INTRODUCCIÓN

Colombia está dentro de los países con mayor diversidad de aves y posiblemente el más rico del mundo con cerca de 1941 especies (^{Ayerbe-Quiñones, 2018}). Gran parte de esta diversidad se encuentra en la zona Andina y el norte del país (^{Vélez et al., 2021}), donde ha ocurrido una alta tasa de destrucción de hábitats naturales (^{Armenteras et al., 2011}; ^{Etter et al., 2006}). Como respuesta a la protección de esta preciada biodiversidad, una herramienta clave corresponde al sistema de áreas protegidas del país (^{Kattan et al., 2006}); No obstante, hay importantes vacíos de información en algunas de las áreas protegidas. Por ejemplo, en la recopilación de información de aves para las 25 áreas protegidas de la zona Andina de Colombia (^{Franco et al., 2007}), para nueve de ellas no se logró obtener información publicada. Aunque hay trabajos clásicos para la región (^{Chapman, 1917}), también hay un creciente conocimiento de la distribución de especies en bases de datos nacionales e internacionales (e.g. GBIF, SiB Colombia). Así, los compendios de información sobre avifauna que se conocen de las áreas protegidas son variables, desde listados de especies hasta descripciones cuantitativas por tipo de hábitat (^{Álvarez et al., 2003}; ^{Cadena et al., 1998}; ^{Suárez-Sanabria y Cadena, 2014}). Para efectos de conservación de poblaciones amenazadas, la información cuantitativa de abundancias relativas por tipo de bosque y acercamientos al recambio de especies entre tipos de bosque (diversidad beta) es relevante para generar planes de acción y realizar monitoreos. Sin embargo, no es común encontrar este tipo de información en los parques nacionales naturales (PNN).

El PNN Cueva de los Guácharos fue la primera área protegida declarada en Colombia y en este se han registrado 296 especies de aves y 62 especies de mamíferos, incluyendo especies amenazadas (^{Gast y Stevenson, 2020}; ^{Parques Nacionales Naturales, 2005}). Posee un terreno montañoso que contiene numerosas cuevas y cañones causados por los afluentes del río Suaza. El parque incluye ecosistemas andinos y subandinos que hacen parte de los biomas más diezmados de Colombia (^{Armenteras et al., 2011}), los cuales prestan varios servicios ecosistémicos, incluyendo la regulación y producción de agua por medio de captación de niebla (^{Cavelier y Goldstein, 1997}). Las instalaciones del parque están en los límites entre bosques secundarios y primarios, ya que el origen del parque corresponde a la compra de fincas en las cuales hubo ganadería y explotación de algunas maderas (^{Parques Nacionales Naturales, 2005}). Entre los bosques naturales, una de las principales diferencias a nivel florístico se encuentra influenciada por la elevación, evidenciada en comunidades de plantas distintivas de los bosques andinos (entre 2400 y 2700 m s. n. m.) y los subandinos (debajo de 2400 m s. n. m.) (^{Parques Nacionales Naturales, 2005}). Recientemente se caracterizó la flora de estos ecosistemas a partir de levantamientos de vegetación en 20 parcelas de 0,1 ha (^{Prada y Stevenson, 2016}). Según este estudio, las principales diferencias en flora ocurren porque los bosques andinos primarios (1=BAP) tienen como elemento dominante al roble blanco (Quercus humboldtii), y a nivel estructural son bosques con árboles, en general, de baja altura. Esto contrasta con los bosques subandinos (2=BS), que pueden tener árboles hasta de 40 m de altura (^{Henao-Diaz et al., 2012}). En este tipo de bosques también se presenta una marcada diferencia florística entre dos tipos de bosque, los bosques primarios mixtos (2a=BSP) (en adelante “bosques subandinos primarios”) y los bosques primarios dominados por roble negro (2b=BSRN) (Colombobalanus excelsa), la palma Wettinia fascicularis y Matudaea colombiana (en adelante “bosques de roble negro”). Por último, la caracterización florística incluye otra división que corresponde a la historia de uso de los bosques, ya que hay tanto bosques subandinos primarios (BSP) como secundarios (BSS).

