I. Desarrollo de los tejidos radiculares

Luego de la formación embriológica de la corona, el órgano de esmalte se elonga entre la papila y el folículo dental, generando la vaina epitelial de Hertwig (HERS -por sus siglas en inglés), que crece apicalmente guiando la formación de la raíz en tamaño, número y forma. La raíz está compuesta por dos tejidos mineralizados: cemento y dentina.

El cemento radicular es un tejido similar al hueso ²⁵, pero avascular y no inervado ²⁶; hace parte del periodonto ²⁵ y sirve de anclaje para las fibras colágenas del ligamento periodontal, que se extienden desde el hueso alveolar ²⁶.

Clásicamente se describe que los cementoblastos, células relacionadas con la cementogénesis, se originan del folículo dental (cresta neural) ^25,27,28. Diekwisch (2001) demostró que luego de la desintegración de la HERS las células del folículo dental penetran en la bicapa epitelial y depositan el cemento inicial ²⁵. Mediante estudios de hibridización in situ de alta resolución en molares de ratón, con sondas cRNA o de oligonucleótidos, no se encontraron transcritos de amelogenina de células de la HERS, lo que indica que las proteínas relacionadas con esmalte descritas allí no son idénticas a los transcritos canónicos de amelogenina de la corona ²⁹.

Alternativamente se plantea un origen epitelial ^30-32. A partir de un estudio en molares de rata usando inmunomarcación de oro coloidal con anticuerpos contra proteínas de esmalte y cemento, Bosshardt demostró que las células de la HERS depositan proteínas de matriz de esmalte sobre la dentina radicular ^30,31,33, que conjuntamente con factores de crecimiento, como los de la super-familia TGF-fi, inducen la diferenciación de los cementoblastos, a partir de células precursoras ³¹. La evidencia de las dos teorías hace que la cementogénesis continúe siendo un tópico en estudio.

El cemento maduro está compuesto en 45 a 50 % (en peso) por material inorgánico en forma de cristales de apatita con alto contenido de magnesio y carbonato, como sustituciones que determinan sus propiedades químicas y su solubilidad alta, similar a la de la dentina ^34,35. El porcentaje restante es material orgánico, consistente en colágeno tipo I (90 %) y proteínas no colágenas, que le confieren resiliencia ³⁵.

El tejido se clasifica en cemento celular de fibras intrínsecas, acelular de fibras extrínsecas y mixto ^26,36. La fracción acelular se extiende desde la zona cervical hasta el tercio medio radicular, está compuesta por una matriz de haces de fibras de Sharpey y constituye la zona de anclaje del ligamento periodontal. El cemento celular cubre el tercio apical de la raíz y la furca de los molares ²⁶. El espesor del cemento varía según la región de la raíz donde esté ubicado, siendo mayor en los ápices radiculares ³⁵.

La dentina es altamente especializada y más mineralizada que el cemento, con 70 % de fase mineral (en peso). Contiene una matriz de colágeno, principalmente de tipo I, que representa alrededor de 90 % de su estructura ³⁷. La "dentinogénesis" es un proceso en el que participan los odontoblastos, en dos fases simultáneas: la formación de una matriz extracelular no mineralizada (predentina) y la fase de biomineralización vesicular, con participación de proteínas no colágenas, que como las proteínas colágenas, son secretadas por los odontoblastos ^37,38.

Se planteó la existencia de un frente de mineralización con significativa actividad iónica de Ca²+ en la unión dentina - predentina ³⁹, y existe también evidencia de que el "frente de mineralización" está compuesto esencialmente por numerosos collares de cristales individuales, asociados estrechamente con los túbulos dentinales, que en el borde de la dentina y la predentina tienen diámetros considerables, además de una densidad alta de procesos odontoblásticos, lo que indica un mecanismo de mineralización dependiente de estos ⁴⁰.

