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INTRODUCCIÓN
Muchas especies animales poseen diversos mecanismos de adaptación, a tal punto de comportarse como plagas de tipo invasor, con impactos negativos ya sea en sistemas agrícolas, urbanos o en áreas de protección ambiental (Baptiste & Munera, 2010). Hoy por hoy, dichas especies son la segunda causa de extinción de biodiversidad a nivel mundial, dado que constituyen un detrimento sobre los organismos nativos (Mcneely et al., 2001); también, las especies invasoras generan “tensión” directa, con otras especies, compitiendo por recursos o generando una alteración en los ciclos tróficos (Baptiste & Munera, 2010; Capdevila, Iglesias, Orejuela & Zilleti, 2006). Entre los insectos que pueden invadir ambientes modificados por el hombre, se destacan las cochinillas o escamas (Hemiptera: Sternorrhyncha), organismos ectoparasitarios que ocasionan daños fisiopatológicos sobre sus hospederos vegetales (Gullan & Martin, 2009).
Las escamas, pertenecen al suborden Sternorrhyncha, que alberga al menos 16000 especies descritas, divididas en cuatro grandes grupos fitófagos: superfamilia Psylloidea (psiloides o pulgones saltadores), Aphidoidea (áfidos), Aleyrodoidea (moscas blancas) y Coccoidea (escamas o cochinillas) (Gullan & Martin, 2009). Esta última superfamilia Coccoidea abarca cerca de 8000 especies distribuidas en 32 familias actuales (Gullan & Cook, 2007) y 43-49 incluyendo las familias extintas (Hodgson & Hardy, 2013; Simón & Zyla, 2015).
Monophlebidae, una de las familias de coccoidea, tiene relevancia en agricultura, puesto que alberga plagas de interés económico como Drosicha mangiferae Stebbing, conocida como una plaga voraz del mango en la India; Icerya purchasi Maskell, I. aegyptiaca Douglas e I. seychellarum Maskell, que atacan innumerables hospederos forestales y cítricos en el mundo; Protortonia navesi Fonseca, que ataca tubérculos de yuca en Brasil (Oliveira, Frizzas, Fialho & Gullan, 2008) e I. imperatae Rao, que en el pacífico ataca varias herbáceas (Williams & Gullan, 2008).
En el contexto nacional, las escamas han sido poco exploradas. Reportes de la década de 1950 indican la presencia de Icerya sp., en la sabana de Bogotá, a consecuencia de brotes de esta especie en sectores aledaños por introducción de acacias con fines estéticos (Valenzuela, 1993). Se estima, para Colombia alrededor de 216 especies de Coccoidea (Ramos & Serna, 2016) con más de 50 especies catalogadas nativas y varias registradas como plagas en hospedantes de importancia agrícola. Dentro de la familia Monophlebidae se encuentran las especies Crypticerya abrahami Newstead, C. brasiliensis Hempel, C. genistae Hempel, C. montserratensis Riley & Howard, C. zeteki Cockerell, e I. seychellarum Westwood; que se caracterizan por ser polífagas, afectando plantas de importancia económica en nuestro país (Kondo, Ramo-Portilla, Peronti & Gullan, 2016). En esta misma familia se destaca Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh, reportada como plaga del arbolado urbano de Cali (Kondo, 2016) que también ha logrado establecerse en la isla de San Andrés, afectando palmas, arboles leguminosos y frutales (Kondo, Barrera, Quintero & Belline, 2014). Por otro lado, Laurencella colombiana (Foldi, 2001), es considerada una potencial plaga de Persea americana Mill (Gil, Posada, Pérez & Cárdenas, 2007).
Protortonia es un género monofilético neotropical, restringido a México, el caribe, América central y del sur; en donde se registran las especies P. azteca y P. primitiva de México, P. cacti de Puerto Rico, P. crotonis de las Antillas Holandesas, P. ecuadorensis de Ecuador y Colombia, P. navesi de Brasil y una nueva especie, P. quernea sp. nov. de Costa Rica (Williams & Gullan, 2008).
