla 2). Por tal motivo, se requiere confirmación de este resultado mediante la clonación del genoma viral presente en R. minima, seguida de secuenciación para determinar la identidad molecular del begomovirus detectado.

Por último, tres plantas no amplificaron los fragmentos esperados con los juegos de cebadores empleados para detectar los virus RhGMCV, PYMV/Co, PRMV y PLDV. Se trata de las especies Macroptilium lathyroides, con códigos AC5 y AC10, e Ipomoea tiliacea descrita con el código AC26 (Tabla 2). Estos resultados sugieren que el begomovirus detectado en estas plantas, corresponde a una o varias especies diferentes a las evaluadas en este estudio.

Infecciones mixtas

La presencia de infecciones múltiples se detectó en el 8,3 % de las plantas arvenses recolectadas. Se detectaron co-infecciones por dos, tres y hasta cuatro begomovirus en diez plantas, pertenecientes a cinco familias y siete especies (Tabla 2). La arvense R. minima (código AC7) fue la única planta que dio positivo para las cuatro especies begomovirales evaluadas RhGMCV, PYMV/Co, PRMV y PLDV. Además, R. minima se destacó por ser la única especie que, además de presentar coinfección, mostró síntomas de mosaico dorado en sus hojas (Tabla 2). Por su parte, P. polygonatum (AC49) sobresalió dentro de este grupo de plantas por ser una especie monocotiledónea, asintomática y positiva para dos begomovirus bipartitas: RhGMCV y PRMV (Tabla 2 y Fig. 3)

Figura 2 Begomovirus detectados por PCR en arvenses asociadas al cultivo de ají en el Valle del Cauca. a) Amplificación por PCR de un fragmento entre 546 pb del gen AV1(CP) del virus RhGMCV, 1. D. tortuosum (AC69), 2. M. pendula (AC19), 3. C. palustris (AC67). b) Amplificación de un fragmento de 467 pb de la región intergénica y del gen AC1 (Rep) del virus PYMV/Co, 1. R. minima (AC7), 2. D. tortuosum (AC8), 3. S. americanum (AC20), 4. S. americanum (AC22), 5. E. prostrata (AC63), 6. R. humilis (AC88). c) Amplificación por PCR de un fragmento de 241 pb del gen AC1 (Rep) del virus PRMV, 1. R. minima (AC14), 2. S. americanum (AC20), 3. S. americanum. (AC22). d) Amplificación por PCR de un fragmento de 400 pb del gen AV1(CP) del virus PLDV, 1-2. R. minima (AC7). Visualizado en el gel de agarosa al 1%. M: Marcador de peso molecular 1kb ladder (New England Biolabs INC), C+ Control positivo, C- Control negativo. 

DISCUSIÓN

En el presente estudio, se confirman los resultados de investigaciones previas que indican la presencia de begomovirus en R. humilis, R. minima, S. americanum (^{Vaca-Vaca et al., 2011}; ^{López-López et al., 2014}; López-López et al., 2019; Vaca-Vaca et al., 2019b), S. spinosa (^{Morales et al., 1990}) y M. lathyroides (^{Morales, 2006}). Asimismo, las especies arvenses R. humilis y R. minima se ratifican como hospederas alternas de RhGMCV (^{López-López et al., 2019}).

Curiosamente, el begomovirus RhGMCV asociado a especies silvestres (^{López-López et al., 2019}) fue el virus que se detectó en el mayor número de plantas arvenses. Este resultado podría indicar que RhGMCV está muy extendido entre las arvenses; a diferencia de PYMV/Co, PRMV y PLDV, begomovirus asociados principalmente a cultivos de tomate, ají y maracuyá (^{Vaca-Vaca et al., 2012}; ^{Vaca-Vaca et al., 2016}; ^{Vaca-Vaca et al., 2019a}).

De acuerdo con los resultados mostrados en la Tabla 2, en la arvense S. americanum se detectaron los begomovirus PYMV/Co y PRMV, y en la especie C. rhomboideum se detectaron los virus RhGMCV y PRMV. Este resultado es interesante porque estas especies arvenses son de la familia Solanaceae e incluso, pertenecen a los mismos géneros botánicos del tomate (Solanum lycopersicum) y el ají (Capsicum spp.). Naturalmente, esta relación podría incrementar el riesgo de que las arvenses S. americanum y C. rhomboideum sean hospederas alternas de PYMV/Co y PRMV, virus que infectan plantas de tomate y ají cultivadas en el departamento.

