doi: http://dx.doi.org/10.18257/raccefyn.335

Grupo de Investigación de Limnología y Recursos Hídricos, Universidad Católica de Oriente, Rionegro, Colombia. Correspondencia: Gabriel Roldán-Pérez, groldan@uco.edu.co
Artículo de posesión para el ingreso como miembro de número a la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales el 6 de abril de 2016

Recibido: 9 de febrero de 2016. Aceptado: 25 de abril de 2016

Resumen

La comunidad de macroinvertebrados acuáticos mejor estudiada en Colombia es la entomofauna. Los órdenes Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera son los mejor conocidos en cuanto a su taxonomía, ecología y su utilización como bioindicadores de la calidad del agua. Es necesario profundizar en el estudio de algunos grupos como los anélidos, moluscos, ácaros y dípteros, de los cuales aún falta conocimiento de su taxonomía y autoecología. El índice BMWP (Biological Monitoring Working Party), desarrollado en Europa en el siglo XX a partir de la década de los años setenta, es muy popular en Colombia y Latinoamérica, pero es necesario hacer adaptaciones para las diferentes regiones en el continente.Este trabajo presenta una revisión de los estudios realizados durante las últimas cuatro décadas en Colombia, y de manera general en Latinoamérica. Se presenta el estado actual del conocimiento de los diferentes grupos de los macroinvertebrados acuáticos en términos de la resolución taxonómica, los aspectos ecológicos y su utilización como bioindicadores de la calidad del agua.

Palabras clave: macroinvertebrados, bioindicacion, índice BMWP, Colombia.

Abstract

Entomofauna is the community of aquatic macroinvertebrates best studied in Colombia. Ephemeroptera, Trichoptera, and Plecoptera orders are the better known in the taxonomy, ecology and their use as bioindicators of water quality. It is necessary to deepen the study of some groups such as annelids, molluscs, mites and dipterans, which still lack knowledge of their taxonomy and autoecology. The BMWP (Biological Monitoring Working Party) index, developed in Europe in the twentieth century in the early seventies, is very popular in Colombia and Latin America, but it is needed to make more detailed adjustments for different regions on the continent. This paper presents a review of studies conducted during the last four decades in Colombia in particular, and more generally, in Latin America. The current state of knowledge of the different groups of aquatic macroinvertebrates in terms of taxonomic resolution, environmental aspects and its use as bioindicators of water quality analyzes is presented.

Key words: Macroinvertebrates, bioindication, BMWP index, Colombia.

Introducción

Los macroinvertebrados acuáticos son todos aquellos organismos que viven en el fondo de ríos y lagos, adheridos a la vegetación acuática, troncos y rocas sumergidas. Sus poblaciones están conformadas por platelmintos, insectos, moluscos y crustáceos principalmente. Se les denomina macroinvertebrados, porque su tamaño va de 0.5mm hasta alrededor de 5.0mm, por lo que se les puede observar a simple vista. Es un hecho que la composición de las comunidades de macroinvertebrados refleja la calidad de los ecosistemas acuáticos; por ello, los métodos de evaluación basados en dichos organismos han sido ampliamente utilizados desde hace varias décadas como una parte integral del monitoreo de la calidad del agua. Los países de la Unión Europea y Norte América han sido los líderes en este proceso (Gaufin y Tarzwell, 1952; Hynes, 1959; Resh et al. 1995. Los estudios basados en esta metodología han permitido un conocimiento del estado ecológico de los ríos y lagos europeos, lo cual sirvió de base para lograr una sorprendente recuperación de éstos ecosistemas en los últimos 20 años.

De acuerdo con el conocimiento que se tenga de la fauna acuática en cada país, esta evaluación podrá hacerse en diferentes niveles de precisión. Los índices son una de las formas numéricas biológicas que generan información y criterios para la evaluación de la contaminación, basados en la integridad ecológica. Estos índices pueden ser unimétricos, multimétricos, multivariados y de rasgos biológicos. Los índices multimétricos combinan en una puntuacién final el valor independiente de diversas métricas, que pueden ser simples o índices bióticos. Alemania que ha tenido una tradición más larga en el conocimiento de su flora y fauna acuática, ha adoptado el método saprobio, el cual requiere para su aplicación la identificación de los organismos hasta el nivel de especie. Otros países, como Bélgica, Francia, Gran Bretaña, Italia, Portugal, Dinamarca, Holanda e Irlanda, han adoptado sistemas de evaluación basados en el nivel de órdenes, familias y en algunos casos de géneros. Para la denominada "evaluación rápida del ecosistema", se ha comprobado su efectividad en un alto porcentaje, además de una considerable reducción de costos y de tiempo (De Pauw y Hawkes, 1993; Roldán, 2003). Statzner et al. (2001) discuten las perspectivas para el biomonitoreo en escalas espaciales como una unidad de medida de la composición funcional de las comunidades de macroinvertebrados. Mendes et al. (2014) proponen combinar el uso de las diatomeas con los macroinvertebrados en la evaluación de la calidad del agua.

