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Introducción
La parasitosis intestinal es considerada un asunto de gran relevancia en salud pública que afecta a países de todos los niveles de ingresos, siendo responsable de altas tasas de morbilidad en el ámbito mundial 1. Estas enfermedades engloban las parasitosis del tubo digestivo producidas por protozoos (protozoosis) y por helmintos (helmintiasis), ya sean nematodos, trematodos o cestodos 2. Hasta ahora se han reportado aproximadamente 300 especies de helmintos y casi 70 especies de protozoos; de estas, una baja proporción causa enfermedades a nivel mundial 3.
Según estimaciones de la Organización Mundial de la Salud, la prevalencia mundial de geohelmintos es del 24% (cerca de 1.500 millones de infectados), siendo los países de bajos ingresos los que presentan las prevalencias más altas por no disponer de sistemas de saneamiento correctos 4. En publicaciones previas se han reportado Ascaris lumbricoides, Ancylostomídeos, Trichuris trichiura y Entamoeba histolytica como los principales agentes parasitarios relacionados con altas tasas de morbilidad, con más de mil millones de infectados por estos agentes 5.
Específicamente en Latinoamérica y el Caribe, la mayoría de países presentan áreas con prevalencias de helmintiasis superiores al 20% 6. En el continente, la población en edad escolar es el principal grupo de riesgo, con cerca de 46 millones de niños en alto riesgo de sufrir infecciones parasitarias 6, lo que se ha atribuido a la falta de resistencia natural o adquirida por su sistema inmune inmaduro, así como otras condiciones higiénicas y sanitarias, hábitos en salud y costumbres generales de las poblaciones. En adición a estos aspectos, se debe tener presente que algunas investigaciones con niños han reportado prevalencias más elevadas; así, un estudio de Chile reportó un 76,2% de infectados, en Perú un 65%, mientras que en Venezuela fue de 63,1% 7-9.
Además de la edad existen otros factores asociados con este grupo de infecciones como las características geográficas, culturales y económicas, las condiciones climáticas (temperatura, humedad, vientos), la densidad poblacional, las condiciones de saneamiento ambiental, la mala calidad de la vivienda (baja disponibilidad de agua potable, inadecuada disposición de excretas), los hábitos higiénicos de los individuos (higiene personal e higiene de los alimentos), el tipo de parásito y sus relaciones simbióticas, el acceso a los servicios médicos, entre otros 1,9,10.
En Colombia, en el año 2005 se realizó un censo nacional donde se reportó que el 27,7% de la población del país se encontraba expuesta a algunos de los factores enunciados anteriormente, lo que favorece la presencia de altas prevalencias de parasitosis intestinal. De igual forma, durante el periodo 2012-2014 se realizó la “Encuesta nacional de parasitismo intestinal en población escolar”, en este estudio las zonas de mayor riesgo fueron el cinturón árido pericaribeño con un 56,8% de infectados, la Sierra Nevada de Santa Marta con 74,0% y la Amazonía con 81,8%; las zonas de moderado riesgo fueron el Chocó-Magdalena con 44,3% y la Orinoquía con 21,7%; y las zonas de bajo riesgo incluyeron los territorios insulares oceánicos del Caribe con 10,9%, La Guayana con 14,7% y Norandina con 7,8%. Además, esta encuesta permitió identificar que los parásitos de mayor frecuencia en esta población son Blastocystis spp. con 60%, parásitos comensales con el 46%, Tricocéfalo con el 18,4%, E. histolytica/dispar/moshkovski con 17%, Giardia lamblia 15,4%, A. lumbricoides 11,3% y uncinarias 6,4% 11.
Pese a los antecedentes descritos, el estudio del parasitismo intestinal en Colombia resulta exiguo frente a la magnitud y diversidad de factores asociados de esta problemática; son pocos los estudios que abarcan la población general y pese a la disponibilidad de múltiples investigaciones desarrolladas en diferentes ámbitos académicos, a la fecha no se dispone de una sistematización de las publicaciones en revistas indexadas, las cuales revisten de alta importancia en la divulgación científica al propiciar una evaluación por pares, presentar alta calidad (por los autores, los revisores y el manuscrito per se), optimizar la difusión y el intercambio del conocimiento y constituir uno de los medios más efectivos y rigurosos para la socialización de nuevos productos de conocimiento científico 12,13. Esto toma mayor relevancia al considerar que el parasitismo intestinal en Colombia es un problema olvidado o invisibilizado, con pocos recursos económicos destinados para su investigación e intervención, probablemente por su baja letalidad.