Las especies con mayor densidad en los levantamientos de bosques primarios subandinos fueron: Wettinia kalbreyeri, Alfaroa colombiana y Hedyosmum cuatrecazanum. Estos bosques se destacan por el alto porte de sus árboles, como Tapirira guianenesis subandina e Incadendron esseri. Dentro de los elementos arbóreos más abundantes en los bosques secundarios se encuentran: Chamaedorea linearis, Saurauia brachybotrys, Nectandra acutifolia y Oreopanax microcephalus. Acá también se resalta la presencia de Heliocarpus americanus y Croton magdalenae, dentro de los árboles de mayor tamaño en bosques secundarios (^{Prada y Stevenson, 2016}).

El PNN Cueva de los Guácharos fue principalmente declarado como zona protegida con el objetivo de resguardar una colonia de aves conocidas como guácharos (Steatornis caripensis) (^{Franco et al., 2009}). No obstante, en la actualidad se considera un lugar clave de conservación para otros elementos de fauna, incluyendo poblaciones de primates en peligro crítico de extinción (^{Vargas et al., 2014}). Adicionalmente, se considera un punto estratégico para aves migratorias y está incluido dentro de las 116 áreas más importantes para la conservación de las aves (AICA) (^{Franco et al., 2009}). Además, es una zona biogeográfica relevante, por ser uno de los puntos más bajos de la cordillera oriental, lo que potencialmente puede haber permitido flujo de individuos a través de las montañas del norte de los Andes (^{Cadena et al., 2016}). Sin embargo, no se tienen registros publicados de su avifauna, ni análisis sobre los patrones de diversidad. El objetivo de este trabajo fue evaluar la riqueza de especies de aves en el PNN Cueva de Los Guácharos, analizar si existen diferencias en la diversidad entre las comunidades de cada tipo de bosque y resaltar algunos elementos importantes de conservación (e.g. presencia de especies con algún grado de amenaza).

Nuestra principal hipótesis de trabajo fue que las comunidades deben estructurarse principalmente por los recursos disponibles, ya que las diferencias en disponibilidad de alimento pueden generar nichos de forrajeo diferentes entre tipos de bosque (^{Bojorges-Baños y López-Mata, 2006}; ^{Martínez y Rechberger, 2007}). Según esto, esperamos encontrar diferencias en la composición de las comunidades de aves locales. Además, se ha resaltado que las comunidades de aves varían fuertemente en gradientes altitudinales (^{Kattan et al., 2004}; ^{Renjifo et al., 1997}) y, por lo tanto, también se espera encontrar diferencias en composición entre bosques subandinos y andinos.

MATERIALES Y MÉTODOS

Registro y análisis de datos

La Unidad Administrativa Especial del Sistema de PNN, con el fin de conservar la riqueza de flora y fauna del país, estableció un plan de monitoreo en el Parque Cueva de los Guácharos. Dicho plan incluye, entre sus objetivos, obtener información del estado de los valores objeto de conservación en el parque (servicios ecosistémicos, atributos culturales y biodiversidad, incluyendo 14 especies de aves). Por esto se han realizado inventarios de la biodiversidad, pero los métodos de muestreo han variado en el tiempo. En este estudio mostramos la información con los procedimientos que se realizaron inicialmente, que corresponden a conteos en puntos a lo largo de transectos o avistamientos a lo largo de ellos. Estos muestreos se ejecutaron durante 382 días, entre los años 2005 a 2009 (incluyendo toma de datos en todos los meses del año y con la posibilidad de registrar tanto especies locales como migratorias). El esfuerzo de muestreo se distribuyó, por tipo de bosque, de la siguiente manera: 2% bosque primario andino, 7% primario roble negro, 16% primario subandino y 76% secundario subandino. Los puntos de muestreo estaban separados al menos 30 m entre sí, y el tiempo de permanencia en cada uno fue de 10 min. En total, se instalaron 7 transectos de 300 m cada uno, en un rango altitudinal de 1700 a 2600 m s. n. m. y localizados sobre 4 trochas principales (Figura 1). Cuando no se utilizaron puntos, sino transectos, la velocidad de recorrido estuvo entre 1 y 2 km.h^-1. Solamente en 316 de los 5770 registros (5%) se detectó a la misma especie de aves en puntos contiguos, indicando que la probabilidad de no independencia, al comparar con una probabilidad aleatoria, es muy baja (p<0,001).