La evaluación de la calidad del agua se ha realizado tradicionalmente basada en los análisis fisicoquímicos y bacteriológicos. Sin embargo, en los últimos años, muchos países han aceptado la inclusión de los macroinvertebrados para evaluar la calidad de los ecosistemas acuáticos. Para el ecólogo, un ecosistema acuático es un sistema funcional en el cual hay un intercambio cíclico de materia y energía entre los organismos vivos y el ambiente abiótico. Por lo tanto, la biología y la química, están estrechamente relacionadas; en la evaluación de las aguas naturales y contaminadas juegan papeles complementarios.

Desarrollo histórico de la bioindicacion de la calidad del agua

La utilización de los organismos acuáticos como bioindicadores de la calidad de los ecosistemas acuáticos comienza en Europa mediados del siglo XIX. Kolenati (1848) y Cohn (1853), encontraron relaciones entre ciertas especies y el grado de calidad del agua. En el siglo XX, Kolkowitz & Marsson (1908, 1909) propusieron el sistema saprobio para Alemania, que actualmente es adoptado en otros países europeos. Patrick (1949, 1950) desarrolla métodos biológicos para evaluar las condiciones ecológicas de las corrientes en Norteamérica y Gaufin y Tarzwell (1952) proponen los macroinvertebrados como indicadores de contaminación. El sistema limnosaprobio es introducido en Checoeslovaquia por Sládeček (1962). Hynes (1959,1963) propone los macroinvertebrados como indicadores de la calidad del agua. Illies y Botosaneau (1963) discuten la zonación de las aguas corrientes y proponen los términos de ritrón y potamón para referirse a las zonas altas y bajas de los ríos; este trabajo se considera un clásico de la limnología europea.

El concepto de diversidad de especies basado en índices matemáticos derivados de la teoría de la información, comienza a aplicarse en los años cincuenta y sesenta. (Shannon & Weaver, 1949; Brillouin, 1951; Margalef, 1951; Beck, 1955; Wilhm & Dorris, 1966; 1968; y Wilhm, 1967, 1968). Dicha teoría parte de la base, que mientras mayor información se tenga acerca de un hecho, suceso o situación, mayor y más preciso será el entendimiento que se tenga de él. Washington (1984) hace una revisión de los índices de diversidad, bióticos y de similitud con especial referencia a los ecosistemas acuáticos. Presenta18 índices de diversidad, 19 índices bióticos y cinco índices de similitud y analizó su aplicabilidad a los sistemas biológicos.

Resh et al. (1995) desarrollaron en Maryland (Estados Unidos) métodos rápidos de evaluación de la calidad del agua usando los macroinvertebrados como bioindicadores. Tanto este método como el del Reino Unido valoran las condiciones del hábitat y predicen la fauna esperada en un determinado sitio. Trihadiningrum et al. (1996) utilizaron los macroinvertebrados como indicadores de la calidad del agua en Indonesia. Alba-Tercedor (1996, 1988) adoptó la utilización de los macroinvertebrados acuáticos en los programas de evaluación de la calidad del agua en España, utilizando para ello el índice BMWP' (Biological Monitoring Water Party) adaptado para la Península Ibérica. Towsand & Scarsbrook (1997) calificaron la perturbación en las corrientes en relación con las características de los macroinvertebrados y la riqueza de dichas especies.

