INTRODUCCIÓN

La vertiente Caribe en el nor-occidente de los Andes es una de las regiones de Suramérica con mayor conocimiento de la ictiofauna. En términos de su riqueza, es hábitat para 233 especies de peces, siendo los Characiformes y Siluriformes los más diversos (^{DoNascimiento et al. 2020}). Esta riqueza es particular a los diferentes sistemas acuáticos presentes en intervalos de elevación como lagos de inundación, ríos y quebradas (^{Jiménez-Segura et al. 2016}), y existe una relación inversa entre la riqueza y la elevación, y directa entre esta última y el porcentaje de endemismos y diversidad Beta (^{Jaramillo-Villa et al. 2010}, ^{Carvajal-Quintero et al. 2015}, ^{Herrera-Pérez et al. 2019}); caracterizándose las zonas de mayor elevación por un menor número de especies, mayor cantidad de endemismos y mayor recambio de especies. Recientes análisis de la completitud en el conocimiento de la diversidad de peces en sistemas dulceacuícolas del mundo encontraron que Colombia puede ser un país con altos valores de completitud, sin embargo, su distribución no es uniforme entre las diferentes cuencas y sub-cuencas (^{Pelayo-Villamil et al. 2018}).

Estimar la riqueza de peces en regiones extensas con diversos sistemas acuáticos y con taxones diversos, como es el caso de los Andes, requiere un esfuerzo de muestreo para así lograr inventarios representativos de la diversidad en los diferentes hábitats andinos (^{DoNascimiento et al. 2020}). Las exploraciones científicas en búsqueda de cuantificar la diversidad son acciones que complementan el conocimiento de la riqueza y distribución de la fauna de peces en una región (^{Pelayo-Villamil et al. 2018}).

El paisaje andino está enfrentando rápidos procesos de transformación como resultado de las actividades humanas que modifican la estructura y dinámica de los sistemas acuáticos (^{Jiménez-Segura et al. 2016}). Sin embargo, el conocimiento de la distribución de las especies y de sus requerimientos de hábitat no avanza tan rápido como las transformaciones que suceden en las redes fluviales, por lo que optimizar los recursos para que los inventarios sean efectivos es una necesidad prioritaria en aras de promover acciones de conservación. Entonces, en este trabajo nos propusimos: (i) identificar la composición de las especies de peces en intervalos altitudinales, (ii) determinar la riqueza total de especies en un intervalo de elevación, (iii) determinar el esfuerzo mínimo para alcanzar un nivel de completitud, y (iv) identificar amenazas a la conservación.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

La región se localiza en la parte centro-occidental de los Andes de Colombia, con un área aproximada de 7 457 km² (04056' a 05058' Norte; 75O56' a 74O21' Oeste) (Fig. 1). Comprende áreas montañosas que hacen parte de las cordilleras Central y Occidental las cuales determinan la distribución de las corrientes de agua que drenan hacia las cuencas hidrográficas del río Magdalena y la del río Cauca. Esta región montañosa presenta alta riqueza paisajística dado que tiene altitudes entre 100 y 5400 m y en consecuencia diferentes climas y geoformas. Los ríos de los Andes de Colombia se agrupan en cuatro categorías según sus características de pendiente, sustrato y canal: (i) ríos de zonas bajas (< 900 m), ii) ríos de mediana elevación (> 900-1500 m), (iii) ríos de las tierras altas (> 1500 m -1800 m), y (iv) ríos en el altiplano (>1800 m) (^{Jaramillo-Villa et al. 2010}).

Figura 1 Ubicación de las localidades según el intervalo de elevación. El trazado de ríos se obtuvo del IGAC (https://geoportal.igac.gov.co/) y el modelo de elevación digital (SRTM,~1km²) se obtuvo de USGS Earth Explorer (https://earthexplorer.usgs.gov). Todos los demás productos fueron realizados por los autores. Cuenca baja (<900 m), cuenca media (>900-1500 m), alto andina (>1500 m-1800 m), altiplano (>1800 m). 