En el espesor del tejido, luego de completarse el proceso de biomineralización, se identifican: 1) la dentina de manto -capa externa, con aproximadamente 20 μm de espesor, estructuralmente más irregular y levemente menos mineralizada que el resto, y 2) la dentina circumpulpar, que se divide en intertubular y peritubular. Estas últimas se diferencian en que la dentina peritubular carece de componente fibroso ³⁷. Las características de la dentina varían con la edad y con el aumento del contenido mineral y fibroso, pudiendo llegar incluso a la esclerosis tubular ^41,42.

Tanto el cemento como la dentina, por su alta reactividad en el medio acuoso salivar y por su proporción contenido mineral-orgánico, son muy susceptibles a la desmineralización por ataques ácidos.

II. Patogenia

La CR comprende "un continuo de cambios que incluye desde pequeñas variaciones de color hasta áreas extensas marrones o muy oscuras, e incluso pérdidas considerables de tejido que se extienden hasta comprometer la circunferencia de la raíz" ¹⁰. Este proceso se da cuando las superficies radiculares se exponen al medio ambiente oral, tras la pérdida de inserción y la retracción de la encía, por la edad o por enfermedad periodontal ^34,43 (figura 1).

Fuente: autores.

Figura 1 Proceso de caries radicular. Esquema del proceso de formación de la lesión de caries radicular: recesión gingival, formación de biopelícula en la superficie radicular expuesta, formación de la lesión de caries por disbiosis en la biopelícula y progresión de la lesión de perpetuarse las condiciones acidogénica y acidúrica de la biopelícula 

Las lesiones de caries se desarrollan en zonas de retención de biopelícula, como las irregularidades superficiales de la raíz, las superficies próximas al margen gingival y la unión cemento-esmalte (UCE) ¹⁰. De acuerdo con Choquet (1899), el cemento y el esmalte se relacionan: 1) el cemento cubriendo al esmalte, 2) el esmalte cubriendo al cemento, 3) en relación "tope a tope", y 4) con presencia de espacio entre ambos tejidos que expone la dentina subyacente ⁴⁴ (figura 2); las formas 1 y 4 son las más propensas a caries por favorecer la mayor acumulación de biopelícula ⁴⁵.

Elaborado a partir de la descripción realizada por Roa (2013) (⁴⁴).

Figura 2 Esquema de la conformación de la Unión Cemento-Esmalte (UCE). La figura muestra la relación entre el cemento y el esmalte en la UCE de acuerdo con la clasificación de Choquet 1989. E: esmalte, C: cemento, D: dentina 

Sobre el sustrato radicular se adsorben proteínas, a partir del entorno acuoso oral -saliva y fluido crevicular-, conformando una capa delgada, la película adquirida, que condiciona la adherencia inespecífica y la adherencia selectiva de microorganismos a través de interacciones moleculares entre las adhesinas de estos y los receptores específicos de la película adquirida ⁴⁶. La capa proteica provee nutrientes a los microorganismos colonizadores e influye en el pH local por sus propiedades de amortiguación. El flujo de los medios acuosos comprometidos elimina los microorganismos débilmente unidos, mientras que sus componentes de defensa restringen el crecimiento microbiano ⁴⁷.

Los microorganismos en las superficies dentales forman biopelículas -comunidades funcionales y estructuralmente organizadas, embebidas en una matriz extracelular y en contacto con una fase fluida (fluido de la biopelícula); en ella, los microorganismos establecen interacciones sinérgicas o antagónicas facilitadas por la proximidad física ⁴⁸. La biopelícula constituye una barrera biológica frente a la colonización por microorganismos extraorales ^48,49. En condiciones de equilibrio, la microbiota oral vive en una relación simbiótica con el hospedero, en la que ambos se ven beneficiados (mutualismo) ^4).

Al igual que en el esmalte, la raíz es colonizada por especies pioneras -en las primeras 24 horas de formación de la biopelícula dental, principalmente Streptococcus no mutans (S. sanguinis, S. oralis y S. mitis)⁵⁰ y Actinomyces⁵¹. Estos microorganismos cuentan con el bagaje molecular que les permite comportarse como acidogénicos, acidófilos o acidúricos ^3-5, pueden metabolizar diferentes azúcares y producir ácidos a través de rutas glicolíticas, pero también pueden obtener energía a partir de glicoproteínas salivares (en ausencia de azúcares), lo que les confiere ventajas metabólicas sobre los S. mutans para sobrevivir en la cavidad oral ⁴.

