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Introducción
Los estudios relativos a la parasitosis de rayas de agua dulce en Colombia son escasos y solo existen algunos registros sobre las especies de endoparásitos descritos o citados para el país y sus respectivos hospedadores, como Potamotrygon magdalenae (Brooks y Thorson, 1976; Brooks et al., 1979, 1981), Potamotrygon constellata (Deardoff et al., 1981), Potamotrygon orbignyi, Potamotrygon scobina y Paratrygon aiereba, estas tres últimas especies parasitadas por peces hematófagos (Vandelliinae) (Lasso et al., 2015). A nivel continental hay mayor información sobre endoparásitos que ectoparásitos, y la mayoría de los estudios se relacionan con especies del género Argulus, infestando varias especies de rayas del género Potamotrygon en Brasil (Peralta et al., 1998; Domingues y Marques, 2010; Lemos et al., 2010; Gama et al., 2015). Hay un registro de Dolops sp., parasitando a Potamotrygon leopoldi y Paratrygon aiereba, en los ríos Xingú y Amazonas, respectivamente (Domingues y Marques, 2010). Gama (2016) en la revisión más reciente sobre parasitosis de rayas de agua dulce en Suramérica, estableció que a nivel de crustáceos ectoparásitos solo se conocen registros de Argulus juruparensis, Argulus cf. flavescens y Dolops sp. Estudios previos en la Orinoquia venezolana (Weibezahn y Cobo, 1964), han encontrado especies de Dolops, pero siempre en peces óseos, nunca en rayas. Hay registros de nueve especies de este género para la región neotropical (Thatcher, 1991).
Los isópodos ectoparásitos de peces neotropicales han sido poco estudiados. Los géneros y especies no están completamente identificadas. En Suramérica existen registros de un gran número de especies de agua dulce de la familia Cymothoidae (9 géneros y 27 especies). No se conocen registros de la familia Cymothoidae de agua dulce en Norteamérica ni Europa y solo hay cuatro especies reportadas para África (Thatcher, 2006).
En este trabajo se registra por primera vez para la Orinoquia colombiana, la ectoparasitosis de cuatro especies de crustáceos en rayas de agua dulce de la familia Potamotrygonidae, dos especies pertenecientes a la subclase Branchiura y dos al orden Isopoda.
Materiales y métodos
Se examinaron 350 ejemplares provenientes de capturas dirigidas al inventario y estudios bioecológicos, incluyendo las cuatro especies de rayas descritas para la Orinoquia: Potamotrygon motoro (Müller & Henle, 1841), P. orbignyi (Castelnau, 1855), P. schroederi Fernández-Yépez, 1957, P. scobina Garman, 1913 y cuatro especies nuevas para la ciencia: dos del género Potamotrygon (Lasso y Morales-Betancourt, obs. pers.) y dos de Paratrygon (denominadas sp. 1 y sp. 2), estas últimas en proceso de descripción. Los individuos fueron colectados en el cauce principal del río Orinoco, planicie inundable y afluentes (caño Dagua, río Bita, caño Negro y RNP Bojonawi), departamento del Vichada, Orinoquia colombiana (Figura 1), durante la estación seca desde el 2013 al 2017, mediante el uso de anzuelos, redes de ahorque (trasmallos), arpones y captura manual (redes de mano).
Para la localización de los ectoparásitos se efectuó una revisión manual posterior al momento de la captura, de la superficie ventral, dorsal, bucal y cavidad branquial de los diferentes especímenes de rayas. Tras esta revisión, en Potamotrygon motoro y P. orbignyi fueron encontrados ectoparásitos argúlidos (un ejemplar por especie) y en P. orbignyi, un isópodo. En el caso particular de Potamotrygon schroederi, los especímenes fueron capturados y transportados en envases adecuados para ser mantenidos en cautiverio por un año en la Estación Piscícola de la Fundación Orinoquia en Puerto Carreño (FO). Al llegar a la Estación los ectoparásitos fueron extraídos con el método propuesto por Álvarez-Perdomo et al. (2016), consistente en usar permanganato de potasio (KMnO4) a razón de 1 g/m3 en el estanque durante tres días.
El material colectado fue preservado en etanol 70 %. Las rayas fueron depositadas en la colección de peces del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH) y los crustáceos fueron depositados en la colección de Crustáceos del Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia (ICN).