Recientemente se ha evidenciado en la ciudad de Tunja un incremento poblacional de P. ecuadorensis sobre árboles con distribución neotropical, involucrando a especies importantes como Retrophyllum rospigliosii (Pilg. C.N. Page, 1989) (Pinales: Podocarpaceae), conífera nativa de Colombia presente en la lista de especies amenazadas (Gardner & Thomas, 2013), y Salix humboldtiana Willd (Malpighiales: Salicaceae), del cual se extrae el ácido acetil salicílico y es una especie de alto interés en programas de restauración ecológica en ecosistemas primarios (Meli & Carrasco, 2011). Asimismo, P. ecuadorensis se presenta en otras especies de interés ecologico que están siendo implementadas en la arborización urbana en municipios del altiplano cundiboyacense y que prestan servicios ecosistémicos como barrera rompe-vientos, cercas vivas, disminución de la compactación del suelo y de la erosión como Lafoensia acuminata (Lythraceae), Schinus molle (Anacardiaceae), Escallonia pendula (Escalloniaceae), Croton magdalenesis (Euphorbiaceae), Retrophylum rospigliosii (Podocarpaceae), Inga sp.(Fabaceae), Trichanthera gigantea (Acanthaceae), Tecoma stans (Bignoniacea )y Ficus soatensis (Moraceae).
En un análisis preliminar realizado en el campus de la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia en Tunja, y mediante muestreo en 15 sitios al azar, se evidenció un detrimento en el área foliar de las especies forestales arriba mencionadas, indicando una pérdida de foliolos cercana al 50 % en las plantas afectadas, en comparación con las plantas sanas y presencia del insecto en etapas de desarrollo de II y III estadío ninfal (datos sin publicar) evidenciando el impacto negativo de P. ecuadorensis en la zona.
Estudios demográficos como tablas de vida, ciclos biológicos y su relación con el ambiente, han resultado ser herramientas muy útiles en el Manejo Integrado de Plagas (MIP), pues permiten tomar decisiones sobre el potencial de establecimiento, impactos y posibles estrategias para su control (Kondo, López & Quintero, 2010). Bajo estas premisas, esta investigación tuvo como propósito establecer parámetros poblacionales y describir los instares ninfales de Protortonia ecuadorensis Foldi bajo condiciones de casa malla, de una población experimental. Los valores hallados, sumados a la descripción del ciclo de vida, permitieron una aproximación a la biología de esta cochinilla, con el fin de proponer puntos de inflexión en donde la especie puede llegar a ser más susceptible ante el uso de agentes de control.
MATERIALES Y MÉTODOS
El ensayo se llevó a cabo en el campus de la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia (U.P.T.C) ubicado en Tunja, Boyacá (Colombia) (05°33’051’’ N 73°21’30’’ O) a 2710 msnm, en el laboratorio y casa malla del Grupo de Investigación Manejo Biológico de Cultivos (GMBC).
El ciclo de vida de P. ecuadorensis se monitoreó desde abril de 2015 a mayo de 2016 bajo condiciones de casa malla (Temperatura media: 14,12 ± 4,95°C; H.R: 72,27 ± 6,48 % y Fotoperiodo de 12 horas), confinando el material en una jaula cúbica de tela (Barrios, Cuchimba & Bustillo, 2015).
Seguimiento al ciclo de vida
Se colectaron aleatoriamente 10 ovisacos de P. ecuadorensis sobre hospedantes de S. humboldtiana muestreando en el campus un área aproximada de 3000 m2. Estos se llevaron al laboratorio y se depositaron en cajas de Petri previamente esterilizadas, seleccionando el ovisaco de mejor aspecto y volumen. De allí se tomó una población de 200 huevos que fueron transferidos a recipientes de polipropileno con ayuda de un pincel y un estereoscopio Euromex-Holland.
