DIEGO GIRALDO-CAÑAS
Instituto de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Apartado 7495, Bogotá D. C., Colombia. dagiraldoc@unal.edu.co

1 Contribución derivada del proyecto "Estudios sistemáticos en gramíneas de Colombia: Parte II", de la Dirección Nacional de Investigación de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá.

RESUMEN

Se estudiaron el patrón de distribución, la riqueza de especies, la composición y la invasión de gramíneas C₃ y C₄ en nueve áreas localizadas entre los 300 y los 4250 m de altitud, en una gradiente altitudinal del Transecto Sumapaz (vertiente occidental de la Cordillera Oriental, Cundinamarca, Colombia). Las gramíneas están representadas en el gradiente altitudinal por 221 especies, 94 géneros y siete subfamilias. Cien especies presentan la vía fotosintética C₃ y 121 especies la C₄. Las subfamilias con el mayor número de géneros y especies son las Panicoideae (40 géneros/104 especies), las Pooideae (28 géneros/54 especies) y las Chloridoideae (13 géneros/39 especies). Los géneros más ricos en especies son Paspalum (Panicoideae, 18 especies), Eragrostis (Chloridoideae, 12 especies), Panicum (Panicoideae, 11 especies), Calamagrostis (Pooideae, 10 especies), Digitaria (Panicoideae, 8 especies), Agrostis (Pooideae, 6 especies), Festuca (Pooideae, 6 especies) y Sporobolus (Chloridoideae, 6 especies). De las especies inventariadas, 180 son nativas (81%) y 41 son introducidas y naturalizadas (19%); éstas últimas se concentran en las tierras bajas. Además, se destaca el hallazgo de un género (Phleum) y nueve especies, los cuales representan los primeros registros para la flora de Colombia. Los gradientes altitudinales más ricos en especies son los de tierras bajas (300-500 m: 102 especies, 500-1000 m: 113 especies, 1000-1500 m: 68 especies). Por su parte, las Panicoideae son más diversas en las tierras bajas y medias, mientras que las Pooideae están mejor representadas en las tierras altas. Las gramíneas C₄ están más diversificadas en las tierras bajas -aunque con importantes representantes nativos por encima de los 2500 m-, mientras que las C₃ exhiben un patrón particular, ya que aunque están más diversificadas en las tierras altas, su presencia en las tierras bajas es también considerable. No obstante, las numerosas gramíneas C₃ en las tierras bajas del Transecto Sumapaz se distribuyen ecológicamente en hábitats sombreados (sotobosques) o en medios acuáticos. La mayoría de las demás gramíneas C₃ del área estudiada crece en ambientes altos y fríos, características ecológicas propias para el establecimiento de las C₃ en tierras altas tropicales. Por último, la notable participación de las gramíneas nativas C₄ por encima de los 2500 m de altitud, requiere de más explicaciones e investigaciones. Sin embargo, estas especies podrían reflejar la inercia de comunidades vegetales pasadas ampliamente distribuidas durante la última glaciación, o podrían responder a la importancia de otras características ambientales, tales como los factores edáficos.

Palabras clave. Diversidad en gradientes altitudinales, gramíneas C₃ y C₄, gramíneas neotropicales, Flora de Colombia.

ABSTRACT

The distribution pattern, species richness, composition, and invasion of C₃ and C₄ grasses were studied in nine sites located between 300 and 4250 m along an altitudinal gradient in the "Transecto Sumapaz" (west slope of the Cordillera Oriental, Cundinamarca, Colombia). The grasses are represented along the altitudinal gradient by 221 species, 94 genera, and seven subfamilies. One hundred species are C₃, while 121 species are C₄. The richest subfamilies are Panicoideae (40 genera/104 species), Pooideae (28 genera/54 species), and Chloridoideae (13 genera/39 species). Species-rich genera are Paspalum (Panicoideae, 18 species), Eragrostis (Chloridoideae, 12 species), Panicum (Panicoideae, 11 species), Calamagrostis (Pooideae, 10 species), Digitaria (Panicoideae, 8 species), Agrostis (Pooideae, 6 species), Festuca (Pooideae, 6 species), and Sporobolus (Chloridoideae, 6 species). Among the surveyed species, 180 are native (81%) and 41 are introduced and naturalized (19%), the latter species mostly found in the lowlands. One genus (Phleum) and nine species are reported for the first time for Colombia. The highest species diversity is found at low and mid altitudes (300-500 m: 102 species, 500-1000 m: 113 species, 1000-1500 m: 68 species). Panicoideae are most diverse at low and mid altitudes, while the Pooideae are better represented in the highlands. The C₄ grasses are more diverse in the lowlands -although with some native species found above 2500 m- whereas the C₃ species are more diverse at high altitudes. Interestingly, C₃ species in lowlands are mainly distributed in aquatic areas and forest understories. The notorious presence of native C₄ species at high altitudes (>2500 m) requires further research but they could reflect the inertia of past plant communities widely distributed during the last glaciation, or the importance of other environmental features such as edaphic conditions.

Key words. Diversity along altitudinal gradients, C₃ and C₄ grasses, Neotropical grasses, Flora of Colombia.