Diseño de muestreo

La identificación de las especies que habitan esta región de los Andes se realizó a partir de la revisión de las colecciones biológicas (acrónimos listados en ^{Sabaj (c2016}): CIUA; CP-UCO; CZUT-IC; IAvH-P; MPUJ) y disponibles en GBIF (Global Biological Information Foundation; https://www.gbif.org/). Además, se realizaron exploraciones en diferentes ambientes acuáticos. Se realizaron capturas en 64 localidades, durante tres expediciones correspondientes a temporadas de aguas bajas (diciembre de 2014, marzo 2015 y septiembre de 2016). En cada localidad se seleccionó un tramo de 100 m de longitud y se fijó su posición tomando coordenadas geográficas con la ayuda de un GeoPosicionador Satelital (Garmin GPSMAP 62s; http://www.garmin.com/). Para la captura de los peces en las quebradas y ríos se utilizó un equipo portátil de pesca eléctrica con un amperio de corriente pulsante (340 V, 1-2 A, d.c.), y como complemento se utilizaron atarrayas de diferente ojo de malla (0,5 y 2 cm entre nudos). En lagos de inundación y embalses se usaron redes estacionarias de 100 m de longitud y 3 m de alto, con diferentes ojos de malla (1-10 cm), para aumentar la probabilidad de captura de diferentes especies (Fig. 2). Cada ejemplar fue identificado a nivel de especie con claves taxonómicas especializadas tales como ^{Maldonado-Ocampo et al. (2005)}, ^{Román-Valencia y Arcila-Mesa (2010)}, ^{Román-Valencia et al. (2013)}, ^{Taphorn et al. (2013)}, ^{García-Álzate et al. (2015)}, ^{Londoño-Burbano y Reis (2016)}, ^{Lasso et al. (2020)}, ^{Restrepo-Gómez et al. (2020)} y la validez de su nombre siguió a Fricke et al. (2021). El material recolectado se depositó en la Colección Ictiológica de la Universidad de Antioquia (CIUA-168).

Figura 2 Registro fotográfico de lugares y actividades en las exploraciones. a. localidad de muestreo <300 m, b. localidad de muestreo 300-600 m, c. localidad de muestreo 600-900 m, d. localidad de muestreo 900-1200 m, e. localidad de muestreo 1200-1500 m, f. localidad de muestreo >1800 m, g. Captura de peces con atarraya, h. captura de peces con pesca eléctrica, i. captura de peces con redes estacionarias. 

Análisis de datos

La información obtenida de la revisión de colecciones biológicas y captura de peces a través de las exploraciones se organizó en una matriz de presencia/ausencia (ver suplemento 1). Para analizar el número de especies según la elevación, las localidades se agruparon en siete intervalos (zonas bajas: < 300, 300-600, 600-900; zonas medias: 900-1200, 1200-1500; zonas altoandinas: 1500-1800; altiplano: > 1800). Se utilizó un análisis de regresión lineal simple donde se usó el número de especies recolectadas en cada intervalo de elevación para determinar la tasa de disminución o pérdida de especies a medida que aumenta la altitud (^{Zar 2010}).

Para estandarizar la medida del esfuerzo de muestreo en una comparación rigurosa de diferentes censos, se utilizó un análisis de la curva de acumulación de especies en cada intervalo de elevación, basado en la medida de la tasa a la que las especies se acumulan con un mayor esfuerzo de muestreo. Se ajustó un modelo asintótico a nuestras curvas de acumulación de especies suavizadas en cada intervalo de elevación, utilizando procedimientos de regresión no lineal y la prueba de normalidad de Kolmogorov-Smirnov con corrección de Lilliefors para cada una de ellas (^{Gross y Ligges 2015}). Se aplicó el modelo de ^{Clench (Clench 1979}), que asume que la probabilidad de agregar especies a la lista disminuye con el número de especies ya registradas, pero aumenta con el tiempo: S (t) = at / (1 + bt); donde t es una medida del esfuerzo, en nuestro caso el número de localidades, S (t) es el número predicho de especies en t, a representa la tasa de aumento al inicio del muestreo, y b es la acumulación de especies. El modelo de Clench se calculó utilizando el software RWizard (^{Guisande et al. c2014}). ^{Soberon y Llorente (1993)} recomiendan este modelo para áreas grandes, o para taxones donde la probabilidad de agregar nuevas especies aumentará a medida que se pase más tiempo en el campo. Para este modelo, aplicamos la ecuación de ^{Soberon y Llorente (1993)} para estimar el esfuerzo mínimo requerido o número de localidades requeridas, para registrar una proporción de la fauna de peces total predicha por la asíntota (tq): tq = q / [b (1 - q)]. La asíntota predicha se calculó como a/b. Siguiendo a ^{Moreno y Halffter (2000)}, seleccionamos el 90 % como un nivel aceptable de completitud del censo (q = 0,9) para comparar dentro del esfuerzo de muestreo del inventario.