Figura 1 Ubicación de los bosques primarios andinos y primarios y secundarios subandinos en el Parque Nacional Natural Cueva de Los Guacharos, Huila (Colombia). Se indica la localización de las trochas con los transectos y puntos de muestreo para el registro de aves. 

Con el fin de estimar la diversidad local de los cuatro tipos de bosque muestreados, se calcularon varios índices. Primero, se comparó la riqueza de especies mediante un análisis de rarefacción en R (^{R Development Core Team, 2012}). Este análisis también permite evaluar la representatividad del muestreo realizado. Posteriormente, se calculó el índice de diversidad alfa entrópico de Shannon con 1000 réplicas por bosque, con el fin de comparar la diversidad de aves. Igualmente, se generaron modelos de distribución sobre curvas de riqueza-dominancia. Los análisis se llevaron a cabo mediante los paquetes vegan (^{Oksanen et al., 2013}) y bootstrap (^{Tibshirani y Leisch, 2015}) en R (^{R Development Core Team, 2012}). Finalmente, para explorar la diversidad beta o recambio en el tipo de especies de aves entre las comunidades vegetales, se realizó un análisis de escalamiento multidimensional no paramétrico (NMSD). Esta ordenación de similitud se basa en la composición de las comunidades en términos de la frecuencia de registros de las distintas especies en los tipos de bosque, utilizando el índice de similitud de Bray-Curtis.

Figura 2 Análisis de rarefacción de la riqueza esperada de especies de aves para bosques primarios y secundarios subandinos en el Parque Nacional Natural Cueva de Los Guacharos, Huila (Colombia). 

RESULTADOS

En los muestreos se registró un total de 202 especies, de acuerdo con la nomenclatura de ^{Remsen et al. (2021)} (Anexo 1), de las cuales 32 de ellas se reportaron en bosque primario andino, 29 en roble negro, 121 en subandino mixto y 185 en secundario subandino. Sin embargo, estos datos no son directamente comparables ya que, por las limitaciones logísticas, el esfuerzo de muestreo fue diferente en cada tipo de bosque. Para efectos comparativos, el análisis de rarefacción para los dos bosques con mayor esfuerzo de muestreo arrojó que el bosque primario contiene ligeramente más especies de aves que el secundario (Figura 2). Adicionalmente, el bosque secundario subandino tiene un esfuerzo de muestreo más adecuado que el bosque primario subandino, dado que en este último la curva de acumulación aún tiene tendencia en aumento (Figura 2). Por otra parte, el índice entrópico de Shannon mostró diferencias significativas entre los tipos de bosque (Kruskal-Wallis H: 3212, g. l. = 3, p<0,001) siendo los bosques primarios subandinos y secundarios subandinos los que mostraron una diversidad significativamente mayor, a los bosques andinos y de roble negro (Figura 3). Los modelos de diversidad-dominancia mostraron mayor dominancia en los subandinos de roble negro (Figura 4).

Figura 3 Índice entrópico de Shannon (e^H’) de las comunidades de aves para cada tipo de bosque muestreado en el Parque Nacional Natural Cueva de Los Guácharos. La comparación arrojó diferencias estadísticas significativas en la diversidad de aves (Kruskal-Wallis H = 3212, g.l. = 3, p<0,001, Bootstrap= 1000 réplicas por tipo de bosque). 

Figura 4 Curvas de riqueza-dominancia de las comunidades de aves para cada tipo de bosque muestreado en el Parque Nacional Natural Cueva de Los Guácharos. Para cada curva se ajustó el mejor modelo de acuerdo con el criterio AIC. Línea continua gruesa: Bosque Secundario Subandino. Mandelbrot, AIC= 849,5. Línea punteada: Bosque Primario Subandino. Lognormal, AIC= 387,8. Línea interrumpida: Bosque Primario Roble Negro. Zipf, AIC=74,8. Línea continua: Bosque Primario Andino. Zipf, AIC=80,5. 