En relación con el proceso de caries, se planteó la hipótesis de la placa ecológica, bajo la cual la caries corresponde a una disbiosis, es decir, un desbalance en la comunidad microbiana anfibiótica. Con el aumento en la frecuencia de ingesta de azúcares fermentables, el metabolismo bacteriano lleva a que la biopelícula permanezca tiempos prolongados a un pH bajo, generándose estrés medioambiental y la subsiguiente selección bacteriana. En estas condiciones, se promueve la desmineralización de la estructura dental ³. Esta hipótesis fue extendida por Takahashi y Nyvad ^4,5 para así, ya no solo explicar el proceso de caries en esmalte, sino también en dentina y cemento. Así, la caries se concibe como el proceso de tres etapas reversibles, con la biopelícula funcionando como un ecosistema microbiano dinámico en el que las bacterias "no mutans" (Streptococcus y Actinomyces) mantienen un ciclo dinámico de pH natural -etapa de estabilidad dinámica. La estabilidad se logra cuando la producción de ácidos por parte de un grupo de bacterias es equilibrada por los productos metabólicos alcalinos de otras bacterias constituyentes de la biopelícula dental. La disponibilidad de azúcares y su metabolismo lleva a un proceso de adaptación, inducido por los ácidos y a la subsecuente selección de bacterias "no mutans", descritas como bacterias de "pH bajo". Este proceso conduce a la desestabilización del balance entre des- re-mineralización y, por tanto, a un estado de pérdida mineral neta -etapa acidogénica. Con el ambiente ácido los no mutans y otras bacterias acidúricas pueden incrementar y promover el desarrollo de lesiones, al mantener un medio ambiente caracterizado por la pérdida mineral neta -etapa acidúrica. En esta última etapa puede aumentar la proporción de bacterias acidúricas como S. mutans, Lactobacilos y Bifidobacterias, que actuarán como promotoras de progresión de las lesiones ^2,4,5.

A partir de estudios de microbioma asociado a raíz dental, en el que se establecieron abundancias relativas e inventarios de especies con el gen marcador 16S rRNA, se identificaron las especies Delftia acidovorans, Bacteroidetes [G-2] s., Lachnospiraceae [G-3] sp. y Prevotella intermedia, asociadas predominantemente con estados de salud, mientras que las especies Propionibacterium acidifaciens, S. mutans, Olsenella profusa, Prevotella multisaccharivorax y Lactobacillus crispatus, se encontraron más frecuentemente en CR ⁵².

De las fluctuaciones de pH generadas por los productos metabólicos de los microorganismos presentes en la biopelícula dependen las características dinámicas de la fase de disolución del mineral dental ⁵³. Cuando el pH alcanza valores inferiores a 6.7 (pH crítico: pH al cual el mineral dental está justo en equilibrio bioquímico con el fluido de la biopelícula) en la raíz dental ⁵⁴, ocurre un desbalance iónico que supera la capacidad amortiguadora de la saliva y de sustancias como el amonio, producto del metabolismo bacteriano, que aumentan el pH de la biopelícula ⁵⁵.

El proceso de destrucción de los tejidos duros de la raíz dental, secundario al desbalance, se describe en 2 etapas: 1) disolución mineral y 2) degradación de la matriz orgánica ⁵⁶.

Luego de la disolución mineral por acción de los ácidos, se da la "activación ácida" de enzimas proteolíticas (matrixinas) en estado latente en la dentina. Su activación lleva al clivaje de las proteínas de la matriz. Este proceso juega un papel importante en la progresión de las lesiones de caries ⁵.

III. Características clínicas e histológicas de las lesiones

El patrón de CR constituye un reflejo de las características estructurales y bioquímicas de los tejidos duros dentales. El cemento y la dentina tienen características similares de disolución de su fase inorgánica, considerándose como una unidad; así se hace referencia al comportamiento bioquímico de la raíz y no separadamente de cada tejido ³⁴.