Recibido: 17/10/2009
Aceptado: 19/04/2010

INTRODUCCIÓN

Las gramíneas son componentes muy importantes en buena parte de los ecosistemas terrestres (Tzvelev 1989, Kellogg 2000, 2001, Davis 2004). Éstas son plantas cosmopolitas, ya que están presentes desde el círculo polar hasta el ecuador y desde las cumbres de las montañas hasta el nivel del mar. Se estima que constituyen aproximadamente el 20-45% de la cubierta vegetal de la Tierra (Hilu 1985, Kellogg 2001). Muy pocas formaciones ecológicas carecen de gramíneas y muchas, como las estepas, las sabanas y las praderas, están dominadas por ellas (Davis 2004). Su difusión es uno de los típicos casos de adaptación recíproca, en primer lugar, por los animales herbívoros, y en segundo lugar, por el hombre (Hilu 1985).

La familia Poaceae comprende entre 10000 y 11000 especies (Tzvelev 1989, Kellogg 2000, 2001, Davis 2004), las cuales han sido agrupadas en 651-898 géneros (Tzvelev 1989, Clayton & Renvoize 1999). Éstas son una de las familias de plantas más importantes en la flora mundial, tanto por el número de especies que contiene como por su importancia económica y ecológica (Kellogg 2000, 2001, Davis 2004). En el mundo, esta familia ocupa el tercer lugar en cuanto al número de géneros, después de las Asteraceae y las Orchidaceae, el quinto lugar en cuanto al número de especies, después de las Asteraceae, las Orchidaceae, las Leguminosae y las Rubiaceae, y el primer lugar desde el punto de vista económico, pues de ella provienen los cereales y es la fuente de la mayor parte del azúcar mundial, de los pastos para animales domésticos y salvajes y del papel, así como de los bambúes y las cañas para la construcción (Hilu 1985, Tzvelev 1989, Kellogg 2000, 2001, Davis 2004).

Las Poaceae presentan las vías fotosintéticas C₃ y C₄, con algunas modificaciones fisiológicas y ecológicas adicionales. Así, tenemos que las gramíneas C₄ difieren significativamente de las C₃ en su fisiología, bioquímica, anatomía, ultraestructura y requerimientos ambientales; a su vez, los factores climáticos limitantes y las adaptaciones ecológicas también difieren entre estas dos vías fotosintéticas (Clayton & Renvoize 1999, Jacobs et al. 1999).

Las gramíneas C₄ representan cerca del 45% de la familia (Sage 2004), y se caracterizan, generalmente, por un bajo punto de compensación de CO₂ atmosférico, un rápido crecimiento, bajas tasas de fotorrespiración y de pérdida de agua por unidad de materia producida, un alto intervalo óptimo de temperatura, un alto punto de saturación lumínica y una anatomía foliar en corona o "Kranz" (Brown 1975, 1977, Hattersley & Watson 1976, Chazdon 1978, Meinzer 1978, Waller & Lewis 1979, Bouton et al. 1981, Pearcy & Ehleringer 1984, Hattersley 1987, González et al. 1989, Klink & Joly 1989, Nelson & Dengler 1992, Ehleringer & Monson 1993, Sinha & Kellogg 1996, Soros & Dengler 1998, Jacobs et al. 1999, Boom et al. 2001, Keeley & Rundel 2003, Monson 2003, Hooghiemstra & van der Hammen 2004, Sage 2004, Sowinski et al. 2008, Vicentini et al. 2008, Christin et al. 2009).

Por su parte, las gramíneas C₃ presentan un alto punto de compensación de CO₂ atmosférico, altas tasas de fotorrespiración, un intervalo óptimo de temperatura de 10-25 ºC y un punto de saturación lumínica mucho menor que las plantas C₄ (Brown 1975, 1977, Hattersley & Watson 1976, Chazdon 1978, Meinzer 1978, Waller & Lewis 1979, Bouton et al. 1981, Pearcy & Ehleringer 1984, Hattersley 1987, González et al. 1989, Klink & Joly 1989, Ehleringer & Monson 1993, Soros & Dengler 1998, Jacobs et al. 1999, Wand et al. 1999, Boom et al. 2001, Hooghiemstra & van der Hammen 2004). Según Chazdon (1978), la fotosíntesis en las plantas C₄ no está afectada por altas o bajas concentraciones de O₂ atmosférico, mientras que la fotosíntesis en las C₃ es inhibida por altas concentraciones de O₂ y aumenta a bajas concentraciones de éste.