En consecuencia, se realizó una revisión sistemática de publicaciones indexadas en esta temática en bases de datos científicas, ya que esta permite reunir, evaluar y sintetizar múltiples estudios, reducir los sesgos y minimizar el error aleatorio, identificar tendencias y divergencias en los resultados, obtener resultados con mayor validez externa y generar información más precisa, de mayor potencia estadística y con mejor grado de evidencia, en comparación con lo obtenido en cada estudio individual 14.
El objetivo de este estudio fue determinar la prevalencia de parasitismo intestinal y sus factores asociados en publicaciones indexadas de Colombia mediante una revisión sistemática de la literatura científica.
Métodos
Protocolo de búsqueda y selección de artículos
Según fases de la guía Prisma (Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses) 15.
Identificación
Artículos de investigación originales publicados en Medline-PubMed (base de datos interdisciplinaria de la Biblioteca Nacional de Medicina de los Estados Unidos con más de 14 millones de referencias de artículos biomédicos desde 1950), ScienceDirect (colección electrónica más grande del mundo) y Scielo (interdisciplinaria y recoge publicaciones científicas de la comunidad de habla hispana y Latinoamérica). La identificación de los términos de búsqueda se hizo con dos estrategias, consultando los sinónimos de prevalencia y parásitos intestinales en el lenguaje controlado de los tesauros DeCS (Descriptores en Ciencias de la Salud) y MeSH (Medical Subject Headings) y por una cosecha de perlas o bola de nieve, combinando las etapas del método tradicional y el método exhaustivo, esto es, identificar revisiones u otros artículos del tema central, seleccionar los términos clave para su indexación, buscar otros artículos relevantes con los nuevos términos, seleccionar las bases de datos y repetir este proceso en cada nueva base de datos hasta no hallar nuevos términos.
Con estos procedimientos se cruzaron los términos prevalencia, frecuencia, incidencia y ocurrencia con parásito, parasitosis, amebiasis intestinal, entamebiasis intestinal, helmintiasis, giardiasis intestinal, infección por gusanos parásitos y helmintos, circunscrito a Colombia, para un total de 40 estrategias de búsqueda en cada base de datos. Esto evidenció la alta sensibilidad y exhaustividad de la búsqueda. Los artículos obtenidos fueron exportados a una fuente común en Excel para la eliminación de duplicados.
Algunas sintaxis utilizadas fueron las siguientes. En PubMed
((prevalence[Title/Abstract]) AND parasite[Title/Abstract]) AND Colombia
((frequency[Title/Abstract]) AND helminths[Title/Abstract]) AND Colombia
((incidence[Title/Abstract]) AND amebiasis[Title/Abstract]) AND Colombia
En ScienceDirect
Colombia AND Title, abstract, keywords: ocurrence Entamebiasis intestinal
Colombia AND Title, abstract, keywords: Prevalence parasite
Colombia AND Title, abstract, keywords: incidence Helminths
En Scielo
Tamización
Se tomaron como criterios de inclusión:
Artículos con términos de búsqueda en el título, resumen o palabras claves
Estudios en humanos
Originales
De prevalencia
No se realizaron restricciones por idioma ni por año de publicación. En esta etapa se eliminaron los artículos duplicados y se corroboró que en el año de publicación de los artículos elegibles la revista estaba indexada por lo menos en Scielo.
Inclusión
En esta etapa se realizó la extracción de la información de los estudios, particularmente las variables título del estudio, año y lugar de publicación, tamaño de muestra, número de positivos, positivos por subgrupo como helminto, protozoos o especies parasitarias específicas y factores asociados.
Análisis de la reproducibilidad y evaluación de la calidad
La revisión de la literatura se basó en una estrategia que emplea un método exhaustivo para encontrar estudios a partir del diseño de criterios de inclusión y de exclusión, y los términos de la búsqueda. Esto lo hicieron de forma independiente tres investigadores para valorar la reproducibilidad de la selección de las investigaciones. De la misma forma se procedió para determinar la reproducibilidad de la extracción de las variables de los estudios incluidos, mediante el diseño de una base de datos diligenciada de manera independiente por tres investigadores.