Por otra parte, estudios recientes realizados en el Valle del Cauca han documentado la presencia de síntomas de enfermedad ocasionados por PRMV, en las especies comerciales de ají Capsicum chinensey Capsicum frutescens (^{Vaca-Vaca et al., 2019a}). Conforme con los resultados descritos aquí, el ají silvestre C. rhomboideum positivo para PRMV no mostró sintomatología viral visible. Probablemente, C. rhomboideum puede ser un reservorio de begomovirus asintomático, así como lo sugieren ^{Vaca-Vaca et al. (2019a)} para los ajíes comerciales Capsicum annuum y Capsicum annuum var. acuminatum.

Los reportes previos indican que los begomovirus se encuentran en la naturaleza infectando plantas dicotiledóneas (^{Seal et al., 2006}; ^{Brown et al., 2015}). Sin embargo, los análisis de PCR realizados en este estudio permitieron detectar RhGMCV y PRMV en la planta monocotiledónea P. polygonatum (Fig. 3). A la fecha y según las referencias bibliográficas consultadas, no hay registro de un begomovirus bipartita infectando a una planta monocotiledónea. Por lo tanto, para afirmar que este podría ser el primer reporte en Colombia y a nivel mundial de begomovirus bipartitas coinfectando a una especie monocotiledónea, se necesitarían más estudios al respecto.

Figura 3 Begomovirus bipartitas detectados por PCR en la especie Panicum polygonatum L. (AC49). a) RhGMCV b) PRMV. Visualizado en el gel de agarosa al 1%. M: Marcador de peso molecular 1kb ladder (New England Biolabs INC), C+ Control positivo ADN plasmídico, C- Control negativo. c) Fotografía in situ de la especie Panicum polygonatum L. 

Según ^{Shakir et al. (2018)} los begomovirus rara vez presentan un amplio rango hospedante. No obstante, con base en los resultados aquí descritos, hay varias especies arvenses hospederas de RhGMCV, PYMV/Co, PRMV y PLDV, sin mencionar las especies cultivadas como tomate, ají y maracuyá, donde también estos begomovirus han sido detectados o aislados. Para ^{Rodríguez-Negrete et al. (2019)} es probable que los begomovirus tengan un amplio rango de hospederos naturales, pero debido a la falta de estudios sobre los virus de la flora nativa se desconoce realmente su rango hospedante. De hecho, varios estudios establecen que las plantas nativas hospederas de begomovirus, brindan un escenario propicio para la interacción e intercambio genético viral (^{Fiallo-Olivé et al., 2010}; ^{Lima et al., 2013}; ^{Rodríguez-Negrete et al., 2019}). Por lo tanto, los virus que infectan arvenses son genéticamente más diversos respecto aquellos que infectan especies cultivadas (Silva et al., 2012; ^{Lima et al., 2013}; ^{Rocha et al., 2013}).

Al mismo tiempo, se ha informado que el rango hospedante de un begomovirus puede estar relacionado con la naturaleza polífaga de su vector Bemisia tabaci (Gennadius) (Familia Aleyrodidae) y con la alta diversidad genética viral producto de eventos de mutación, recombinación o pseudo-recombinación de sus genomas (^{Seal et al., 2006}; ^{Holmes, 2009}; ^{Navas-Castillo et al., 2011}; ^{Islam et al., 2018}). La presión de selección que actúa sobre una población viral, que es capaz de evadir la resistencia genética de la planta hospedera, conlleva a la formación de una cepa virulenta mejor adaptada a las variaciones ambientales, con mejores características para colonizar nuevos hospederos (^{Navas-Castillo et al., 2011}).

En este sentido, un virus tiene mayor probabilidad de distribuirse y sobrevivir si cuenta con un amplio rango de plantas hospederas (^{Duffus, 1971}). Dicho esto, RhGMCV, PYMV/Co, PRMV y PLDV al presentar diversos hospederos naturales podrían prevalecer en el Valle del Cauca y propagarse en un futuro a otras plantas silvestres o cultivables. Recientes estudios han mostrado que el Valle del Cauca se ha caracterizado por ser escenario de diversos begomovirus encontrados en la naturaleza, infectando tanto plantas silvestres como cultivables o ambas. Muestra de ello, son los begomovirus identificados en los últimos 20 años (^{Morales et al., 1990}; ^{Morales et al., 2002}; ^{Vaca-Vaca et al., 2012}; ^{Jaramillo y Tamayo, 2013}; ^{Vaca-Vaca et al., 2016}; ^{Carvajal-Yepes et al., 2017}; ^{Vaca-Vaca et al., 2019a}).

^{Vaca-Vaca et al. (2019b)} mencionan que en Colombia no hay una evidencia clara si en las arvenses los begomovirus se encontraban de manera latente, y con la llegada del insecto vector, migraron hacia los cultivos u ocurrió de forma inversa. Otros autores sugieren, por ejemplo, que el aumento de enfermedades begomovirales en el Valle del Cauca se observó desde la llegada del biotipo B de B. tabaci a finales de los 90"s (Quintero et al., 1998 en ^{Morales et al., 2002}).