Por lo tanto, las diferencias fisiológicas de las gramíneas C₃ y las C₄ se reflejan en sus patrones de distribución a lo largo de gradientes ambientales y climáticos (Cabido et al. 1997). Con base en el análisis de distribución de gramíneas C₃ y C₄ se han detectado algunos patrones, pero estos estudios se han enfocado principalmente en regiones templadas de ambos hemisferios o en áreas paleotropicales y muy pocos, en áreas neotropicales (véase la literatura citada). Así, el presente estudio es el primero que se realiza en un contexto de gradientes altitudinales en los Andes tropicales. Es por esto que esta investigación pretende cubrir algunos vacíos en el entendimiento de estos patrones de distribución y riqueza (véase Lomolino 2001), desde el acercamiento a ambientes neotropicales y particularmente, a áreas andinas. En este contexto, este estudio tiene como finalidad inventariar, relacionar y analizar la distribución diferencial de gramíneas C₃ y C₄ en el gradiente altitudinal del Transecto Sumapaz (300-4250 m, vertiente occidental de la Cordillera Oriental). Asimismo, este trabajo busca determinar la composición, la riqueza, la representatividad y la abundancia de gramíneas alóctonas en el Transecto Sumapaz.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. El Transecto Sumapaz está ubicado en la Cordillera Oriental andina, entre los departamentos de Cundinamarca y Meta (Colombia), el cual comprende ambas vertientes de la Cordillera Oriental. No obstante, aquí sólo se estudió la vertiente occidental (departamento de Cundinamarca), la que comienza en el valle medio del Magdalena (300 m) y culmina en el páramo de Sumapaz (4250 m). Cabe destacar que la vertiente estudiada corresponde al flanco occidental del parque nacional natural Sumapaz, la cual es la más seca ya que recibe la influencia de las masas de aire seco y cálido del valle del Magdalena, mientras que la vertiente oriental (ubicada en el departamento del Meta) es más lluviosa, dada la influencia de las masas de aire húmedo provenientes de la región orinocense (Rangel-Ch. & Aguilar 1995). Las características florísticas, climáticas, ecológicas, geológicas, edafológicas y geográficas de la zona de estudio pueden consultarse en Thouret (1981), Rangel-Ch. & Aguilar (1995), Luteyn (1999), Rangel-Ch. (2000a, 2000b, 2000c), Cantillo H. & Rangel Ch. (2008), Cleef et al. (2008), Gómez Mejía (2008), Rangel & Arellano (2008), Rangel et al. (2008a, 2008b), Rubio Rivas (2008) y van der Hammen (2008). Los datos referentes a los montos anuales de precipitación se tomaron de Rangel-Ch. & Aguilar (1995), Rangel-Ch. (2000a, 2000c) y Rangel & Arellano (2008).

Inventario y naturaleza de los muestreos. Se llevaron a cabo varias jornadas de recolección de gramíneas en diferentes formaciones vegetales en el gradiente altitudinal del Transecto de Sumapaz (300-4250 m), correspondientes a áreas boscosas de diferente grado de madurez y alteración antrópica -tanto de zonas secas como húmedas-, así como pastizales, páramos, subpáramos, potreros, arbustales, matorrales, y áreas ribereñas de ríos y cuerpos de agua (lagunas, estanques).

Los intervalos altitudinales se discriminaron arbitrariamente con una amplitud de 500 m, aunque esta elección se hizo con base en el uso frecuente de intervalos con esta amplitud en diferentes investigaciones en gradientes altitudinales (véanse Stevens 1992, Lægaard 1999, Etter & van Wyngaarden 2000, Grytnes & Vetaas 2002, Kessler 2002, Oommen & Shanker 2005, Suárez Mayorga & Lynch 2008). Así, se consideraron nueve intervalos altitudinales y se hacían inventarios de gramíneas tomando una zona por intervalo y una visita por área muestreada, de manera tal que se dedicara más o menos la misma intensidad de muestreo (ca. seis horas por intervalo) y la misma área inventariada por gradiente altitudinal (ca. una hectárea).

Los muestreos se realizaron en forma aleatoria y cualitativa, los que comprendían la herborización de ejemplares de gramíneas en estado reproductivo, con base en los estándares de inventarios florísticos y de preservación de las muestras (Johnston 1941, Lawrence 1962, Gould & Shaw 1983, 1992, Llorente Bousquets et al. 1994, Judd et al. 2002). Cabe destacar que del análisis se excluyeron las especies cultivadas. Los inventarios se complementaron con la revisión bibliográfica y el estudio de las colecciones depositadas en los herbarios COL, HUA, JAUM, MEDEL, MO, NY, RSA, SI, US y VEN (abreviados de acuerdo con Holmgren et al. 1990).

Determinación taxonómica. Los ejemplares recolectados fueron determinados taxonómicamente en su totalidad por el autor en el Herbario Nacional Colombiano (COL), en donde también se encuentran depositados, con la serie de colección del autor. En este estudio se siguió el concepto morfológico de especie, con base en las consideraciones de Crisci (1994), McDade (1995), Wiens & Servedio (2000) y Uribe Meléndez (2008), esto es, una especie se define como un conjunto de individuos que presenta un espectro continuo de variación fenotípica y separado de otros conjuntos por discontinuidades morfológicas; en otras palabras, las especies son hipótesis acerca de la discontinuidad de la naturaleza.