La población se disgregó en conglomerados de 20 huevos en 6 compartimientos, para una población total (N) de 120 individuos, número suficiente para mantener la población (Barrios et al., 2015). Los huevos se acondicionaron en recipientes de polipropileno de 10 onzas, provistos con algodón para simular las condiciones ofrecidas por el ovisaco, así como para estimular el desarrollo de los órganos locomotores, importantes en el instar ninfal I (crawlers). En este periodo, se evaluó la eficiencia de eclosión.
Para el establecimiento de las ninfas en plantas de S. humboldtiana, se elaboró previamente una estructura de 3,8 m3, cubierta con plástico de invernadero en los laterales y en la sección superior con polisombra calibre 35 (Barrios et al., 2015), la cual se ubicó en la casa malla. Dentro de esta estructura, se introdujeron diez esquejes de S. humboldtiana, de los cuales se seleccionaron los mejor desarrollados, destinados así: dos para ubicar las ninfas de los conglomerados previamente seleccionados; dos para observar patrones de emigración o inmigración y dos para colectar material biológico necesario en la identificación de estadios de desarrollo postembrionario, para un total de seis plantas en observación. Los hospedantes tenían entre 60 a 80 cm de altura y 4-5 meses de edad, siendo ubicados en bolsas de encapachar de 30 cm de alto por 15 cm de diámetro.
Previamente a la infestación con las ninfas de P. ecuadorensis, se realizó limpieza a las plantas con agua a presión para eliminar cualquier individuo adherido o contaminante no deseado. Las ninfas obtenidas en laboratorio se colocaron en el tallo principal con pincel número cero, ofreciéndoles condiciones ambientales favorables que permitieran su establecimiento y posterior observación.
Una vez establecida la cohorte, se realizaron dos conteos por semana durante un año, donde se registró el número de individuos sobrevivientes a la edad x a x+1, haciendo un seguimiento minucioso a la reducción de la población (N) en los instares ninfales y luego adultos. La información se analizó implementando estadística descriptiva.
Parámetros poblacionales
Estos se obtuvieron a través del seguimiento al ciclo de vida y elaboración de la respectiva tabla de vida, durante una generación o cohorte de P. ecuadorensis, donde se registró: nx, número de sobrevivientes en el intervalo de edad x; dx, número de individuos que mueren entre las edades x a x+1; qx, índice de mortalidad entre x a x+1; lx, índice de supervivencia a la edad x; mx, número de progenie: individuos producidos por cada hembra a la edad x y Ro, Índice reproductivo neto (Benavides, 1995; Barrios et al. 2015). Los parámetros anteriores fueron tomados iniciando con un N de 120 (huevos), divididos en unidades experimentales de 20 individuos, realizando seguimiento semanal hasta la obtención de los individuos adultos. Los datos se tabularon y procesaron mediante el programa Microsoft ® Excel 2013.
Material examinado
Protortonia ecuadorensis. Ocho láminas de montaje. 2♀ (dorsal/ventral) y 6 ninfas, indeterminado (ninfa: I, II, III. dorsal/ventral) COLOMBIA. Boyacá. Tunja. Campus Uptc. 2715m. Implementación de medios de montaje para identificar especies de Coccoidea (Kozarzhevskaya, 1968). 11-Jun-2015 (Ninfa 1); 25-Ago-2015 (Ninfa II); 17-Dic-2015 (Ninfa 3); 15-Ene-2016 (Hembra adulta). Igua, J. [MHNLGA]. La especie se corroboró con asesoría de Penny J. Gullan, Australian National University experta en Coccoidea, quien revisó el material a través de registros fotográficos enviados.
Morfometría de estados de desarrollo
Se tomaron medidas de largo y ancho sobre huevos, instares ninfales I, II, III y hembra adulta (fase imaginal); asimismo, morfometrías en longitud antenal, número de artejos; coxa, trocánter + fémur, tibia, garra y número de dentículos en miembros posteriores; poros multiloculares del dorso y vientre (loculi internos y externos) caracteres bien definidos en publicaciones sobre este género (Morrison, 1928; Foldi, 2006; Williams & Gullan, 2008).