Para evaluar la calidad de los estudios se aplicaron los criterios de la guía Strobe (Strengthening the Reporting of Observational studies in Epidemiology) 16.
Análisis de la información
En la síntesis cualitativa se describieron las variables con frecuencias absolutas y relativas; se estimó la prevalencia global de la infección en los artículos, así como prevalencias específicas según tipo y especie de parásitos, con sus intervalos de confianza del 95%. Se comparó la prevalencia de infección según el grupo etario y la etnia mediante la Prueba Z (intervalos de confianza del 95% para la diferencia de proporciones), para estimar la fuerza de la asociación se estimaron razones de prevalencia con su intervalo del 95%. Se realizó un análisis estratificado de la prevalencia de infección según edad y etnia, para identificar modificación del efecto por posibles efectos confusores o interacción entre estas variables.
Resultados
En la búsqueda inicial se identificaron 8.684 artículos, de los cuales se tamizaron 90 que contenían los términos de búsqueda en título o resumen y se sistematizaron 20 que cumplieron con el protocolo de búsqueda y selección (figura 1).
Los estudios se publicaron entre 2004 y 2013, los departamentos con mayor proporción de estudios fueron Antioquia y Boyacá con un 15%. 85% de los estudios incluyeron niños, el 15% se realizó en indígenas, las principales técnicas diagnósticas fueron el coprológico directo usado en el 85% de las publicaciones, seguido de métodos de concentración (tabla 1).
Tabla 1 Descripción de las publicaciones según año, lugar, población y técnica
| Autor | Año | Departamento | Población | N | Técnicas |
|---|---|---|---|---|---|
| Agudelo 17 | 2004 | Bolívar | Niños y Adultos | 382 | Directo, Ritchie |
| De la Ossa 18 | 2005 | Atlántico | Población general de cuatro municipios | 423 | Directo, Ziehl- Neelsen, Willis-Molloy |
| Cardona 10 | 2010 | Caldas | Adultos indígenas | 132 | Directo, Ritchie |
| Rodríguez 19 | 2013 | Boyacá | Adultos, niños y embarazadas | 144 | Directo, Ritchie |
| Kundson 20 | 2001 | Cundinamarca | Niños | 159 | Graham |
| Alvarado 21 | 2002 | Cauca | Niños | 163 | Directo, Ritchie |
| Arango 22 | 2003 | Arauca | Niños | 173 | Ziehl-Neelsen |
| Carmona 23 | 2004 | Antioquia | Niños | 85 | Directo, Ritchie |
| Londoño24 | 2004 | Atlántico | Niños | 409 | Directo, Éterformalina, Ziehl Neelsen |
| Giraldo 25 | 2005 | Quindío | Niños | 328 | Directo, Ritchie |
| Londoño 26 | 2008 | Antioquia | Niños | 220 | Técnica de Ritchie |
| Luna 27 | 2009 | Cundinamarca | Niños | 92 | Directo |
| Arias 28 | 2010 | Quindío | Niños | 79 | Directo, Ritchie |
| Manrique 29 | 2011 | Boyacá | Niños | 507 | Directo |
| Suescún 30 | 2013 | Boyacá | Niños | 50 | Directo |
| Garzón 31 | 2013 | Caquetá | Niños | 193 | Directo, Ritchie-Frick |
| Giraldo 32 | 2013 | Risaralda | Niños | 258 | Directo, Ritchie, Graham |
| Salcedo 33 | 2010 | Valle del Cauca | Niños indígenas | 57 | Directo, Sangre oculta |
| Bermúdez 34 | 2012 | Valle del Cauca | Niños indígenas | 63 | Directo, Concentración, Ziehl-Neelsen, KatoKatz |
| Cardona 35 | 2013 | Antioquia | Niños y adultos | 309 | Directo y Ritchie |
Fuente: elaboración propia.