Cabe destacar que los nombres taxonómicos, la distribución de las gramíneas por subfamilia, así como la consideración de los nuevos registros para Colombia, están basados en los recientes catálogos de las gramíneas del Nuevo Mundo (véanse Judziewicz et al. 2000, Peterson et al. 2001, Soreng et al. 2003 y Zuloaga et al. 2003), excepto para los géneros Aegopogon, Lycurus, Muhlenbergia, Pereilema [cuyos nombres específicos están basados en Giraldo-Cañas & Peterson (2009)], mientras que Panicum y sus géneros recientemente segregados (Megathyrsus, Ocellochloa), están basados en Zuloaga & Giraldo-Cañas (en imprenta), y para Thrasya se siguió a Denham (2005). Los sinónimos actualizados de las especies aquí tratadas pueden consultarse en los cuatro catálogos mencionados, así como en Denham (2005), Giraldo-Cañas & Peterson (2009) y Zuloaga & Giraldo-Cañas (en imprenta).

Clasificación de las vías fotosintéticas. La clasificación de las gramíneas como plantas C₃ o C₄ se realizó con base en la información de la clasificación de las vías fotosintéticas consignada en Chazdon (1978), Meinzer (1978), Gould & Shaw (1983, 1992), Kaufman et al. (1985), Klink & Joly (1989), Sánchez & Arriaga (1990), Killeen & Hinz (1992), Zuloaga et al. (1993), Dengler et al. (1994), Cabido et al. (1997), Clayton & Renvoize (1999), Giussani et al. (2001), Bianchin Belmonte & Rúgolo de Agrasar (2002), Simon & Jacobs (2003), Bess et al. (2006), Morrone et al. (2007, 2008).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Riqueza y representatividad generales. Las gramíneas están representadas en el Transecto Sumapaz por 221 especies (de las cuales 180 son nativas) y 94 géneros (Tabla 1).

Así, las especies y los géneros inventariados constituyen el 27,18% y el 60% de las especies y los géneros, respectivamente, de la flora agrostológica colombiana (Giraldo-Cañas, datos inéditos). Estos porcentajes de representatividad específica y genérica son altos si consideramos la pequeña área de estudio. No obstante, esta apreciable riqueza de gramíneas en la región analizada es producto del amplio gradiente altitudinal de la misma, el cual comprende alturas desde los 300 hasta los 4250 m en el "Pico Nevado", lo que se traduce en una gran gama de ambientes y formaciones vegetales. Cabe destacar, que en la América tropical hay cerca de 267 géneros y unas 2500 especies de Poaceae -incluidas las nativas, las naturalizadas y las cultivadas- (Davis 2004); así, en el área estudiada están representados el 35,21% y el 8,84% de los géneros y las especies de gramíneas, respectivamente, presentes en la América tropical.

De las diez subfamilias presentes en el continente americano (véanse Judziewicz et al. 2000, Peterson et al. 2001, Soreng et al. 2003 y Zuloaga et al. 2003), siete están representadas en el Transecto Sumapaz (Tabla 1). Las subfamilias con el mayor número de géneros y especies son las Panicoideae (40 géneros/104 especies), las Pooideae (28 géneros/54 especies) y las Chloridoideae (13 géneros/39 especies) (Tabla 1). Este patrón de riqueza coincide con las preferencias ecológicas de las tres subfamilias citadas. Así, tenemos que las Panicoideae están principlamente diversificadas en las tierras bajas y húmedas, las Chloridoideae en las áreas secas y por su parte, las Pooideae están principalmente representadas en las tierras altas.

Los géneros más ricos en especies son Paspalum (Panicoideae, 18 especies), Eragrostis (Chloridoideae, 12 especies), Panicum (Panicoideae, 11 especies), Calamagrostis (Pooideae, 10 especies), Digitaria (Panicoideae, 8 especies), Agrostis (Pooideae, 6 especies), Festuca (Pooideae, 6 especies) y Sporobolus (Chloridoideae, 6 especies) (Tabla 2).

Estas relaciones de riqueza genérica, específica y de subfamilias coincide con la encontrada en otras áreas colombianas con un amplio gradiente altitudinal y climático (observaciones personales), como el que presenta el Transecto Sumapaz y con lo encontrado en Ecuador (Lægaard 1999, Kessler 2002).