Lorenz, et al., (1997) desarrollan un sistema de bioindicadores en el río Rin (Alemania) con base en conceptos teóricos que describen los ríos naturales, entre los cuales se consideran la zonación, la hidráulica, el espiral de nutrientes, la jerarquía de tributarios y el concepto de río continuo, entre otros. Munné et al. 1998) proponen un índice de calidad en España que valora el estado de calidad de conservación del bosque de ribera (QBR). De Pauw & Hawkes (1993) analizan el desarrollo de la bioidicación en la Unión Europea a partir de la década de los años setenta y en especial de los noventa. La tabla 1 muestra la aplicación de los principales métodos para la evaluación de la calidad del agua en la Unión Europea basada en los macroinvertebrados acuáticos. Nótese la simplicidad de los diferentes métodos, los cuales son cualitativos y cómo la identificación de los organismos sólo llega hasta el nivel de familia en la mayoría de los casos. Es importante hacer énfasis que el método consiste en una evaluación rápida del ecosistema y que en ningún momento pretende definir los requerimientos ambientales a nivel de especie.

Birk & Herring (2006) hacen una comparación directa de los métodos de valoración usando los macroinvertebrados como bioindicadores. Carsten et al. (2007) discuten los índices de calidad del agua en Europa como indicador de un buen estado ecológico. Tambien existe el Indice de Integridad Biótica (IIB o IBI) o Indice de Integridad Biológica, el cual es una herramienta multimétrica para identificar y clasificar los problemas de contaminación del agua (Tabla 1).

Estado actual del conocimiento sobre los macroinvertebrados acuáticos en Colombia

Los primeros estudios de macroinvertebrados acuáticos en Colombia se iniciaron en la década de los años setenta (Roldán et al.1973; Pérez & Roldán, 1978). Las identificaciones preliminares se realizaron con base en las claves disponibles en esa época, desarrolladas en su mayoría por especialistas norteamericanos y europeos. Una vez verificado el primer reporte con especialistas, se encontró que la mayoría del material estaba incorrectamente identificado, pues las claves de estos autores estaban hechas para zonas templadas. Era por lo tanto, necesario elaborar claves con base en las recolectas hechas en el territorio colombiano.

Al inicio de la década de 1980 y con el apoyo de entomólogos americanos, se comenzó la elaboración de claves taxonómicas para cada uno de los grupos de macroinvertebrados acuáticos presentes en Colombia. En este proyecto participaron estudiantes del Programa de Biología en la Universidad de Antioquia, quienes aportaron a través de sus trabajos de pregrado valiosa información al conocimiento de los diferentes órdenes de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos. Como producto de estos estudios Roldán (1988) publicó la "Guía para el Estudio de los Macroinvertebrados Acuáticos del Departamento de Antioquia", trabajo que sirvió de referencia para el inicio del conocimiento de las comunidadesde estos organismos en diferentes regiones de Colombia y de Latinoamérica.

Estudios taxonómicos

El conocimiento de la taxonomía de los macroinvertebrados en los ecosistemas acuáticos es todavía incompleto en Colombia. Los grupos más utilizados en evaluaciones de la calidad del agua corresponden a taxones de la entomofauna como efemerópteros, tricópteros, plecópteros y coleópteros. Perla et al. (2014) llevan a cabo un extenso análisis del estado de conocimiento de los macroinvertebrdos acuáticos dulceacuícolas de México, Centroamérica, Colombia, Cuba y Puerto Rico. Roldán et al. (2014) escriben en esta publicación el Capitulo para Colombia, cuyo contenido es hasta el presente el documentado más completo para nuestro país. A continuación se hace una revisión del estado actual de cada uno de los diferentes taxones.

Phylum Platyhelmintes

Los primeros reportes de los turbelarios de agua dulce en Colombia fueron hechas por Fuhrmann (1914), Furmann & Mayor (1914) y Ball (1969, 1980). El género Dugesia (Planariidae) es reportado para los ríos Medellín y Rionegro en aguas poco contaminadas (Roldán et al. 1973, Pérez & Roldán 1978). Muñoz & Vélez (2007) reportaron en 22 sistemas acuáticos del centro y sur oriente del departamento de Antioquia las especies Girardia cameliae, G. paramensis y G. tigrina (Dugesiidae).

Phylum Annelida

La subclase Hirudinea es un grupo que se encuentra principalmente en ambientes acuáticos degradados, ricos en carga orgánica residual y baja disponibidad de oxígeno disuelto. Los primeros reportes de hirudíneos colombianos en ecosistemas acuáticos de diferentes regiones, incluida la zona altoandina de los páramos, fueron hechos por Weber (1913), Michaelsen (1913-1914) y Ringuelet (1972, 1974, 1975). Gaviria (1993) elabora una clave para las familias Naidae y Tubificidae (Tubifex) presentes en Colombia.