Estudios realizados con microrradiografía han descrito patrones de avance de las lesiones de CR. Las lesiones iniciales de CR en cemento se describieron como únicas o múltiples, con tres patrones: uno, caracterizado por una desmineralización uniforme del cemento y la dentina subyacente (figura 3a); el segundo, con pérdida de continuidad de la capa superficial y prolongaciones radio-transparentes radiales hacia la profundidad de la estructura, que terminan en áreas radiotransparentes en forma de halo (figura 3b); el tercero, caracterizado por una desmineralización uniforme del cemento y la dentina periférica, debajo de una capa superficial mineralizada (figura 3c) ⁵⁷. Las lesiones iniciales en dentina expuesta se describieron con destrucción escalonada de la dentina periférica cubierta por biopelícula (figura 3d), con áreas periféricas de desmineralización avanzada (A1), extendiéndose hacia el interior del tejido, con menor pérdida mineral (A2) y una zona mineralizada (A3). En esta fase de avance se describió invasión bacteriana a través de micro-hendiduras (figura 3e), extendidas desde la periferia hacia el conducto radicular, confluyendo y conectándose con los túbulos dentinales ⁵⁷. Las lesiones avanzadas de la dentina se describieron con dos patrones: el primero con áreas radiolúcidas que varían en extensión y profundidad a lo largo de la superficie radicular (figura 3f). En algunas lesiones se observan áreas con forma de halo radiolúcido cubiertas por capas radiodensas y áreas radiodensas bordeando otras radiotrans-parentes hacia la parte interna dentinal. En el segundo se describieron áreas radiolúcidas, ocasionalmente cubiertas por capas radiodensas con forma de platillo hacia la dentina interna y bandas radiodensas dentro de otras desmineralizadas (figura 3g); en esta etapa de avance, la dentina intertubular se describe desmineralizada casi en su totalidad y la peritubular es casi inexistente. Tal destrucción del tejido facilita la propagación masiva de microorganismos ⁵⁷. En los dientes sanos se describe la presencia de una capa densamente mineralizada en las superficies radiculares expuestas al medio oral, que consiste en una película de componentes inorgánicos exógenos, sin microorganismos, que se pierde a medida que la lesión cariosa inicia y avanza ⁵⁸. Esta capa hipermineralizada, aunque de menor espesor, se ha encontrado también en las lesiones de caries de cemento ⁵⁸, posiblemente formada a partir del contenido inorgánico de la saliva y compuesta por Ca⁺⁺, PO₄ ^3- y F^-, entre otros ⁵⁹. De acuerdo con Schüpbach [1990], los minerales que se disuelven dentro del mismo tejido pueden participar en la formación de la capa superficial hipermineralizada, dándose así una conformación de la lesión, similar a la observada en las lesiones de caries coronal ⁵⁷ (figura 3h). De acuerdo con la descripción anterior, aunque las lesiones de CR no tienen un patrón único, tienden a ser más extensas que profundas en sus diferentes estadios.

Esquemas a-f basados en descripción e imágenes obtenidas por microrradiografía, Schüpbach, 1990 (54); esquema h basado en imagen y descripción obtenida por microrradiografía, en Mellberg, 1986 (55). C: cemento, D: dentina, M: microorganismos.

Figura 3 Patrones de caries radicular en diferentes estadios de severidad. La figura muestra, de forma esquemática, patrones de lesiones de caries radicular en diferentes estados de severidad. Patrón de lesiones iniciales de cemento radicular: uniforme de pérdida mineral (a), con forma de halo (flechas largas superiores) y proyecciones radiales hacia el interior del tejido (cabeza de flecha) (b) y microcavidad superficial con desmine-ralización en forma de halo de desmineralización subsuperficial (c). Patrón de lesiones iniciales de dentina: desmineralización escalonada de la dentina expuesta cubierta por microorganismos que contienen una zona de desmineralización avanzada -A1- que se extiende a un área menos desmineralizada -A2- con un área adyacente aún mineralizada -AS- (d) y representación de microhendiduras (flecha) con invasión de microorganismos (e). Patrones de lesiones avanzadas de la dentina radicular (f y g): desmineralización multifocal de la dentina con capas mineralizadas en la superficie (puntas de flecha) y en las partes más profundas de la lesión (flechas). Caries radicular con superficie hipermineralizada y desmineralización subsuperficial (h). 