Se empleó reglilla micrométrica adaptada a microscopio Nikon YS2, cámara Moticam580 - 5MP y programa Motic Images Plus, para observar caracteres morfológicos provistos en epicutículas membranosas, previamente montadas en bálsamo de Canadá, según el método sugerido por Gullan (Kozarzhevskaya, 1968). Asimismo, se hicieron registros fotográficos in-vivo de la morfología en las etapas de desarrollo postembrionario soportados mediante morfometria en cada estadio ninfal e imagos, los cuales permitieron la separación de las cohortes analizadas en laboratorio y se documentaron caracteres morfológicos en microscopio electrónico de barrido Carl Zeiss EVO-MAD 10.
Los montajes realizados se depositaron en el Museo de Historia Natural Luis Gonzalo Andrade de la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los ovisacos colectados en campo por hembra contenían entre 150 a 250 huevos de coloración rojo intenso (Figura 1A). Los huevos presentaron forma elipsoide u ovalada con 748,8 ± 0,98mm de largo y 425,3 ± 3,6mm de ancho. La superficie del corión presentaba rugosidades y minúsculos canales del contorno oval (Figura 1B), cubiertos por exuberante secreción cerosa (ovisaco), probablemente como aislamiento de temperaturas críticas y ataques por enemigos naturales. Se evidenció la segmentación del huevo por la aparición de una serie de incisiones transversales del corión.
Figura 1 Estados iniciales de desarrollo P. ecuadorensis. A. Huevos (25X), B. detalle externo del corión (269X), C. Apertura del corión - dorsal (93X), D. Apertura del corión - ventral (111X), E. Ninfa I recién emergidas (77X).
Estudios con P. navesi establecieron posturas por hembra cercanas a 244 huevos (Oliveira et al., 2008), siendo estos registros similares a los observados en P. ecuadorensis en el presente estudio. Este nivel de oviposición permite inferir una alta fecundidad en las hembras de P. ecuadorensis bajo condiciones in-situ con un gran potencial invasivo. La única diferencia existente entre las puestas de P. navesi y P. ecuadorensis es el sitio de ubicación, que en la primera especie es bajo tierra, mientras que en la segunda son completamente aéreas (Oliveira et al., 2008).
Posteriormente, se verificó la formación completa de los individuos por los movimientos de sus apéndices locomotores (figuras 1C y D). Este primer instar ninfal móvil es llamado gateador (Crawlers) (figura 1E) y es considerado el principal estado de dispersión para Coccoidea (Gullan & Martin, 2009).
Las ninfas sobrevivientes de laboratorio lograron ser transferidas de forma satisfactoria sobre las plantas S. humboldtiana, ubicadas en casa malla, permitiendo su establecimiento para el registro del ciclo de vida y la cuantificación de los parámetros poblacionales y biométricos en las diferentes fases ninfales e imaginal de P. ecuadorensis.
Ciclo de vida
Los detalles del ciclo de vida se exponen en la tabla 1. La duración total del ciclo de vida de P. ecuadorensis fue en promedio de 301,8 ± 40,5 días. La fase embrionaria duró alrededor de 56,1 ± 4,9 días (figura 2A).
Tabla 1 Duración promedio (±Desviación Estándar) en días del ciclo de vida de P. ecuadorensis sobre S. humboldtiana en condiciones de casa malla en Tunja, Boyacá, Colombia. Temperatura promedio de 14,5 °C y humedad relativa promedio de 72,5 %.
Fuente: Autores.
La fase posembrionaria se compone de tres instares ninfales con una duración total de 283,6 ± 32,4 días en promedio (figura 2B a 2H). La longevidad de las hembras fue de 18,2 ± 8,1 días (figura 2I), considerándose una especie semélpara univoltina (figura 3).