Durante las exploraciones en cada sitio de muestreo, se identificaron posibles amenazas en una zona de amortiguamiento de 300 m (^{Jiménez-Segura et al. 2016}), tales como la presencia de especies no nativas, modificaciones de flujo como la construcción de embalses, alteración del lecho por la construcción de obras civiles, asentamientos humanos, extracción de peces para comercio, extracción de minerales, aprovechamiento forestal, piscicultura, ganadería y agricultura extensiva. Con los datos se realizó una matriz presencia/ausencia de evaluación de amenazas en la que se relacionó la frecuencia de ocurrencia de estas actividades sobre el recurso hídrico en cada intervalo de elevación.

RESULTADOS

Riqueza y distribución

Se obtuvieron 861 registros de especies de peces en 146 sitios (Fig. 3, suplemento 1). La fauna de peces estuvo conformada por 115 especies, 27 familias y ocho órdenes taxonómicos. Del total de especies, 46,9 % pertenece al orden Siluriformes, seguido de los Characiformes (34,8 %), los demás órdenes no superan 7 % en el total. Los géneros con mayor frecuencia en las zonas bajas (0-900 m) son Creagrutus (7,2 %), Astroblepus (6,9 %), Chaetostoma (6,8 %), Trichomycterus (6,7 %), Astyanax (6,4 %), Hemibrycon (3,8 %), Argopleura (3,7 %), Lasiancistrus (3,7 %) y Geophagus (3,5 %).

Figura 3 Número de especies de peces registrado en cada localidad según el intervalo de elevación. 

En las zonas medias (900-1500 m) los géneros más frecuentes son Astroblepus (15,3 %), Brycon (11,7 %), Chaetostoma (11,7 %), Hemibrycon (11,7 %), Trichomycterus (10,4 %), Creagrutus (4,5 %) y Cetopsorhamdia (3,2 %). En cuanto a la zona altoandina (1500-1800 m) las especies más frecuentes corresponden a los géneros Astroblepus (81,5 %), Hemibrycon (12,5 %) y Chaetostoma (6,2 %). Finalmente, en el altiplano (> 1800 m) las especies del género Astroblepus son las más frecuentes (80 %), seguidas de Oncorhynchus (Oncorhynchus mykiss Walbaum, 1792) con 20 % de ocurrencia.

Las especies con distribución restringida por su baja ocurrencia en las zonas bajas son Characidium sp del grupo Zebra, Cynodonichthys ribesrubrum (Vermeulen, 2013), Dasyloricaria paucisquama^{Londoño-Burbano & Reis, 2016}Eigenmannia humboldtii (Steindachner, 1878) y Pa-naque cochliodon (Steindachner, 1879). En las zonas medias las especies con baja ocurrencia son Trichomycterus transandianum (Steindachner, 1915), Imparfinis usmai (Ortega-Lara, Milani, DoNascimiento, Villa-Navarro & Maldonado-Ocampo, 2011) y Carlastyanax aurocaudatus (Eigenmann, 1913). En la zona alto andina y en el altiplano algunas especies del género Astroblepus están restringidas en al menos una localidad (Suplemento 1).

Las exploraciones revelan que existe una oportunidad de determinar un nuevo género y especie para la ciencia, con distribución en esta región de los Andes, como es el caso de los ejemplares de la familia Heptapteridae (Heptate-ridae nov gen) (Fig. 4), capturados entre los 323 y 986 m (CIUA número de lote: 3841, 3843, 3856, 3929, 3961, 3982, 4922). De igual forma, fue posible identificar alrededor de diez especies del género Astroblepus, que representen nuevas especies o reportes para la cuenca de los ríos Magdalena y Cauca (Fig. 4, Suplemento 1).