La calidad metodológica fue buena en la medida en que la mayoría de estudios cumplió más de un 70% de los criterios de la guía Strobe; sin embargo, lo referido a la declaración de las limitaciones y la discusión de las posibilidades de generalización de los resultados fue aplicado en una baja proporción de estudios (figura 2).
Fuente: elaboración propia.
Figura 2 Evaluación de la calidad metodológica de los estudios incluidos
La población de estudio estuvo conformada por 4.226 sujetos, entre los estudios que describen sus poblaciones de estudio según el sexo, el 46,0% (n = 1.281) fueron mujeres y el 54,0% (n = 1.502) hombres. La prevalencia general de parasitismo fue de 65,9% (IC de 95% = 64,5 - 67,4), con una elevada prevalencia de infección por dos o más parásitos simultáneamente (poliparasitismo, independiente si es o no patógeno) y por especies comensales. Las infecciones más prevalentes corresponden a Blastocystis hominis, E. coli, E. nana y E. histolytica/dispar/moshkovski; mientras que las especies de menor magnitud fueron E. hominis, C. cayatenensis, E. vermicularis y T. hominis (figura 3).
La prevalencia de infección fue un 14,7% mayor en los adultos frente a los niños; sin embargo, al estratificar los análisis según la etnia este comportamiento solo se conservó en los mestizos (prevalencia de un 16,3% mayor en los adultos), mientras que en los indígenas se invirtió con una prevalencia de un 11,5% mayor en los niños. Por su parte, la prevalencia de infección fue 13,0% mayor en los indígenas; al estratificar por el grupo etario el comportamiento de la infección cambió significativamente, en la medida en que la infección resultó 23,6% mayor en niños indígenas en comparación con los niños mestizos, mientras que en los adultos no se registraron diferencias estadísticas según la etnia (tabla 2).
Tabla 2 Análisis estratificado de la prevalencia de parasitismo intestinal según grupo etario y etnia
| Variable independiente | Prevalencia % (n) | RP (IC de 95 %) | P1-P2 (IC de 95 %) |
|---|---|---|---|
| Grupo etario Adultos (N = 937) Niños (N = 2.836) | 76,3 (715) 61,6 (1.747) | 1,24 (1,18 1,30)** | 14,7 (11,4 - 18,0)** |
| Etnia Indígenas (N = 252) Mestizos (N = 3.974) | 78,2 (197) 65,1 (2.589) | 1,20 (1,08 - 2,48)** | 13,0 (7,5 - 18,5)** |
| Estratificación por etnia Niños indígenas (N = 120) Adultos indígenas (N = 132) | 84,2 (101) 72,7 (96) | 1,16 (1,02 - 1,32)** | 11,5 (0,6 - 22,3)* |
| Adultos mestizos (N = 805) Niños mestizos (N = 2.716) | 76,9 (619) 60,6 (1.646) | 1,26 (1,21 - 1,33)** | 16,3 (12,8 - 19,8)** |
| Estratificación por edad Indígenas niños (N = 120) Mestizos niños (N = 2.716) | 84,2 (101) 60,6 (1.646) | 1,39 (1,28 - 1,51)** | 23,6 (16,3 - 30,8)** |
| Indígenas adultos (N = 132) Mestizos adultos (N = 805) | 72,7 (96) 76,9 (619) | 0,94 (0,85- 1,06) | -4,2 (-12,7;4,4) |
| RP: Razón de Prevalencias. P1- P2: Diferencia de proporciones *p<0,05. **p<0,01. | |||
Fuente: elaboración propia.
En relación con los factores asociados, se halló una alta heterogeneidad en la medida en que los artículos reportaron variables diferentes (infraestructura, estilo de vida, condiciones sociodemográficas, etc), o para una misma variable su definición operativa no coincidía entre estudios (por ejemplo, la mala higiene o el tipo de animales en el domicilio) o con base en análisis estadísticos disimiles (algunos con pruebas no paramétricas como la chi cuadrado y otros con medidas de asociación epidemiológica). Pese a esta limitación, se identificaron los principales factores de riesgo del parasitismo intestinal: los problemas de higiene; el mal lavado de las manos antes de comer o posterior a la deposición; la presencia de animales en la vivienda; el uso inadecuado o la ausencia de calzado; la mala calidad del agua de consumo en la vivienda; los problemas en la disposición de excreta (o ausencia de sanitario); la contaminación fecal de los alimentos o el agua de consumo; la ausencia de acueducto y alcantarillado; las malas condiciones de la vivienda; la baja escolaridad de la madre y los problemas de acceso a programas institucionales.