Phylum Arthropoda

Clase Insecta

Orden Ephemeroptera. Los primeros estudios en Colombia se realizaron en el departamento de Antioquia, con énfasis en su taxonomía y distribución en diferentes gradientes altitudinales (Roldán, 1980, 1985, 1988). Posteriormente, diferentes autores contribuyeron en al avance del conocimiento del orden en varias regiones del país, mediante el registro y descripción de nuevos géneros y especies, particularmente de las familias Leptohyphidae, Baetidae, Leptophlebiidae y Polymitarciydae (Muñoz & Ospina, 1999; Muñoz, 2000; Mosquera et al. 2001; Domínguez et al. 2002, 2009; Domínguez & Zúñiga, 2003, 2009; Camargo & Rozo, 2003; Molineri, 2010; Molineri et al. 2002, 2011; Molineri & Zúñiga, 2004, 2006; Gutiérrez & Reinoso 2010; Salinas et al.2011; Días et al. 2011; Forero et al. 2013 y Forero & Reinoso, 2013).

El Orden Ephemeroptera contiene las familias Baetidae, Caenidae, Coryphoridae, Ephemeridae, Euthyplociidae, Leptohyphidae, Leptophlebiidae, Oligoneuriidae y Polymitarcyidae. Las familias Baetidae, Leptophlebiidae y Leptohyphidae son las de mayor distribución y diversidad y la región natural andina es la que cuenta con el mayor número de registros específicos (Roldán, 1988; Reinoso, 1999; Zúñiga, et al. 2004, Gutiérrez & Reinoso, 2010). A nivel sudamericano se encuentra disponible una publicación que recopila la información sobre las ninfas y los imagos del orden en la región y que incluye aspectos taxonómicos, ecológicos y de distribución (Domínguez & Fernández, 2009).

Orden Odonata. Los primeros reportes en el país fueron hechos por Williamson (1918a, b, 1919, 1920); Navas, 1935 y Hincks, 1934). Trabajos sobre la taxonomía, la riqueza de este orden y su distribución en algunas regiones como Antioquia, distrito de Santa Marta, Valle del Cauca, Boyacá y las zonas del pacífico y el atlántico, fueron realizados por Arango & Roldán, (1983); Cruz, (1986); Suárez, (1987); De Marmels (1982a,b, 2001); Novelo- Gutiérrez (1995a,b); Ramírez (1996); Ramírez & Novelo- Gutiérrez (1999); Pérez (2003); Ceballos (2004); Astudillo (2005); Bermúdez (2005), Palacino-Rodríguez (2009); Urrutia (2005); Altamiranda-Saavedra et al. (2010) y Garzón & Realpe (2009). Rodríguez (2009), evaluó los anisopteros depositados en la Colección del Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia y Amaya-Perilla & Palacino-Rodríguez (2012) publican una lista de los odonatos del departamento del Meta.

En años recientes, diferentes autores ampliaron el registro y la distribución de las familias y géneros conocidos para Colombia y describieron nuevas especies asociadas con sus correspondientes estados adultos (Pérez-Gutiérrez, 2003, 2007; Pérez et al. 2007; Bermúdez & López, 2009; Montes-Fontalvo & Pérez-Gutiérrez, 2011a, b, Amaya- Vallejo & Novelo-Gutiérrez, 2011 y Rojas-Riaño, 2011). En Colombia, igual que para Sur América, la mayor riqueza de especies está en las familias Libellulidae (Anisoptera) y Coenagrionadae (Zigoptera). Sin embargo, el conocimiento sobre su distribución, los requerimientos del hábitat y la ecología están poco documentados (von Ellenrieder & Garrison, 2009).

Orden Plecoptera. Los trabajos realizados durante la última década han contribuido a incrementar el conocimiento de la diversidad y la distribución del orden en el país. Plecoptera está representado por la familia Gripopterygidae y el género Claudioperla, es registrada para los Andes del sur de Nariño (Barreto et al. 2005, Zúñiga et al. 2009) y Perlidae, con los géneros Klapalekia (conocido en los Andes orientales de la Sabana de Bogotá), Anacroneuria dominante en Colombia y el Neotrópico y Macrogynoplax, registrado únicamente en tierras bajas de la región amazónica (Zúñiga & Stark, 2007; Zúñiga et al. 2001, 2007). El registro actual de Anacroneuria muestra una amplia distribución altitudinal (50-3600 msnm), la mayoría de ellas citadas para la región natural andina y pacífica y en menor proporción para la caribe y la amazónica.