La ordenación mostró que la composición de especies presenta una mayor similitud entre los bosques primario subandino y secundario subandino (Figura 5). Las especies más abundantes en cada tipo de bosque fueron en general diferentes, excepto entre los bosques subandino primario y secundario (Tabla 1). De hecho, dentro de la lista de las diez especies con más registros, seis especies se comparten entre estos dos tipos de bosque: Henicorhina leucophrys, Rupicola peruvianus, Ocreatus underwoodii, Hypopyrrhus pyrohypogaster, Kleinothraupis atropileus y Cyanocorax yncas.

Figura 5 Ordenación con análisis de escalamiento multidimensional no paramétrico (NMSD) de las comunidades de aves en los cuatro tipos de bosque muestreados en el Parque Nacional Natural Cueva de Los Guacharos (rojo) y las especies más frecuentemente registradas (negro). 

Al contrastar los registros de especies con las bases de datos de especies en peligro de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) para Colombia y globalmente, se registró el tinamo gigante (Tinamus osgoodi) y el loro orejiamarillo (Ognorhynchus icterotis) como especies en peligro (EN); igualmente, se registraron especies vulnerables (VU) y casi amenazadas (NT) (Tabla 2). Aunque estas especies se registraron en varios tipos de bosques, todas ellas tuvieron registros en bosques secundarios subandinos.

Se identificaron 15 especies migratorias, entre las cuales predominaron las especies con migración altitudinal (n=9) y local (n=8). La migración altitudinal se presenta en algunas especies que permanecen todo el año en el país, pero se mueven entre distintas franjas de elevación en respuesta a la disponibilidad de flores y frutos (^{Naranjo et al., 2012}). Por su parte, la migración local, que puede en ocasiones ser transfronteriza y es también un movimiento cíclico dentro de un mismo cinturón latitudinal en respuesta a la disponibilidad de hábitat o a la presencia de recursos abundantes en parches específicos, se da principalmente en loros, aves frugívoras y aves acuáticas (^{Naranjo et al., 2012}).

En cuanto a especies con migración latitudinal se registraron seis, las cuales se reproducen en latitudes templadas de Norteamérica y de Suramérica (Anexo 2). Estas llegan una vez al año hasta Colombia y permanecen en el país durante varios meses, antes de emprender el regreso a sus sitios de anidación (^{Naranjo et al., 2012}). En la comunidad de aves estudiada se presentan tres especies con migración latitudinal boreal y tres especies con migración austral.

DISCUSIÓN

En acuerdo con lo esperado, la diversidad de aves si cambió entre tipos de bosque, donde los bosques andinos en elevaciones mayores a 2400 m s. n. m. resultaron ser menos diversos que los de elevaciones intermedias, como se ha encontrado en otros estudios (^{Ferreira y Perbiche-Neves 2021}; ^{Kattan et al., 2006}). Sin embargo, la diversidad de aves de los bosques de roble negro resultó ser mucho menor a lo esperado por su elevación. Esto probablemente se debe a que este tipo de bosque tiene una altísima dominancia de tres especies de plantas y una baja diversidad florística (^{Prada y Stevenson, 2016}). Adicionalmente, dos de las especies de plantas más abundantes (Colombobalanus excelsa y Matudaea colombiana) muestran patrones multi-anuales de producción de frutos (Stevenson, observación personal). Esto implica que la oferta de recursos es poco variada, especialmente por la escasez de frutos carnosos y los pocos recursos ocurren muy espaciados en el tiempo. Por esta razón, varias especies de mamíferos y aves muestran densidades muy bajas en este tipo de bosque (^{Vargas et al., 2014}).