Resultados
De los 350 especímenes examinados, y corres-pondientes a seis especies de rayas (Paratrygon sp. 1, Paratrygon sp. 2, Potamotrygon motoro, P. orbignyi, P. scobina, P. schroederi y Potamotrygon sp.), tan solo en tres ejemplares de las especies Potamotrygon motoro (IAvH- 12425 y 16142), Potamotrygon orbignyi (IAvH-12829) y Potamotrygon schroederi, se observaron crustáceos ectoparásitos (Figura 2).
Figura 2 Especies de rayas con presencia de ectoparásitos. A. Potamotrygon motoro. B. Potamotrygon orbignyi. C. Potamotrygon schroederi. Foto: Mónica Morales-Betancourt.
Clase Maxillopoda
Subclase Branchiura
Familia Argulidae Leach, 1819
Dolops reperta (Bouvier, 1899) (Figura 3)
Material examinado. Puerto Carreño, Reserva Natural Bojonawi (RNB), Laguna El Pañuelo, departamento del Vichada, 06º06’8,3”N - 74º02’21,0”O, 5 de abril de 2014; colectó C. A. Lasso y M. A. Morales-Betancourt; 1 macho, 1 espécimen fragmentado, ICN-MHN-CR 3207. Hospedero: Potamotrygon motoro, macho adulto 330 mm ancho discal (AD) y 1,9 kg (IAvH- 12425) y Potamotrygon schroederi (espécimen macho adulto mantenido en cautiverio en la Estación Piscícola en Puerto Carreño).
Diagnosis. Caparazón semicircular; primeras maxilas anchas en la base y terminadas en uñas; placas basales de las segundas maxilas provistas de tres dientes; lóbulos abdominales cortos, anchos y de similar longitud (Thatcher, 2006).
Comentarios. Dolops reperta se colectó en la superficie del disco, cerca de los espiráculos, en un macho adulto (330 mm AD) de Potamotrygon motoro (IAvH-12425) de la laguna El Pañuelo-RNB (planicie inundable río Orinoco). También se observó y se colectó posteriormente, moviéndose activamente en toda la superficie discal de Potamotrygon schroederi (macho adulto) colectado en el caño Dagua y mantenido en cautiverio en la Estación Piscícola de Puerto Carreño. Estos ectoparásitos llegaron con las rayas provenientes del medio natural.
Las especies del género Dolops se desplazan libremente nadando con sus apéndices torácicos y fijándose de nuevo en diferentes partes del pez (Weibezahn y Cobo, 1964).
Potamotrygon motoro es una especie de amplia distribución presente en diferentes tipos de hábitats lóticos y lénticos y tipos de agua (negras, claras y blancas), su mayor actividad es nocturna y es capaz de colonizar muchos hábitats, de acuerdo con el periodo de inundación (Lasso et al., 2016).
Potamotrygon schroederi es una especie más exigente en cuanto a los requerimientos de hábitat. Está asociada a aguas corrientes muy rápidas (lóticas), por lo general en el fondo del cauce, con aguas claras y alto contenido de oxígeno y en las noches pueden acercarse a las playas más someras (Lasso et al., op. cit.).
Dolops striata (Bouvier, 1899) (Figura 4)
Material examinado. Puerto Carreño, caño Dagua, departamento del Vichada, 05º45’52,4”N - 67º38’40,5”O, 28 de marzo de 2016; colectó N. Álvarez y J. Novoa, 8 machos, 1 hembra ICN-MHN-CR 3208. Hospedero: Potamotrygon schroederi (hembra adulta mantenida en cautiverio en la Estación Piscícola en Puerto Carreño).
Diagnosis. Caparazón semicircular; caparazón y abdomen cubiertos de manchas circulares de color blanco; placas basales de las segundas maxilas provistas de tres dientes; porción anterior del margen ventral con hileras de espínulas que se proyectan hasta nivel del primer par de apéndices (Thatcher, 2006).
Comentarios. Dolops striata, al igual que D. reperta, se encontró moviéndose libremente en la superficie discal (dorsal) de Potamotrygon schroederi, lo que demuestra que esta especie de raya es parasitada por las dos especies.
Orden Isopoda
Familia Cymothoidae Leach, 1818
Braga Schiödte & Meinert, 1881
Braga cigarra (Szidat & Schubart, 1960)
(Figura 5)
Figura 5 Braga cigarra (Szidat & Schubart 1960), hembra, ICN-MHN-CR 3209. A. Vista dorsal. B. Vista ventral.
Material examinado. Puerto Carreño, Reserva Natural Bojonawi, laguna El Pañuelo, departamento del Vichada, 06º06’8,3”N - 74º02’21,0”O, 18 de enero de 2015, colectó Beiker Castañeda, 1 hembra con crías, ICN-MHN-CR 3209. Hospedero: Potamotrygon orbignyi, hembra adulta, 420 mm AD y 3 kg (IAvH-12829).