La riqueza de especies disminuye con la elevación (R ² =0,93; P< 0,001). La tasa de disminución en el número de especies fue de 54 por cada 900 m. de elevación. El test Kolmogorov-Smirnov con la corrección de Lilliefors prueba que el modelo de Clench en cada intervalo de elevación se ajusta a una distribución normal (P > 0,05). Se obtuvo un buen ajuste de las curvas del modelo para cada intervalo de elevación (R ² > 0,99). Este modelo indica que solo se alcanzó a registrar el número total de especies en las zonas bajas en el intervalo de 300-600 con el 97 %, y en la zona altoandina donde el porcentaje de especies registrada fue mayor al 80 % (Tabla 1).

El modelo sugiere que es necesario un esfuerzo de mues-treo adicional para obtener un panorama completo o representativo de la riqueza real estimada para cada intervalo de elevación (Tabla 1). El mínimo de localidades requerido para obtener valores de riqueza representativos en las zonas bajas y medias está entre 54 y 134 (Tabla 1). En cuanto a la zona altoandina y el altiplano se requiere muestrear cerca de 60 localidades para acercarnos al valor estimado de la riqueza de peces (Tabla 1). Los valores estimados de riqueza por el modelo asintótico de Clench indican que la probabilidad de encontrar una nueva especie en el intervalo de elevación aumentará conforme se incrementen las localidades de recolección (Tabla 1).

Amenazas a la conservación

Dentro de las especies registradas, 64 se encuentran en alguna categoría de amenaza de acuerdo con la Lista Roja de Especies Amenazadas (IUCN c2020), donde 52 se encuentran en Preocupación menor (LC) (Suplemento 1); cuatro están en la categoría Casi Amenazadas (Curimata mivartii Steindachner, 1878, Hypostomus hondae (Regan, 1912), Panaque cochliodon (Steindachner, 1879) y Carlastyanax aurocaudatus (Eigenmann, 1913); siete se categori-zan como Vulnerables (VU): Brycon moorei Steindach-ner, 1878, Hemibrycon tolimae Eigenmann, 1913, Ichth-yoelephas longirostris (Steindachner, 1879), Pimelodella macrocephala (Miles, 1943), Prochilodus magdalenae Steindachner, 1879, Salminus affinis Steindachner, 1880 y Sorubim cuspicaudus Littmann, Burr & Nass 2000. Solo una especie es considerada en Peligro crítico (CR): Pime-lodus grosskopfii Steindachner, 1879.

Durante las exploraciones se identificaron amenazas en los sistemas acuáticos a lo largo del intervalo de elevación (Fig. 5). Las amenazas más frecuentes son la ganadería y la agricultura extensiva, donde el intervalo entre 900 a 1200 m registró ~32 % de ganadería, mientras que en el intervalo de 1500 a 1800 m la agricultura ocupó ~33 % (Fig. 5). La inadecuada disposición de residuos y vertimientos de aguas de origen doméstico por asentamientos humanos en los sistemas acuáticos, al igual que la alteración del cauce por obras civiles como vías, túneles y puentes, también fueron frecuentes sobre los ríos y quebradas evaluados (Fig. 5). Otras actividades, tal como la fragmentación del curso continuo del río por la construcción de embalses para la generación de energía eléctrica solo fue evidente en zonas bajas (Fig. 5).

Figura 4 Especies de peces capturadas en la cuenca del río Magdalena. a. Astyanax sp, b. Carlastyanax aurocaudatus, c. Creagrutus brevipinnis, d. Brycon henni, e. Parodon magdalenensis, f. Saccodon dariensis, g. Astroblepus grixalvii, h. Astroblepus sp1, i. Astroblepus sp2, j. Astroblepus sp3, k. Astroblepus sp4, l. Cetopsorhamdia nasus, m. Cetopsorhamdia boquillae, n. Imparfinis usmai, o. Rhamdia guatemalensis, p. Heptapteridae sp nov., q. Trichomycterus calien-sis, r. Pseudopimelodus magnus., s. Hypostomus hondae, t. Lasiancistrus caucanus, u. Sturisomatichthys leightoni, v. Poecilia caucanus, w. Cynodonichthys magdalenae, x. Andinoacara latifrons y y. Geophagus steindachneri. Barra de escala: 10 mm. 