Los bosques primarios se componen, en su mayoría, por árboles longevos con una alta riqueza de especies, lo que atrae a varios frugívoros, consumidores primarios y polinizadores (^{Taki et al., 2013}). Los bosques secundarios son ecosistemas retomados después de un cambio, usualmente antrópico. En estos lugares, los efectos de las intervenciones como incendios o el uso de la tierra para actividades agropecuarias aún son reconocibles y tienen una diversidad menor a aquella de bosques primarios del mismo tipo (^{Ficetola et al., 2008}). Estos bosques poseen árboles con muchas especies pioneras, con una diversidad menor de árboles. Considerando que los bosques primarios suelen ser más diversos que los bosques secundarios, ya que albergan mayor variedad de organismos (^{Gibson et al., 2011}), esperábamos encontrar este patrón en nuestras comparaciones. Aunque encontramos una ligera mayor riqueza de especies en bosques primarios que secundarios según los análisis de rarefacción. Sin embargo, según el índice entrópico de Shannon, estas diferencias en diversidad no resultaron ser estadísticamente significativas, como se ha encontrado en otros estudios en bosques secundarios viejos (^{Borges, 2007}). Este resultado es importante, dado que estos bosques secundarios se empezaron a formar desde comienzos de 1970 y en tres décadas y media lograron establecer unos ensamblajes de aves muy similares a las de bosques subandinos primarios mixtos. Esto no lo esperábamos dadas las diferencias en la composición florística, porque buena parte de los recursos que usan las aves son diferentes (^{Prada y Stevenson, 2016}). Nuestros resultados sugieren una alta resiliencia de estas comunidades de aves de los bosques secundarios, donde predominaban los potreros antes de los años 1970’s. Posiblemente, esta alta recuperación a su vez está relacionada con el hecho de que estos bosques han estado libres de grandes disturbios y protegidos de la cacería (Parques Nacionales Naturales, 2005). Por último, muchas de las plantas de bosques secundarios son dispersadas por aves (e.g. Chamaedorea linearis, Ch. pinnatifrons, Oreopanax microcephalus, Nectandra acutifolia y Prestoea acuminata) (^{Cruz-Tejada et al., 2018}; ^{Stevenson et al., 2017}) y constituyen recursos importantes para muchos elementos de la avifauna. Adicionalmente, se resalta que todas las especies que tienen registros de algún grado de amenaza de extinción se observaron en estos bosques, indicando su importancia en la conservación de especies. Especies que son raras en altas elevaciones en montañas, como el águila harpía (Harpia harpyja), fueron registradas y observadas por dos de los coautores de este trabajo, lo que puede deberse a una densidad relativamente alta de micos churucos (ca. 20 individuos por km², ^{Vargas et al., 2014}), que son presas importantes para las harpías.

Las comparaciones de la composición de aves por tipo de bosque también resaltaron las similitudes entre los bosques subandinos mixtos primarios y los secundarios. Según la ordenación, se evidencia claramente que las comunidades de aves son distintas en los bosques andinos, lo que puede deberse a la altura, temperatura y composición florística de los bosques. A nivel de composición de las comunidades de avifauna es también clara la diferencia observada en los bosques de roble negro. Estas diferencias no se pueden entender por aspectos climáticos, ya que estos bosques se encuentran en elevaciones de bosques subandinos y no se han encontrado parámetros ambientales que los diferencien fácilmente de los bosques subandinos mixtos (^{Prada y Stevenson, 2016}). Por lo tanto, proponemos que sean comunidades de aves mayormente generalistas, que pueden encontrar recursos como insectos o flores y frutos de poca abundancia.

Concluimos que se encontró apoyo parcial a la principal hipótesis planteada, mostrando diferencias en composición de las comunidades de aves en distintos tipos de bosque (exceptuando los bosques primarios y secundarios subandinos) y cambios altitudinales asociados a una comunidad diferente en bosques andinos. Las diferencias parecen estar asociadas a varios factores, como la composición de plantas y abundancia de recursos (también contribuyendo a la separación de bosques andinos, pero principalmente a la discriminación de los bosques subandinos de roble negro) y la temperatura separando los bosques andinos de los otros. Pese a lo anterior, no está claro cómo las comunidades de bosques subandinos mixtos primarios y secundarios pueden tener unas características tan similares, a pesar de las diferencias florísticas. Es factible que, dada la movilidad de muchas de estas especies y la cercanía de estos tipos de bosques (Figura 1), esto sea parte de la explicación. Por último, es posible que los tipos de bosques con menos especies corresponden a aquellos con condiciones climáticas más adversas y largos períodos de escasez de recursos (^{Wright et al., 1999}); por lo tanto, los patrones de diversidad encontrados podrían estar relacionados con la hipótesis de mayor productividad conduciendo a un mayor número de especies y de mayor estrés ambiental (condiciones adversas), generando comunidades poco diversas.