Varios autores contribuyeron en los últimos años al avance del conocimiento del orden, mediante la descripción de nuevas especies y el registro y ampliación del ámbito de distribución para los géneros y las especies, particularmente de la familia Perlidae (Rojas & Baena, 1993; Zamora & Rossler, 1995, 1997; Stark et al. 1999, 2002, 2009; Stark y Zúñiga, 2003; Zúñiga & Stark, 2002, 2007; Zúñiga et al. 2007, 2009; Zúñiga, 2010 y Bohórquez et al. 2011). Claves taxonómicas para la identificación de los estados inmaduros y los individuos adultos del orden en Sur América y Colombia se encuentran en Stark et al. (1999, 2009) y Froehlich (2009).

Orden Hemiptera. Son los insectos conocidos popularmente como chinches de agua. Se distinguen, los semiacuáticos (infraorden Gerromorpha) que viven en la película superficial del agua y los verdaderos heteróptera acuáticos (infraorden Nepomorpha), bajo la superficie del agua. Los registros pioneros del grupo fueron hechos por Roback & Nieser (1974) en los llanos orientales y Álvarez & Roldán (1983) en Antioquia. Las familias de mayor frecuencia y riqueza específica son Naucoridae y Veliidae. Entre los Heteroptera, los Gerromorpha constituyen el grupo mejor conocido en el país. Aristizábal (2002) estudió los taxones de este infraorden en la película superficial del agua. Molano et al. (2005) reportan un listado de las especies de Gerromorpha, con información sobre su distribución geográfica y altitudinal. Aportes importantes al conocimiento de los heterópteros en Colombia y la descripción de nuevas especies fueron hechas por (Polhemus & Manzano, 1992; Polhemus & Polhemus, 1995; Padilla & Nieser, 2003; Padilla, 2010a,b, 2012a,b; Molano & Camacho, 2006; Morales-Castaño & Molano-Rendón, 2008; Posso & González, 2008; Mazzucconi et al. 2009 y Sites & Álvarez, 2010). Es de destacar la producividad científica de Dora P. Padilla en los últimos años (Padilla, 2013, 2014, 2015 y 2016; Parra-Trujillo et al. 2014). Esta información está relacionada especialmente con los departamentos de Antioquia, Risaralda, Quindío, Nariño, Valle del Cauca, centro y suroccidente del país.

Orden Coleoptera. Es un grupo megadiverso en la zona Neotropical, con representantes acuáticos o semiacuáticos en la vegetación litoral. Los primeros trabajos fueron hechos por Wooldrige (1973, 1976), con énfasis en la descripción de nuevas especies y registros de los géneros en el norte del país, cuenca del Río Cauca y Magdalena y el Urabá antioqueño. Las familias de mayor abundancia y riqueza son Elmidae, Ptilodactylidae y Psephenidae y, en general, están asociadas a aguas de buena calidad ambiental (Roldán, 2003; Arias-Díaz et al. 2007; Zúñiga & Cardona 2009). Otros autores contribuyeron con el conocimiento del grupo en la región Neotropical, afín con la fauna de coleópteros del país (Spangler, 1981 y Spangler & Santiago, 1987, 1992). Posteriormente, Machado (1988), Roldán (1988), Ramos (1997), Manzo (2005, 2006), Caupaz-Flórez et al. (2006), Arias Díaz et al. (2007) y Gutiérrez et al. (2009), aportaron información a la riqueza del orden, especialmente en los departamentos de Antioquia, Tolima, Valle del Cauca, suroccidente y centro del país. Elmidae fue la familia de mayor diversidad y ámbito de altura, con predominio de los géneros Heterelmis, Macrelmis, Cylloepus, Microcylloepus, y Disersus.

Orden Megaloptera. La familia Corydalidae y el género Corydalus es la registrada con mayor frecuencia (Roldán, 2003; Zúñiga & Cardona, 2009). Contreras-Ramos (1998) contribuyó al conocimiento del orden en Colombia con nuevos registros de distribución y la descripción de nuevas especies de Corydalus presentes en el país. Contreras- Ramos (2009) elaboró una clave taxonómica ilustrada para larvas y adultos para este orden en Sur América y una sinópsis de las familias Croydalidae y Sialidae, información válida para los taxones que se encuentran en Colombia.