Tabla 1 Número de especies registradas, parámetros y predicciones del modelo Clench ajustado para cada comunidad de peces según el intervalo de elevación, donde a es la pendiente al comienzo del muestreo, b es un parámetro relacionado con la forma de la acumulación de nuevas especies durante el muestreo, a/b es la asíntota, el nivel de completitud (%, porcentaje de la asíntota prevista registrada) y el esfuerzo mínimo requerido (número de localidades) para registrar el 90 % de la riqueza total de especies. 

El aprovechamiento de materiales del lecho de los ríos, y socavación de este para la extracción de oro, fueron actividades observadas en todos los intervalos de elevación, con excepción de la zona altoandina (Fig. 5). La remoción de la vegetación circundante en las laderas de los ríos y quebradas fue poco frecuente (Fig. 5), al igual que la actividad del desarrollo de estanques para piscicultura que incluye extracción del agua del río y posterior vertimiento de agua al mismo, actividad observada sólo entre los 900 a 1200 m de elevación (Fig. 5). Son siete las especies de peces no nativas y de carácter invasor reportadas en algunos de los sistemas acuáticos evaluados (Fig. 5; Suplemento 1). En las zonas bajas son frecuentes las especies Coptodon rendalli (Boulenger, 1897), Oreochromis mossambicus (Peters, 1852) y Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758). Mientras que, en la zona media las especies de la familia Poeciliidae son frecuentes Poecilia reticulata Peters,1859, Poecilia sphenops Valenciennes, 1846 y Xiphophorus hellerii Heckel, 1848. Finalmente, la especie O. mykiss es frecuente encontrarla en elevaciones mayores a los 2500 m en quebradas y ríos de las zonas de altiplano (Suplemento 1).

DISCUSIÓN

Los ecosistemas acuáticos en las montañas de los Andes albergan una alta riqueza de especies de peces, algunas son poco comunes y se distribuyen en hábitats específicos (^{Anderson y Maldonado-Ocampo 2011}). La cuenca de los ríos Magdalena-Cauca concentra 77 % de la población colombiana y en su territorio y sus aguas se produce 80 % del PIB, 70 % de las cosechas agrícolas, 90 % del café y 50 % de la pesca de agua dulce (^{Rondón et al. 2016}). Estas actividades aportan al deterioro de los sistemas acuáticos, provocando fuertes amenazas sobre la riqueza y distribución de organismos dulceacuícolas, como por ejemplo los peces (^{Barletta et al. 2010}, ^{Jiménez-Segura et al. 2016}).

La fauna de peces que se registra en la región representa 49 % de las especies reportadas para la cuenca del río Magdalena-Cauca (^{DoNascimiento et al. 2020}). Los órdenes Siluriformes y Characiformes fueron los más representativos en cuanto al número de familias y especies, lo que concuerda con la tendencia general de la riqueza de estas especies de peces en los ecosistemas de la cuenca (^{Jiménez-Segura et al. 2016}). Algunas de las especies con distribuciones amplias en el intervalo de elevación son las del género Astroblepus, que con su fisiología y sus características morfológicas les proporcionan una capacidad de dispersión, al adherirse a las rocas y remontar los cauces torrentosos, y gracias a esto pueden colonizar diversos há-bitats a lo largo del intervalo (^{De Crop et al. 2013}). La distribución de este género puede haber surgido a lo largo de una historia compleja que involucra divergencia y dispersión entre cuencas de drenaje (Schaefer et al. 2011), lo cual resulta interesante en términos de endemismo y conservación, dado que las quebradas y ríos de los Andes posiblemente albergan especies únicas de este género (Schaefer y Arroyave 2010).

Figura 5 Porcentaje de frecuencia de ocurrencia de las amenazas a la conservación de la fauna de peces por intervalo de elevación. 