Representatividad de las especies introducidas y naturalizadas. De las especies inventariadas, 180 son nativas (Tabla 4), lo que representa un 81% de la flora agrostológica de la región estudiada; por su parte, las especies introducidas y naturalizadas están representadas por 41 especies, lo que equivale al 19% de la flora agrostológica de dicha región. Este porcentaje está entre los intervalos estimados para otras áreas colombianas, donde la participación de las gramíneas introducidas y naturalizadas se ubica entre el 12 y el 25%; por ejemplo, en el departamento de Antioquia este porcentaje asciende al 17% (45 especies naturalizadas), mientras que en el departamento de Córdoba al 21% (24 especies naturalizadas), en la región Guayana de Colombia corresponde al 12% (19 especies naturalizadas) y en la serranía de Perijá (región Caribe) éstas ascienden al 22% (38 especies naturalizadas) (Giraldo-Cañas, datos inéditos). Esta cifra empieza a ser preocupante, toda vez que las especies introducidas y naturalizadas, por sus características de "agresividad ecológica" (véase D'Antonio & Vitousek 1992), comienzan a desplazar a las especies nativas en los diferentes ambientes inventariados. Por lo tanto, se podría inferir que este porcentaje aumentará sustancialmente, ya que la intervención y la alteración antrópicas en los diferentes ecosistemas del Transecto Sumapaz presentan situaciones preocupantes de deterioro ambiental.
Primeros registros para la flora de Colombia. Con base en los inventarios para el Transecto Sumapaz, se puede destacar el hallazgo de un género (Phleum) y nueve especies, los cuales representan los primeros registros para la flora de Colombia de acuerdo con los recientes catálogos de las gramíneas del Nuevo Mundo (Judziewicz et al. 2000, Peterson et al. 2001, Soreng et al. 2003 y Zuloaga et al. 2003): Aristida adscensionis L. (nativa), Cenchrus ciliaris L. (introducida-naturalizada), Dichanthium aristatum (Poir.) C. E. Hubb. (introducida-naturalizada), Microchloa kunthii Desv. (nativa), Phleum sp. (introducida-naturalizada), Sporobolus tenuissimus (Mart. ex Achraank) Kuntze (nativa), Tragus berteronianus Schult. (introducida-naturalizada), Tripogon spicatus (Nees) Ekman (nativa) y Urochloa distachya (L.) T. Q. Nguyen (introducida-naturalizada) (Tabla 4). Como puede verse, de estas nueve especies, cinco son introducidas-naturalizadas, lo que empieza a reflejar el grado de alteración y deterioro de varios ambientes en el área estudiada. Estos hallazgos sólo confirman, una vez más, que estamos lejos de completar el inventario de la flora de Colombia, ya que constantemente estamos dando a conocer nuevos y numerosos registros para nuestra flora.

Riqueza por gradiente altitudinal. El gradiente altitudinal más rico en especies es el que está comprendido entre los 500 y los 1000 m, con 113 especies (51,13%), seguido por el de tierras bajas (300-500 m) con 102 especies (46,15%), mientras que el gradiente altitudinal comprendido entre los 1000 y los 1500 m posee una riqueza de 68 especies (30,77%), y le sigue uno de tierras altas (3000-3500 m) con 53 especies (23,98%) (Tabla 3).

Por su parte, el gradiente altitudinal menos diverso es el más alto (4000-4250 m), con tan sólo 18 especies, lo que equivale a un 8,15% del número total de especies. Estos datos se ajustan a los encontrados en otras regiones colombianas estudiadas en un contexto de gradientes altitudinales (Giraldo-Cañas, datos inéditos), así como en Ecuador (Lægaard 1999, Kessler 2002), en las que las tierras bajas y medias (0-1500 m) tienen la mayor riqueza de gramíneas, no sólo en número de especies sino también en géneros y subfamilias.

En cuanto a la riqueza de las subfamilias, se puede destacar que las Panicoideae están más diversificadas en las tierras bajas y medias, mientras que las Pooideae están mejor representadas en las tierras altas (Tabla 4). No obstante, las Pooideae empiezan a estar presentes desde los 1500 m de altitud -tanto con representantes nativos como introducidos- con las especies Agrostis subrepens (Hitchc.) Hitchc. (nativa), Anthoxanthum odoratum L. (introducida-naturalizada), Bromus catharticus Vahl (nativa), Lolium perenne L. (introducida-naturalizada), Poa annua L. (cosmopolita) y Polypogon elongatus Kunth (nativa) (Tabla 4). Éstas son especies pioneras en hábitats alterados (A. M. Cleef, com. pers., abril de 2010, y observaciones personales). Véanse más adelante los planteamientos referidos a la distribución de las vías fotosintéticas.

Representatividad de las especies introducidas y naturalizadas por gradiente altitudinal. De las 41 especies introducidas y naturalizadas presentes en el Transecto Sumapaz, la mayor representatividad se concentra en las tierras bajas (Tabla 3). Así, por ejemplo, se puede destacar que los tres primeros gradientes altitudinales presentan 26, 24 y 18 especies introducidas y naturalizadas, respectivamente. Asimismo, se puede notar que la representatividad numérica de estas especies va disminuyendo significativamente a medida que se asciende en altura, mas no en su porcentaje al interior de cada intervalo altitudinal (Tabla 3). Al respecto, se puede resaltar que sólo hay tres especies introducidas y naturalizadas en el último intervalo altitudinal (4000-4250 m: Anthoxanthum odoratum L. Dactylis glomerata L. y Holcus lanatus L.), lo que coincide con los patrones de alteración e intervención antrópicas en el Transecto Sumapaz, donde los mayores problemas ambientales se concentran en las tierras bajas y medias. Estos datos se ajustan a lo encontrado por Etter & van Wyngaarden (2000), quienes destacaron que las tierras colombianas -principalmente andinas- ubicadas entre los 500 y los 2000 m de altitud son las más transformadas.