Orden Trichoptera. Los primeros estudios fueron realizados por Correa et al. (1981). Hydropsychidae es la familia de mayor distribución y diversidad en Colombia, seguida de Leptoceridae e Hydroptilidae (Reinoso, 1999; Muñoz, 2004; Guevara et al. 2005, 2007a, b; Reinoso et al. 2007, 2008; Vásquez et al. 2010; Vásquez & Reinoso 2012 y Vásquez et al. 2013, 2014). En las últimas décadas varios autores contribuyeron al registro y la descripción de nuevos géneros y especies que existen en Colombia con énfasis en la región natural andina, particularmente de las familias Hydropsychidae, Leptoceridae e Hydroptilidae (Flint, 1978; Flint & Wallace, 1980; Holzenthal, 1988a, b; Holzenthal & Flint, 1995; Holzenthal & Blahnik, 1995; Blanik, 1998 y Muñoz-Quesada, 1997). Flint (1991) publica un estudio sobre los tricópteros de Antioquia y describe una nueva especie Mortoniella roldani (en reconocimiento al autor de este artículo). Claves taxonómicas para la identificación de las formas inmaduras y los individuos adultos de Trichoptera presentes en Colombia, solo están documentadas regionalmente en Antioquia (Roldán, 1988; Flint, 1991 y Posada & Roldán, 2003). La información consignada por Angrisano & Sganga (2009) a nivel sudamericano y neotropical y Springer et al. (2010) en Costa Rica, incluyen varios taxones que se encuentran en Colombia.

Orden Lepidoptera. Es un grupo aun poco estudiado; los primeros reportes fueron hechos por Berg (1871) sobre la familia Piralidae. Dyar (1914) reporta los lepidópteros de la zona del Canal de Panamá. Romero & Navarro (2009) aportaron información sobre las familias más comunes con representantes acuáticos o semiacuátios y elaboraron una clave taxonómica ilustrada para larvas y adultos de estos taxones en Suramérica, varios de ellos presentes en Colombia.

Orden Diptera. Es un grupo megadiverso; Welkenson (1979) reportó los Tabanidae de los departamentos del Chocó, Valle del Cauca. Bedoya & Roldán (1984) realizaron evaluaciones sobre la riqueza y la distribución altitudinal de los estados larvarios de las familias del orden en el departamento de Antioquia. Wayne & Hogue (1986) reportan una nueva especie de Ephydridae Diedrops roldanorum, Hogue & Bedoya (1989) describen una nueva especie de Blephariceridae en Antioquia Paltostima roldani, y Hogue (1990) reporta una nueva especie de Blephariceridae Maruina roldanorum; (estas tres especies fueron nominadas en reconocimiento al autor de este artículo). Lizarralde de Grosso (2009) reportó las principales familias de dípteros acuáticos conocidos para Sudamérica, varias de ellas frecuentes en cuerpos de agua del país. Información sobre los trabajos con las familias Simuliidae y Ceratopogonidae, con representantes en el medio acuático, se encuentran en la serie Aquatic Biodiversity in Latin América-ABLA (Coscarón & Coscarón-Arias, 2007 y Borkent & Spinelli, 2007).

La familia Chironomidae constituye parte importante de la biomasa de los ambientes lóticos y lénticos y tiene un papel determinante en los ciclos tróficos y el procesamiento de los detritus (Ospina et al. 1999; Paggi, 1999). Abril & Parra (2007) y Posada-García et al. (2008) generaron información sobre la familia con base en el análisis de los huevos, las larvas, las pupas y los individuos adultos de los sistemas lénticos y lóticos del Páramo de Frontino (3500-4000 msnm). Con base en información de la sabana de Bogotá, Ospina et al. (1999) y Ruiz et al. (2000a, b) elaboraron guías taxonómicas ilustradas para la identificación de genéros de Chironominae, Tanypodinae, Podonominae y Diamesinae. Wiedembrug & Ospina (2005) publican una clave para la identificación de exhuvias de Tanytarsini (Chironmidae) neotropicales.