En ocasiones la complejidad morfológica de las especies de esta región conlleva a una polémica taxonómica, ya que algunas especies se definen únicamente por las características externas y otras pueden tener una plasticidad fenotípica alta, lo cual puede conducir a diagnósticos erróneos, subestimando o sobreestimando la riqueza de especies. Por ejemplo, es difícil distinguir especies endémicas de esta cuenca en los géneros Astroblepus, Trichomycterus, Cordylancistrus, Characidium y Hemibrycon, para las cuales se conoce poco sobre sus aspectos de distribución. Es necesario utilizar nuevas herramientas moleculares y morfológicas que permitan dilucidar estos aspectos (^{Pereira et al. 2013}, ^{Carvalho et al. 2017}).

Por lo tanto, es posible que la riqueza de especies en la cuenca aumente, un ejemplo de ello es el reporte del posible nuevo género de la Familia Heptapteridae para los sistemas estudiados y el constante incremento de descripciones de especies nuevas para la ciencia (Flavio A. Bockmann 2016 com. per.). Por esta razón se resalta la importancia de las exploraciones y colecciones biológicas, las cuales desempeñan un rol importante para definir las especies y caracterizar su distribución (^{Alofs et al. 2014}). Los esfuerzos de trabajos en colaboración con especialistas nacionales e internacionales son pocos, y se deben optimizar ya que la cuenca se encuentra bajo una alta presión antrópica.

Los resultados de este trabajo concuerdan con los patrones de distribución descritos por ^{Jaramillo-Villa et al. (2010)}, donde indican que el mayor número de especies se encuentra en las zonas bajas y disminuye a medida que aumenta la elevación. En este intervalo se puede encontrar diferencias en la composición y ocurrencia de las especies de peces de esta región montañosa, donde factores históricos como la geomorfología y climáticos como la temperatura influyen sobre su distribución y colonización (^{De La Barra et al. 2016}, ^{Herrera-Pérez et al. 2019}).

El modelo de estimación de la riqueza de especies evaluado en este trabajo a través de funciones de acumulación proporciona una perspectiva de cuantas localidades de muestreos son necesarias para determinar el número de especies que es posible encontrar en cada intervalo de elevación. Esta es una herramienta de planificación importante para el diseño de protocolos de muestreo en estudios de conservación y biodiversidad (^{Hortal et al. 2006}, ^{Pelayo-Villamil et al. 2018}). Los resultados de este estudio muestran que existe mayor probabilidad de registrar más especies de peces en las zonas bajas, por lo tanto, se requiere un mayor esfuerzo de muestreo para aproximarse a la riqueza esperada. Se debe tener en cuenta que esta aproximación del modelo no solo responde a intervalos de elevación, sino también a factores como cambios estacionales, condiciones hidrológicas y la heterogeneidad de hábitat (^{Junk et al. 1989}, ^{Layman y Winemiller 2005}, ^{FitzGerald et al. 2017}).

En la región múltiples cuerpos de agua están enfrentando procesos de transformación como resultado de las actividades humanas que se desarrollan alrededor, tales como la ganadería extensiva y agricultura, extracción de minerales sin regulaciones, generación de energía hidroeléctrica, así como el uso de los peces como recurso proteico, incluyendo el cultivo de especies introducidas. Los efectos de estas actividades sobre los ecosistemas acuáticos son diversos, lo que no solo afecta de forma negativa la calidad del agua para el consumo humano, sino también la dinámica natural del río y con ello la pérdida de la biota natural asociada al ecosistema (^{Jiménez-Segura et al. 2016}). Estos efectos son producto del desconocimiento de la importancia ambiental y los servicios socioeconómicos que prestan los ecosistemas acuáticos (^{Galvis y Mojica 2007}, ^{Hoeinghaus et al. 2009}).

Predecir la exhaustividad que debe de tener un inventario de la riqueza de fauna peces a lo largo del intervalo de elevación en los Andes de Colombia es importante como herramienta para las autoridades ambientales, así como para las empresas que realizan las actividades productivas, de tal forma que haya una mejor orientación al momento de tomar decisiones respecto a las estrategias para llevar a cabo alguna de estas actividades económicas en la región, en función de la gestión de la conservación de los peces y de su hábitat.