Ahora bien, las tres especies europeas naturalizadas antes citadas (todas son C₃), sólo se conocían de alturas inferiores a los 3800 m en muchas áreas colombianas y neotropicales de montaña, pero como se pudo constatar, éstas ya se encuentran en altitudes más pronunciadas. Situación similar es exhibida por la especie introducida de África, Pennisetum clandestinum Hochst. ex Chiov. (una gramínea C₄), la cual alcanza los casi 4000 m de altitud en la región estudiada. Estas especies -salvo Dactylis glomerata- constituyen matas cespitosas o estoloníferas muy densas y agresivas, las cuales comienzan a desplazar a las especies nativas en los diferentes ambientes inventariados, como se mencionó anteriormente.

Este incremento en la distribución altitudinal de algunas gramíneas en la zona de investigación, podría brindar algunas luces acerca del calentamiento global. No obstante, esta situación permanece oscura, en vista de que este estudio no contempló análisis ni seguimientos dinámicos en el tiempo. En vista de las características de "agresividad ecológica" de varias de las especies introducidas y naturalizadas, éstas empiezan a desplazar y a disminuir la representatividad de varias gramíneas nativas, no sólo en el área de estudio sino también en casi todas las regiones colombianas y en todos los gradientes altitudinales (observaciones personales).

Distribución de las vías fotosintéticas por gradiente altitudinal. Cien especies presentan la vía fotosintética C₃ y 121 especies la C₄. Ahora bien, las gramíneas C₄ están más diversificadas en las tierras bajas y su representatividad va disminuyendo significativamente a medida que se asciende en el gradiente altitudinal, hasta llegar a una representación mínima de dos especies en el gradiente 3500-4000 m (Paspalum trianae Pilg. y Pennisetum clandestinum) y una especie en el gradiente 4000-4250 m (Muhlenbergia fastigiata (J. Presl) Henrard) (Tabla 3 y Tabla 4); mientras que las C₃ exhiben un patrón particular, ya que aunque están más diversificadas en las tierras altas (Tabla 3), su presencia en las tierras bajas es también considerable -presencia reconocida como riqueza de especies mas no como importancia ecológica de las C₃ en las tierras bajas, ya que éstas no son dominantes a nivel de biomasa en las tierras bajas (observaciones personales)-, en tanto que en las tierras medias éstas se encuentran poco diversificadas.

Este patrón particular de las gramíneas C₃ en el Transecto Sumapaz, tiene que ver con la distribución taxonómica de las vías fotosintéticas, toda vez que cada subfamilia presenta una sola vía fotosintética, excepto las Panicoideae, las cuales poseen ambas vías. Así, las Bambusoideae, las Danthonioideae, las Ehrhartoideae y las Pooideae son exclusivamente C₃, mientras que las Aristidoideae y las Chloridoideae son C₄.

Las especies C₄ que crecen en la alta montaña del Transecto Sumapaz (>2500 m) son: Bothriochloa saccharoides (Sw.) Rydb. (nativa), Eleusine indica (L.) Gaertn. (introducida-naturalizada), Eragrostis pastoensis (Kunth) Trin. (nativa), Eragrostis tenuifolia (A. Rich.) Hochst. ex Steud. (introducida-naturalizada), Microchloa kunthii Desv. (nativa), Muhlenbergia angustata (J. Presl) Kunth (nativa), Muhlenbergia cenchroides (Humb. & Bonpl. ex Willd.) P. M. Peterson (nativa), Muhlenbergia fastigiata (J. Presl) Henrard (nativa), Muhlenbergia phalaroides (Kunth) P. M. Peterson (nativa), Paspalum jaliscanum Chase (nativa), Paspalum sodiroanum Hack. (nativa), Paspalum trianae Pilg. (nativa), Pennisetum clandestinum Hochst. ex Chiov. (introducida-naturalizada), Schizachyrium brevifolium (Sw.) Nees ex Büse (nativa), Setaria parviflora (Poir.) Kerguélen (nativa), Sporobolus bogotensis Swallen & García-Barr. (nativa), Sporobolus indicus (L.) R. Br. (nativa), Sporobolus lasiophyllus Pilg. (nativa) y Sporobolus purpurascens (Sw.) Ham. (nativa). La mayoría de estas especies C₄ está restringida a suelos arenosos o arcillosos con déficit hídrico a lo largo del año (A. M. Cleef, com. pers., abril de 2010, y observaciones personales), lo que concuerda con los hallazgos de Cabido et al. (1997).

Así, las 16 especies nativas C₄ presentes en la región estudiada por encima de los 2500 m de altitud -cuyos representantes pueden constituir dominantes ecológicos en la alta montaña, ya que forman matas densas, a diferencia de las especies C₃ de los gradientes altitudinales inferiores, las cuales si bien pueden estar bien representadas en cuanto al número de especies, nunca llegan a ser dominantes ecológicos en las tierras bajas (Tabla 3 y Tabla 4)-, siguen las sugerencias de Rundel (1980) y Cabido et al. (1997), en el sentido de que las gramíneas C₄ en los ambientes tropicales de bajas temperaturas son más exitosas que en condiciones similares de bajas temperaturas de áreas templadas. Así, estos géneros presentan un espectro ambiental más amplio, lo que les permite tener representantes en la alta montaña.