IV. Diagnóstico clínico

La detección y valoración de las lesiones de caries se realiza a partir de hallazgos visuales y táctiles ³⁵, que se utilizan para establecer los indicadores poblacionales de la presencia de la patología, como lo hacen el RDFS ¹⁵ y el ICR ¹⁴. Estos índices se han usado convencionalmente; sin embargo, se discute su consideración de las obturaciones, que no pueden ser atribuidas únicamente a caries ¹⁸.

Más recientemente, se han planteado otras propuestas para establecer indicadores de la presencia de CR, que además de estados cavitacionales, consideran lesiones iniciales; un ejemplo es el Sistema ICDAS, que propone cuatro categorías diagnósticas: 1) sano: superficie radicular sana; 2) inicial: disolución mineral < 0.5 mm, con decoloración de clara a oscura, pero sin pérdida de contorno y 3) moderada/extensa: solución de la continuidad superficial anatómica > 0.5 mm, además de lo observado en la categoría inicial ¹⁶.

Las características visuales y táctiles también son criterios para establecer el estado de actividad de las lesiones. Contornos irregulares ⁶⁰, ubicación de la lesión en área de retención de biopelícula ^60,61 y a distancia <1 mm desde el margen gingival ⁶⁰, apariencia/color amarillo a café claro, consistencia blanda a cuerosa ^60,61, detectada con un instrumento de punta roma, son características de una lesión activa.

V. Manejo a nivel del riesgo individual y de las lesiones

La CR afecta principalmente a la población adulta mayor, en la que se reportan tasas altas de fragilidad ⁶² y discapacidad ⁶³, lo que plantea desafíos para su prevención, manejo y control ⁶⁴. En este sentido, las capacidades individuales y la necesidad de apoyo de los cuidadores son aspectos para considerar al establecer un plan de manejo si la población afectada es adulta mayor ⁶⁵.

Manejo a nivel del riesgo individual de CR: la identificación de los factores individuales, protectores y de riesgo, que permita un consecuente manejo específico para el paciente, incluyendo los intervalos de recita (figura 4) son planteados como propuesta por CariesCare International (CCI), sistema de manejo de caries centrado en el paciente, basado en el riesgo de caries y enfocado en desenlaces de salud ⁶⁶. En la guía de CCI para la práctica clínica, la determinación del riesgo individual se suma a la detección de la patología y a la valoración de su estadio de severidad y actividad, y se conectan a manera de engranaje en un ciclo que se completa con las decisiones de manejo específicas, tanto a nivel del individuo como a nivel de las lesiones de caries y con su desarrollo - ciclo "4D". Esta guía se deriva del Sistema Internacional de Clasificación y Manejo (ICCMS), de ICDAS ¹⁶ (figura 4). Tanto ICCMS como CCI, basados en la evidencia y en la opinión de expertos, buscan manejar los factores de riesgo, evitar el desarrollo de nuevas lesiones y la progresión de las ya existentes, así como procurar la preservación de la estructura dental ^16,66.

Figura 4 Ciclo 4D de CCI adaptado a caries radicular. Esquema del ciclo 4D CCI que incluye la determinación del riesgo (ID), la detección y valoración de las lesiones (2D), involucra un proceso de análisis que se consolida en la decisión de un plan de manejo personalizado (3D) y finaliza con desarrollo de las opciones de manejo establecidas a nivel del paciente y a nivel dental (4D), adaptado, con permiso de Martignon et al., 2019 

La implementación de programas basados en el riesgo individual, con instrucciones y acompañamiento de higiene oral, mostró disminuir el número de lesiones activas de CR, de acuerdo con un estudio clínico aleatorizado controlado, realizado en un periodo de 18 meses en adultos mayores institucionalizados ⁶⁷.