Discusión
Este estudio resume y analiza la información publicada en revisas indexadas respecto a la prevalencia y a los factores asociados a la parasitosis intestinal en Colombia. Los departamentos con mayor proporción de estudios fueron Antioquia y Boyacá; para el primero se halla una convergencia con algunos índices de ciencia y tecnología del departamento, siendo el segundo en número de grupos de investigación a nivel territorial, de igual forma durante el periodo 2006-2015 se realizaron más de 800 proyectos dedicados a la innovación tecnológica y científica, donde la mayoría de sus publicaciones fueron enfocados en el área de la salud 34. Por otra parte, esta tendencia no coincide con Boyacá, pues su participación en temas de desarrollo e investigación es menor en comparación con otros departamentos, lo que evidencia un desarrollo importante de investigación en parasitismo intestinal a pesar de no disponer de altos indicadores de Ciencia e investigación 36.
En esta revisión, la prevalencia global fue de 65,9%, lo que demuestra que en Colombia las cifras existentes en cuanto a parasitosis intestinal han persistido por largos periodos de tiempo. Uno de los primeros estudios descritos fue en el año 1965, donde se reportó una prevalencia del 84% en la población colombiana 37; seguidamente en el año 1980 se realizó el Estudio Nacional de Salud, donde se determinó que el 82% de la población se encontraba parasitada 38. Actualmente se manejan los datos arrojados por la Encuesta Nacional de Parasitismo Intestinal, realizada durante el periodo 2012-2014, donde se encontraron frecuencias hasta del 81% en niños en edad escolar 11. Esto supone ausencia, baja cobertura o ineficiencia en los programas nacionales enfocados en el control de este tipo de infecciones y la constante exposición a factores de riesgo que promueven la persistencia de estas altas prevalencias.
La prevalencia de poliparasitismo fue del 38,2%, la cual es relativamente similar a resultados de estudios realizados en otros países de Latinoamérica como Perú, que ha reportado prevalencias de poliparasitismo hasta del 58,2% 39. Estas similitudes pueden deberse a que ambos países comparten problemas estructurales; por ejemplo, los relacionados con el acceso a agua potable u otros de la infraestructura sanitaria que, según varios estudios, está directamente asociado con la prevalencia de esta situación 40,41.
El poliparasitismo facilita el progreso a infecciones crónicas que pueden agravar las manifestaciones clínicas de los individuos, especialmente en niños en edad escolar, observándose una mayor morbilidad comparada con la de la infección por un único parásito 42,43. Además, estas coinfecciones dificultan el estudio y manejo clínico del paciente, por lo que se requiere mejorar todas las estrategias de control que actúan sobre los factores comunes a varias parasitosis 44.
En el mismo sentido, se encontró una alta prevalencia de parasitosis por especies comensales (42,4%), que, aunque no representan riesgo en términos clínicos, son indicadores de la falta de intervención de las causas estructurales o los factores de riesgo de las comunidades afectadas 45.
Las infecciones más prevalentes correspondieron a Blastocystis hominis, E. coli, E. nana y E. histolytica/dispar; mientras que las especies de menor magnitud fueron E. hominis, C. cayatenensis, E. vermicularis y T. hominis. El resultado de Blastocystis hominis como la especie más prevalente coincide con los datos de la Encuesta Nacional de Parasitismo Intestinal 2012-2014 11; aunque el papel patológico de este parásito todavía es tema de discusión, su presencia refleja las malas prácticas de higiene y la posible contaminación fecal de los alimentos 46; aunque en la actualidad se dispone de algunas evidencias sobre el rol patogénico de algunas especies (como B. hominis) y genotipos 47.
Por otra parte, algunos artículos no incluyen todas las técnicas descritas en el estudio o la tamización del parasitismo intestinal 48, lo que da paso a la publicación de datos subestimados como en el caso de E. vermicularis y Cryptosporidium spp. que presentaron bajas prevalencias, e incluso explica la ausencia de otros parásitos como lo es Dientamoeba fragilis, que no se reportó en ninguno de los artículos. Esto demuestra la importancia de incluir técnicas como el test de Graham, coloraciones como Zielh Neelsen modificada, Tricomica y Tricromica modificada, para así generar resultados más confiables 48.