Por otra parte, la notable participación de las gramíneas nativas C₄ por encima de los 2500 m de altitud, requiere de más explicaciones e investigaciones. Sin embargo, estas especies podrían reflejar la inercia de comunidades vegetales pasadas ampliamente distribuidas durante la última glaciación, y podrían constituir relictos de esa glaciación (Boom et al. 2001, Hooghiemstra & van der Hammen 2004), o podrían responder a la importancia de otras características ambientales (p. e., los factores edáficos), como lo sugirieron Cabido et al. (1997). No obstante, aquí no se pudieron adelantar análisis de las características edáficas, la concentración de CO₂, los datos de brillo solar, la pendiente, isótopos de carbono, entre otros.

Al respecto, Boom et al. (2001) y Hooghiemstra & van der Hammen (2004) creen que los taxones C₄ presentes en las altas montañas andinas septentrionales han sido capaces de reemplazar los taxones modernos C₃ (p. e., especies pertenecientes a los géneros Aciachne, Agrostis, Calamagrostis, Chusquea, Cortaderia, Festuca, Poa, entre otros). Así, los elementos C₄ representados en los páramos actuales (p. e., Eragrostis, Muhlenbergia, Paspalum, Setaria, Schizachyrium y Sporobolus), se originaron en sabanas abiertas y pastizales de tierras bajas (véanse Cleef et al. 1993, Boom et al. 2001). Según Hooghiemstra & Cleef (1995), estos taxones C₄ migraron hacia los páramos bajos durante el Neogeno-Cuaternario, por medio de los hábitats abiertos o por extensiones de la vegetación a través de las pendientes durante las glaciaciones con bajas pCO₂ (presión parcial de CO₂ atmosférico) y posiblemente en combinación con condiciones de clima seco. Posteriormente, durante el Holoceno y en medio de un incremento del pCO₂ atmosférico, la mayoría de las gramíneas C₄ en las tierras altas andinas no fueron capaces de competir con las gramíneas C₃ y la mayoría de éstas desapareció, pero algunas permanecieron en los páramos bajos y secos, debido a su alta eficiencia en el uso del agua (Boom et al. 2001). Adicionalmente, en condiciones de ambientes áridos y salinos, las plantas C₄ son capaces de competir con las C₃ debido a su alta eficiencia en el uso del agua (Boom et al. 2001).

Estos patrones de distribución de las vías fotosintéticas en los gradientes altitudinales, tienen que ver con las particularidades de las gramíneas, en cuanto a sus adaptaciones y requerimientos ambientales (para una lista de las particularidades véase el tercer párrafo de la introducción). Adicionalmente, las gramíneas C₄ tienen una alta razón de CO₂ fijado/uso de agua y por lo tanto, están mejor adaptadas a las áreas muy cálidas, lo que podría respaldar la hipótesis de que esta vía fotosintética es una adaptación a este tipo de ambientes (Klink & Joly 1989). Así, las plantas C₄ poseen una ventaja competitiva sobre las C₃ en áreas de alta intensidad lumínica, elevadas temperaturas, altas concentraciones de O₂ atmosférico y bajas concentraciones de CO₂. Por otra parte, el mayor costo energético del metabolismo C₄, en comparación con el del C₃, lo excluye de hábitats sombreados y reduce su ventaja competitiva en hábitats fríos. Por lo tanto, la distribución de gramíneas C₄ está climáticamente controlada (Jacobs et al. 1999) y su distribución corresponde con hábitats abiertos.

Lo anterior nos ayuda a entender la representatividad particular de las gramíneas C₃ en el Transecto Sumapaz, ya que como resultado de sus características fisiológicas, se podría esperar una mayor riqueza de éstas en las tierras altas y mínima en las tierras bajas. No obstante, las numerosas gramíneas C₃ en las tierras bajas del Transecto Sumapaz se distribuyen ecológicamente de manera diferencial comparándolas con las C₄, puesto que las primeras se desarrollan -en las tierras bajas- en hábitats sombreados (sotobosques) o en riberas de medios acuáticos, lo que les permite disponer de intensidades lumínicas menores. La mayoría de las demás gramíneas C₃ de la región estudiada crece en ambientes altos y fríos, características ecológicas propias para el establecimiento de las C₃ en tierras altas tropicales.

Ninguna de las gramíneas C₄ se encontró en sotobosques o en áreas sombreadas, distribución que muestra que las gramíneas de esta vía fotosintética no soportan las características ambientales propias de estos hábitats como se mencionó anteriormente. Según Pearcy & Ehleringer (1984), la ausencia de gramíneas C₄ en hábitas de sombra puede ser debida a que no ha habido un suficiente tiempo para una adaptación evolutiva de esta vía fotosintética a este tipo de ambientes, dado que ésta sólo se ha desarrollado recientemente en ambientes cálidos y áridos. Al respecto, Chazdon (1978) comentó que la vía C₄ se desarrolló en gramíneas de origen tropical, durante el Mioceno, época en la cual las gramíneas C₄ también se expandieron (Jacobs et al. 1999, Pagani et al. 1999, Keeley & Rundel 2003, Monson 2003, Vicentini et al. 2008), a partir de múltiples orígenes (Sinha & Kellogg 1996, Giussani et al. 2001, Sage 2004, Vicentini et al. 2008, Christin et al. 2009). Por otra parte, Vicentini et al. (2008), mostraron que los orígenes de las C₄ se remontan al Oligoceno (hace ca. 32 millones de años).