El cepillado con dentífrico fluorado de 5000 ppm mostró mayor efecto preventivo de CR, que con dentífricos a concentraciones entre 1100 - 1400 ppm de F^{- (68}. Por su parte, los dentífricos fluorados (1100 μg F/g, NaF/SiO₂) mostraron ser más efectivos que los no fluorados, en el mismo propósito ⁶⁹.

Manejo de lesiones de CR: la detención y remineralización de las lesiones puede promoverse mediante estrategias no invasivas como control de biopelícula, uso de fluoruros (F^-), intervenciones dietéticas, estimulación salivar, entre otros ⁶⁵. El manejo operatorio debería elegirse solo cuando esté comprometida la estética del paciente ⁷⁰.

El uso tópico de F" ha mostrado ser efectivo en la detención de las lesiones de caries ^71,72, por separado o combinado con sustancias como la clorhexidina ⁷³, que tiene efecto antimicrobiano, y como la Arginina ⁷⁴, que al ser metabolizada por bacterias se convierte en amonio y evita la caída del pH en la biopelícula dental ⁵⁵.

Un ejemplo de la eficacia de los F" para CR fue reportado en 1987, a partir de un estudio in vitro en el que se observó, con microrradiografías, la formación de cristales con alto porcentaje de F" con la aplicación de un enjuague bucal de 100 ppm de F" ⁷⁵. Resultados favorables se reportaron también en estudios in vivo, en los que con la limpieza dental regular usando pasta de profilaxis con 0.2% de fluoruro de sodio (NaF) y con 1100 ppm F" fue posible controlar la progresión de lesiones superficiales ^69,76. Así mismo, la aplicación de barniz de F" de 22 500 ppm F" ⁷⁷, y de barniz de F" a 0.1% ⁷⁶ cada tres meses, mostró efectividad en la disminución del desarrollo y la progresión de lesiones.

Por otro lado, se describió ganancia mineral con el uso de sustancia no fluoradas como el biovi-drio y los fosfopéptidos de caseína"fosfatos de calcio amorfo (CPP"ACP) ⁷⁸, pero sin la evidencia suficiente como para ser recomendados ⁷².

Meyer"Lueckel et al. (2019), en una revisión sistemática y un metaanálisis mostraron que el uso de crema dental fluorada de 5000 ppm, de fluoruro diamino de plata y de barniz de clorhexidina son efectivos en la detención de lesiones de CR ⁷⁹. Los dos primeros de estos constituyen una recomendación para la detención de las lesiones ⁷².

Dentro de las propuesta de manejo mínimamente invasivo se han reportado estudios con senadores, sin beneficios claros ⁷⁹, y para las lesiones que requieren ser obturadas, Hayes et al. (2016), compararon los resultados de diferentes estudios en los que se compararon resinas com" puestas, cemento de ionómero de vidrio, amalgama y cemento de ionómero de vidrio modificado con resina, para el manejo restaurador de cavidades clase V, sin obtener evidencia suficiente para recomendar el uso de alguno de estos material en específico en el manejo de lesiones de CR ⁸⁰. Similar a estos fueron los reportes de Meyer"Lueckel et al. (2019) para las restauraciones atrau" máticas frente a los manejos convencionales ⁷⁹.

La detección temprana y el manejo, tanto del riesgo como de las lesiones de CR en adultos mayores, plantean un desafío para la clínica, lo que impulsa el interés por caracterizar esta población ⁸¹. El tipo de población más afectada no puede ser encasillada en una tipología única, sino que presenta una amplia gama de características físicas, sociales y emocionales que incluyen funcionalidad e in" dependencia, pero también limitación mental, del movimiento y dependencia de un cuidador ⁶⁵.

El envejecimiento global y la retención de dientes en boca en la edad adulta exigen un conocimiento mayor de la población, del proceso de CR y de su manejo, tanto como la identificación de oportunidades de investigación en diferentes áreas para lograr una mayor evidencia y transferencia a la clínica.