Figura 2 Ciclo de vida de P. ecuadorensis. A. Huevo, B. eclosión, C. ninfa I, D. transición a ninfa II; E. ninfa II sésil, F. transición ninfa III, G. ninfa III con lana serosa; H. transición imaginal; I. hembra adulta. (25X).
Figura 3 Curva de supervivencia de los diferentes estados de desarrollo de P. ecuadorensis alimentada con S. humboldtiana en condiciones de casa malla.
El periodo de incubación desde la ovoposición hasta la apertura del corión tuvo una duración aproximada de 56 días, lo cual contrasta con Schrader (1930), quien registró en Protortonia primitiva una duración menor cercana a los 24 días de incubación, esto debido muy probablemente al rango de temperatura mayor (8-28°C), al sometido en el presente estudio. Asimismo, Oliveira et al. (2008) establecieron en P. navesi un periodo de incubación de 24,7días, con fases de transición muy cortas en comparación con los registros obtenidos aquí con P. ecuadorensis, lo cual indica que tanto la temperatura ambiental como los recursos proporcionados son factores importantes en su desarrollo pre y post embrionario de esta cochinilla. Dichos factores determinan el ciclo vital, que en este caso corresponde a un desarrollo postembrionario paurometábolo (Chapman, 1982) distinguible y persistente.
Respecto a la duración total de ciclo de vida, los resultados aquí presentados para P. ecuadorensis difieren de los hallados para P. navesi, en la cual se evidenció un ciclo de 96,0±1,7 días desde la ovoposición hasta la senescencia en hembras adultas con condiciones de temperatura y humedad mayores (25 ± 2°C y 70 ± 23% HR) a las del presente estudio, logrando establecerse hasta cuatro generaciones en un año en plantas de yuca (Oliveira et al., 2008). En P. primitiva, se reportan cerca de 85 días en total con condiciones de temperatura que oscilaron entre 18 a 38°C (Schrader, 1930).
Dentro de la poca información documentada en Colombia sobre tablas de vida en coccoideos, en Eurhizococcus colombianus (Hemiptera: Margarodidae), un insecto plaga de importancia económica en frutales, se describió un ciclo de vida univoltino con curva de supervivencia similar a P. ecuadorensis (Figura 3); se estimó su ciclo total entre 183 a 239 días, a 20 ± 5°C, 70 ± 6% HR y 0 horas luz, sobre cuatro tratamientos, representados en estructuras como tallos y frutos de brevo (Ficus carica L.), bulbos de remolacha (Beta vulgaris L.) y tubérculos de papa criolla (Solanum phureja Juzepczuk y Bukasov) (Arévalo, Londoño y Tobón, 2012).
Respecto a la proporción de sexos P. ecuadorensis presentó un 6,66% de machos y 93,33% en hembras en la población evaluada, mientras tanto, en P. navesi, Oliveira et al. (2008) no evidenciaron la presencia de machos, y las vías de reproducción parasexual se consideraron estrictamente partenogenéticas. Por su parte, en este estudio, P. ecuadorensis, no manifestó mecanismos o vías parasexuales en la fase reproductiva.
En las condiciones ofrecidas por la estructura de la población evaluada de P. ecuadorensis, los machos eclosionaron asincrónicamente respecto a la cohorte de hembras adultas, alterando el periodo de cópula. De acuerdo con Williams & Gullan (2008) y Gullan & Martin (2009), los machos son de vida corta, hecho que conduce al estrés de hembras adultas una vez eclosionan, indicando una reproducción propiamente sexual, donde el macho juega un papel preponderante (especie naturalmente diploide).
En la gran mayoría de coccoideos, los machos son funcionales por el rol que cumplen al enriquecer el intercambio genético (Gullan & Martin, 2009), tales sucesos registrados permiten considerar una posible “diapausa” bajo las condiciones de la casa malla que, indudablemente, se reflejó en los índices de crecimiento per cápita e índice reproductivo neto observados.