Diagnosis. Cefalón con porción distal ligeramente aguda; anténula más corta que la antena; pereópodos con uñas adaptadas para fijarse al hospedero; pleotelson más ancho que largo, urópodos no sobrepasan el margen posterior del pleotelson (Brandão et al., 2012).
Comentarios. Braga cigarra fue observada en la superficie ventral del disco de una hembra adulta de Potamotrygon orbignyi, adherido firmemente a la epidermis entre la cuarta y quinta abertura branquial derecha y para removerlo se utilizó una pinza. A pesar de estar firmemente adherida a la superficie ventral de la raya, no se descarta que utilice también la cámara branquial, como es lo usual en muchas de las especies de peces óseos (Thatcher, 2006). Con base en la revisión de Gama (2016), este corresponde al primer registro de parasitosis de isópodos en rayas de agua dulce.
Orden Isopoda
Familia Corallanidae Hansen, 1890
Excorallana delaneyi Stone & Heard, 1989
(Figura 6)
Figura 6 Excorallana delaneyiStone & Heard, 1989, macho, ICN-MHN-CR 3210. A. Vista dorsal. B. Vista ventral. C. Vista lateral.
Material examinado. Puerto Carreño, caño Dagua, departamento del Vichada, 05º45’13,8”N - 67º40’9,5”W, 19 de febrero de 2017, colectó C. A. Lasso y M. A. Morales-Betancourt, ICN-MHN- CR 3210; 2 machos, 3 hembras, 3 juveniles. Hospedero: Potamotrygon motoro, macho adulto 290 mm AD y 1,4 kg (IAvH-16142). Puerto Carreño, caño San Roque, afluente del caño Dagua, departamento del Vichada, 05º44’32,2”N - 67º40’14,3”O, 20 de febrero de 2017, colectó C. A. Lasso y M. A. Morales-Betancourt, 3 machos, 2 hembras, ICN-MHN-CR 3211. Asociados a un tronco podrido sumergido.
Diagnosis. Machos adultos con tres cuernos cefálicos, hembras adultas con un par de tubérculos; ojos grandes, separados; urópodos sobrepasan el pleotelson, pleotelson sin incisión lateral (Stone y Heard, 1989).
Comentarios. Con base en la revisión de Gama (2016) y de acuerdo con la parasitósis por Braga cigarra en Potamotrygon orbignyi, este correspondería al segundo caso de parasitosis de isópodos en rayas de agua dulce. Estos isópodos fueron colectados dentro y por fuera de los espiráculos.
Discusión
De las 350 rayas examinadas, solo en tres especímenes, de tres especies (uno por especie), se observó infestación por parásitos, lo que demuestra claramente que el nivel de infestación por especies de Dolops y los otros isópodos en el medio natural es sumamente bajo si lo comparamos con otros estudios en Brasil.
Gama et al. (2015), registraron una tasa de infestación por Argulus juparanensis en seis especies de Potamotrygon (n=103), del 88,3 % (n=91), frente al 0,85 % en este trabajo (n=350), aunque no se descarta que durante el proceso de captura y manipulación de las rayas se hayan perdido algunos ectoparásitos, pero aun así, la tasa de infestación sigue siendo muy baja. Malta (1983) ha observado una relación estrecha entre la estacionalidad y la tasa de infestación por argúlidos en el Amazonas, siendo mayor en la época de aguas altas en relación a la época seca. Los muestreos del presente trabajo se realizaron en la época seca, por lo que no se descarta que haya una mayor tasa de infestación en aguas altas.
Dolops reperta fue observada en Potamotrygon motoro y P. schroederi moviéndose libremente sobre el dorso del disco y no adherida firmemente. Weibezahn y Cobo (1964), reportan que las especies de este género se alimentan mediante desgarramientos de la epidermis del pez y la succión del plasma. La infestación por otras especies de Dolops en peces teleósteos de agua dulce y cartilaginosos del Neotrópico es bastante común (Malta, 1982, 1983; Malta y Varela, 1983; Thatcher, 1991; Mamani et al., 2004), pero es la primera vez que se registra Dolops reperta en rayas de agua dulce para la Orinoquia colombiana. No parece haber una relación de especificidad parásito-hospedero, pues P. schroederi resultó parasitada por dos especies de Dolops.
Por último, es importante señalar que la parasitosis aquí descrita por isópodos representan los primeros casos en rayas de agua dulce, y en el caso particular de Excorallana delaneyi, su parasitosis es facultativa.