De hecho, la emergencia y distribución begomoviral en Latinoamérica se ha atribuido a la presencia y aumento poblacional del insecto vector mosca blanca, B. tabaci (^{Morales, 2006}). El biotipo B de B. tabaci se ha diferenciado del biotipo A por ser una plaga de alimentación directa, cosmopolita, resistente a insecticidas, poseer un amplio rango hospedante y presentar una alta tasa reproductiva (^{Cahill et al., 1996}; ^{Perring, 2001}; ^{Tsueda y Tsuchida, 2011}). Para ^{Morales (2006)} y ^{Navas-Castillo et al. (2011)}, la introducción del biotipo B en diferentes zonas ha facilitado la propagación de los begomovirus, debido a que la polifagia del vector B. tabaci aumenta la probabilidad de adquirir y transmitir especies begomovirales a un amplio rango de hospederos (^{Seal et al., 2006}; ^{Navas-Castillo et al., 2011}; ^{Islam et al., 2018}).

Es probable que no haya una certeza de si los virus que infectan arvenses, por ejemplo, RhGMCV y CroGMV, se convertirán en un futuro lejano o cercano en virus emergentes de cultivos. Aun así, es necesario resaltar que en los begomovirus cada vez son más altos los niveles de variación genética, así como sus hospederos naturales son cada vez más diversos (^{Seal et al., 2006}; ^{Maliano et al., 2021}).

Ahora bien, los resultados obtenidos en este estudio indican la presencia de infecciones mixtas entre RhGMCV, PYMV/Co, PRMV y PLDV en el 8,3 % de las arvenses recolectadas (Tabla 2). Para el Valle del Cauca, PYMV/Co y PLDV se han reportado en infecciones mixtas con otros begomovirus. Por ejemplo, coinfección por PYMV/Co y el virus del mosaico dorado de Rhynchosia de Yucatán (Rhynchosia golden mosaic Yucatan virus, RhGMYV) se ha reportado en la arvense A. dubius, mientras que, los virus PLDV y RhGMYV se han detectado en la arvense Desmodium sp. (^{Vaca-Vaca et al., 2020a}).

De acuerdo con ^{Umaharan et al. (1998)} y ^{Syller (2012)}, es frecuente encontrar infecciones virales mixtas en la naturaleza; y estas infecciones, cumplen un rol importante en la epidemiología y evolución viral al ser un requisito a priori de la recombinación (^{Padidam et al., 1999}; ^{Ala-Poikela et al., 2005}; ^{Seal et al., 2006}). Aunque se cuenta con poca información acerca de la presión de selección que opera sobre la evolución de los begomovirus, se ha planteado que la plasticidad genotípica de los virus involucra eventos de recombinación y pseudorrecombinación genética, los cuales conducen a la formación de cepas más agresivas y virulentas, o incluso, al origen de nuevas entidades begomovirales (^{Ala-Poikela et al., 2005}; ^{Seal et al., 2006}; ^{Marwal et al., 2014}; Silva et al., 2014; ^{Geraud-Pouey et al., 2015}; ^{Rodríguez- Negrete et al., 2019}).

En este orden de ideas, ante la presencia de más de un virus en una planta se pueden generar interacciones sinérgicas o antagónicas entre los virus; o no generar interacciones (neutralismo). En la interacción sinérgica hay aumento del título viral e inducción de síntomas más severos. En cambio, en el antagonismo hay disminución en la replicación, inhibición o reducción de la infección de uno de los virus como resultado de la presencia del otro; y en la interacción neutral, los virus entre sí no influyen en sus funciones (^{Seal et al., 2006}; ^{Jaramillo-Zapata et al., 2011}; ^{Mascia y Gallitelli, 2016}).

En este contexto, hacen falta estudios que permitan esclarecer que tipo de interacciones pueden presentarse entre los virus RhGMCV, PYMV/Co, PRMV y PLDV; y cómo las coinfecciones y la diversidad de sus hospederos naturales podrían favorecer la evolución de virus emergentes en el Valle del Cauca. Por tanto, es necesario seguir investigando sobre la virosfera presente en los cultivos susceptibles a enfermedades virales, en arvenses o plantas silvestres sintomáticas y asintomáticas, con el fin de comprender mejor como es la diversidad, distribución y ecología de estos virus.

CONCLUSIONES

En este estudio se detectó la presencia de begomovirus en 15 especies de la flora arvense, y se muestra por primera vez a las arvenses asociadas al cultivo de ají como posibles hospederas de RhGMCV, PYMV/Co, PRMV y PLDV en el Valle del Cauca. En esta investigación, RhGMCV se presenta como el begomovirus más predominante entre las especies arvenses.