Parámetros Poblacionales
La mayor supervivencia (lx) se evidenció en el momento de eclosión del huevo (lx= 0,75) con una reducción progresiva hasta las hembras adultas (lx= 0,03) (tabla 2). Estos resultados indican que el porcentaje de individuos que mueren es constante, traduciéndose a una curva hipotética tipo II (Figura 3), con una correlación alta respecto al tiempo (R2= 0,9442). Respecto a la tasa de mortalidad (qx), la más crítica se presentó en ninfa III (qx= 0,83) y las menores en ninfa I (qx= 0,17) y el huevo (qx= 0,24) (Tabla 2).
Tabla 2 Tabla de vida de P. ecuadorensis. nx, número de sobrevivientes en el intervalo de edad x; dx, número de individuos que mueren entre las edades x a x+1; qx, probabilidad de morir entre x a x+1; lx, índice de supervivencia a la edad x; mx, número de progenie: individuos producidos promedio por cada hembra a la edad x; Ro, Índice reproductivo neto.
Fuente: Autores.
En cuanto a la supervivencia (lx), estos resultados indican que el porcentaje de individuos que mueren es constante, traduciéndose a una curva hipotética tipo II (figura 3), con una correlación alta respecto al tiempo (R2= 0,9442). Estos resultados son muy similares a los obtenidos por Arévalo et al. (2012) en E. colombianus sobre remolacha (R2= 0,9584).
Se evidenció una posible “diapausa” o alguna expresión de estrés por la condición ambiental experimental (Tabla 2); esto concuerda con lo reportado por Benavides (1995), quien plantea que pueden presentarse alteraciones en poblaciones biológicas susceptibles a modificaciones en la disponibilidad de recursos, por competencia o por estrés ambiental. Asimismo, el bajo valor de la última variable (r) corrobora que las condiciones micro climáticas son determinantes en la variación temporal de la mortalidad y supervivencia registradas, siendo las últimas etapas más susceptibles (Curva Hipotética tipo II) con posibilidad de proyectar un manejo la población de P. ecuadorensis en dichas etapas.
P. ecuadorensis expresó bajo las condiciones experimentales una reducida tasa reproductiva neta (Ro) (Ro= 0,0798) al igual que un bajo índice intrínseco de crecimiento per cápita (r= -0,63), evidenciando nuevamente una posible “diapausa” o alguna expresión de estrés por la condición ambiental artificial (Tabla 2).
Por otro lado, se observó un patrón en el acto de la cópula no reportado en P. ecuadorensis, donde las hembras adultas pliegan el abdomen en señal de pronta cópula, lo cual puede inducir a estudios de comportamiento nupcial y posible presencia y liberación de feromonas.
Morfometría de estados de desarrollo
Esta permitió ratificar la identidad taxonómica de P. ecuadorensis como la especie de cochinilla que se encuentra afectando los nichos arbóreos urbanos en la ciudad de Tunja. Los caracteres diagnóstico más sobresalientes correspondieron a la presencia de poros multiloculares con centros tri y cuadriloculados, los instares ninfales II y III con presencia de setas con ápices redondeados y expandidos, y el instar I con setas en tórax y margen abdominal más largas que las registradas en su género (Tabla 3).
CONCLUSIONES
Se registró en condiciones de laboratorio y casa malla para la cochinilla P. ecuadorensis un ciclo de vida univoltino de aproximadamente 301 días, en el cual se observaron tres instares ninfales de aproximadamente 283 días en total y una longevidad estimada cercana a 18 días.
Dada la alta fecundidad y tendencia polífaga de P. ecuadorensis, se recomienda en la zona urbana de Tunja la aplicación de tácticas de manejo preferiblemente dirigidas a ninfa III o etapa adulta, puesto que corresponden a las etapas más vulnerables según la curva de supervivencia observada.