Por último, cabe destacar que todos los géneros presentes en el Transecto Sumapaz son exclusivamente C₃ o C₄, excepto Panicum (Panicoideae) (Tabla 4). Al respecto, algunos autores (Moss et al. 1969, Brown 1975, Waller & Lewis 1979) consideran que los géneros que presentan ambas vías fotosintéticas requieren de una revisión taxonómica-sistemática, ya que pueden considerarse como no monofiléticos, puesto que las diferentes especies C₃ o C₄ de un mismo género no estarían relacionadas filogenéticamente. Sin embargo, otros autores (Zuloaga et al. 1993) argumentan que el género Panicum presenta una pronunciada plasticidad evolutiva, la cual se relacionaría con la presencia de todos los tipos fisiológicos en el género. No obstante, recientemente se ha empezado a reconocer varios géneros segregados de Panicum con base en la combinación de varios caracteres, p. e. morfología, anatomía, datos moleculares y el tipo de vía fotosintética [véanse Gould (1974), Giussani et al. (2001), Freckmann & Lelong (2002), Aliscioni et al. (2003), Simon & Jacobs (2003), Bess et al. (2006), Morrone et al. (2007, 2008), Sede et al. 2008], lo que respalda las ideas iniciales de Moss et al. (1969), Brown (1975), Waller & Lewis (1979), entre otros.

CONCLUSIONES

Hay diferencias claras en la distribución de las gramíneas C₃ y las C₄ en el gradiente altitudinal estudiado. Así, las tierras bajas están caracterizadas principalmente por gramíneas C₄, mientras que las tierras altas están dominadas por gramíneas C₃. Los patrones aquí documentados -a pesar de tratarse de una región neotropical- se ajustan a los encontrados por otros autores en áreas templadas o paleotropicales (véanse Teeri & Stowe 1976, Tieszen et al. 1979, Rundel 1980, Hattersley 1983, Wentworth 1983, Cavagnaro 1988, Schwarz & Redman 1988, Cabido et al. 1997, Bianchin Belmonte & Rúgolo de Agrasar 2002). Por lo tanto, se podría concluir que las gramíneas responden, de manera similar, a las características ambientales asociadas con las vías fotosintéticas, independientemente de la región natural en la que se establecen, ya bien sea ésta paleotropical, neotropical o templada. No obstante, por obvias razones en las regiones templadas, los patrones responden según las estaciones, en donde los mejores estimadores del número de especies C₃ y C₄ son la media mínima y la media máxima de la temperatura del mes más cálido (Wentworth 1983).

La notable participación de gramíneas nativas C₄ por encima de los 2500 m de altitud en el Transecto Sumapaz (pertenecientes a los géneros Bothriochloa, Eragrostis, Microchloa, Muhlenbergia, Paspalum, Schizachyrium, Setaria y Sporobolus), requiere de más explicaciones e investigaciones. Sin embargo, estas especies podrían reflejar la inercia de comunidades vegetales pasadas ampliamente distribuidas durante la última glaciación, y podrían constituir relictos de esa glaciación, o podrían responder a la importancia de otras características ambientales (p.e., los factores edáficos, quemas, pastoreo). Por último, la expansión altitudinal de muchas especies C₄ en la zona de estudio, deja un interrogante abierto acerca de la posibilidad de considerar estas especies como indicadoras del cambio climático. Por lo tanto, se requiere -en el sentido de Christin et al. (2009)- un completo entendimiento de la ecología y la fisiología de la vía fotosintética C₄ para la biología de la conservación y la agricultura, en un contexto de futuros cambios climáticos.

AGRADECIMIENTOS

Quiero manifestar mi profundo reconocimiento al Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia por todas las facilidades que me brindó para la preparación de este trabajo. A los doctores Manuel Pimentel (Universidade da Coruña, España), Antoine M. Cleef (Universiteit van Amsterdam, Holanda), Robert Soreng y Paul M. Peterson (Smithsonian Institution, Washington D.C., EE.UU.) por su permanente colaboración así como por sus valiosos y enriquecedores comentarios y sugerencias. A los curadores de los herbarios COAH, COL, HUA, JAUM, MEDEL, MO, NY, RSA, SI, US y VEN por los préstamos enviados o por su grata colaboración durante la visita a sus instalaciones. A los herbarios de los jardines botánicos Rancho Santa Ana "RSA" (Claremont, California, EE.UU.) y Missouri "MO" (St. Louis, Missouri, EE.UU.), así como al Herbario Nacional de los EE.UU. (US, Smithsonian Institution, Washington D. C.) por las facilidades económicas brindadas para las visitas a sus instalaciones. Esta contribución es derivada del proyecto "Estudios sistemáticos en gramíneas de Colombia. Parte II", de la Universidad Nacional de Colombia, Bogotá.

LITERATURA CITADA