En este estudio se observó una mayor ocurrencia en niños indígenas (84%), lo que concuerda con lo descrito en estudios de comunidades indígenas de países como Venezuela, donde se encontró una prevalencia de 83,5% en niños de la etnia Yukpa 49; en algunos escenarios, esto se explica por la doble condición de vulnerabilidad, bajo desarrollo inmunológico o de hábitos protectores, así como la otras propias de los territorios indígenas como no disponer de servicios sanitarios, alcantarillado, agua potable, ambientes con alta contaminación fecal y cohabitación con animales 50.
La alta prevalencia de parasitosis encontrada en este estudio es reflejo de las malas condiciones en las que viven muchas personas en todo el país; la falta de agua potable, la incorrecta eliminación de excretas, los niveles bajos de escolaridad, el tipo de vivienda, entre otras características de las comunidades más pobres 51. Mientras estas condiciones no se cambien y mejoren, esta problemática perdurará indefinidamente y es algo que se puede evitar fomentando en estas comunidades buenas prácticas higiénicas, el hervir el agua antes de consumir y el lavar correctamente los alimentos, así como unos buenos hábitos de aseo al momento de eliminar excretas y mejorar también las condiciones de infraestructura obteniendo alcantarillado, una correcta recolección de basuras, mejorar condiciones materiales de la vivienda y otras que permitan reducir la permanencia y la transmisión de estas infecciones 52.
Los niveles de desarrollo socioeconómico bajos, diferentes condiciones de vulnerabilidad sanitaria, múltiples problemas de acceso a la prestación de servicios de salud, entre otros aspectos concentrados en poblaciones pobres, son explicativos de las altas prevalencias de parasitismo reportadas en este estudio, así como de múltiples inequidades sociales y en salud; lo cual es común en Colombia y en otros países latinoamericanos. Esto recaba las trampas de la pobreza y un círculo vicioso en el cual la pobreza aumenta la vulnerabilidad frente a la enfermedad y, por otro lado, estas enfermedades conllevan a más pobreza al aumentar gastos de bolsillo en salud, pérdida de trabajo y otros que generan mayor inequidad y aumentan la brecha de las desigualdades sociales 53,54.
Pese a la relevancia de las publicaciones indexadas en parasitismo intestinal, este estudio debe declarar como principal limitación el hecho de no sistematizar publicaciones que aparecen en bibliotecas, buscadores abiertos u otros repositorios, debido a limitaciones en su calidad, particularmente a la dificultad de descartar sesgos de selección e información. Los datos de prevalencia para algunas especies aparecen subestimadas, dado que el protocolo de búsqueda y selección no incluyó términos relacionados con agentes específicos. Además, en los análisis por grupos étnicos y etarios, no fue posible analizar otras características por problemas en la descripción de los estudios incluidos, por ejemplo el tipo de población indígena, si los mestizos compartían el territorio con indígenas (por ejemplo en estudios realizados con población rural o campesina), o subgrupos de niños (por ejemplo, de primera infancia o población escolar).
Con base en estas limitaciones, algunas recomendaciones para estudios posteriores incluyen:
Realizar una estimación de la prevalencia de parasitismo intestinal contrastando fuentes como las encuestas nacionales, los estudios publicados en literatura gris, entre otras.
Investigar las capacidades del país para la investigación en este campo, caracterizar grupos e investigadores con líneas de trabajo en esta temática.
Sistematizar los estudios etiológicos o analíticos que permitan evaluar la interacción de los parásitos intestinales con la microbiota bacteriana intestinal, así como la patogénesis y clínica asociada.
Se concluye que las investigaciones publicadas en revistas indexadas refieren a una elevada prevalencia de parasitismo intestinal global, así como la alta frecuencia de algunas especies. Para el caso colombiano, las publicaciones refieren a múltiples factores asociados con la pobreza, las condiciones materiales de vida y los aspectos sociodemográficos; aunque solo se pudo metaanalizar el mayor riesgo de la población de niños e indígenas.