Phylum Arthopoda

Clase Arachnoidea

Aún no hay un estudio sistemático de este taxón para Colombia. Algunos registros pioneros de los ácaros acuáticos del país fueron hechos por Walter (1912), Lundblad (1953) y Viets (1956). Recientemente, Rosso de Ferradás & Fernández (1995, 2005, 2009) publicaron un listado de las especies con datos biogeográficos y claves taxonómicas ilustradas para las principales familias y géneros de los ácaros acuáticos (Hydrachnidia) de Sur América.

Clase Crustacea

A esta clase pertenecen los cangrejos de agua dulce. Este grupo de macroinvertebrados, en especial del orden Decapoda es el mejor conocido. Rodríguez (1972), describe Brachyura, Trichodactylidae de Venezuela y Colombia. Rodríguez (1981) distingue dos familias Trichodactylidae de zonas geográficas bajas y Pseudothelpusidae de regiones de montaña y Rodríguez (1985) describe los Pseudothelphusidae de Colombia. Von Prahl (1988) reporta los cangrejos de agua dulce del departamento de Antioquia. Rocha (1994) realiza una extensa revisión de la Familia Pseudothelpusidae, género Neostrengeria en la cordillera oriental de Colombia. Campos (2003), hace la revisión del género Hypolobocera (Pseudothelphusidae); Watling, (2003), reporta una nueva especie de Hyalella para Colombia; Valencia & Campos (2007) evalúan el género Macrobrachium (Palaemonidae); Campos & Guerra (2008), establecen la propuesta de sinonimia para las especies de cangrejo dulceacuícola Hypolobocera solimanie - Hypolobocera triangula de Colombia, y Arteta-Bonivento (2009) hace un estudio sobre los cangrejos en el delta del Río Rancheria, Colombia.

Phylum Mollusca

Los primeros registros los realizó Fuhrmann & Mayor (1914) a partir de su viaje de exploración científica en Colombia. Posteriormente, Patiño-González (Hermano Daniel) (1941), Pilsbry (1955), Prain (1956), Malek & Little (1971), aportaron al conocimiento del grupo, mediante la descripción de nuevas especies en diferentes familias. En años recientes, Soler (1983) y Gómez & Velásquez (1999), contribuyeron al estudio taxonómico y ecológico de los caracoles pulmonados de agua dulce en la sabana de Bogotá y los moluscos de la reserva ecológica del Cerro San Miguel en Medellín.

Estudios ecológicos

Los trabajos pioneros sobre la ecología acuática en Colombia se iniciaron en los años setenta con los estudios sobre la contaminación del río Medellín y otras corrientes de agua en el departamento de Antioquia (Roldán et al. (1973); Pérez& Roldán, (1978); Matthias & Moreno, (1983). Posteriormente Quintero & Rojas (1987), Rojas et al. (1995); Rojas & Zúñiga (1996); Zamora (1996, 2002); Zúñiga et al. (1997), Ballesteros et al. (1997), Ramos (1997), Roldán (2001), Urrutia (2005), Gutiérrez et al. (2009), García et al. (2009), Zúñiga (2010) y Giraldo (2012), registraron en el Valle del Cauca y la región suroccidental la fauna de Ephemeroptera, Trichoptera, Odonata y Coleoptera, su distribución altitudinal, los aspectos ecológicosy la relación con la calidad del agua y el hábitat. Chará et al. (2009) y Giraldo (2012) evaluaron la composición de la comunidad de los macroinvertebrados bentónicos en las corrientes de bajo orden en el sur y centro del país.

Zamora (1995, 1996, 2002, 2010) y Serna & Zamora (2004) analizaron la similitud de la comunidad de macro-invertebrados bentónicos entre los ecosistemas lénticos ubicados en la costa pacífica caucana y el piedemonte amazónico, así como también los diferentes aspectos ecológicos y biogeográficos de las corrientes hídricas del departamento del Cauca. Guevara-Cardona et al. (2005), Arias et al. (2007), Guevara-Cardona et al. (2007a, b), Vásquez-Ramos & Reinoso-Flórez (2012), reportaron la estructura y distribución de coleópteros y tricópteros y su relación con la calidad del agua en varias corrientes del departamentos del Tolima. Casas et al. (2006) analizaron la composición y la distribución de los efemeropteros en algunos ríos del Chocó. Rincón (1996, 1999) y Romero et al. (2006) describen la distribución espacial y altitudinal de los tricópteros en los Andes orientales y Rincón & Castro (2008) analizan el efecto del caudal sobre los patrones de emergencia de los individuos de este orden.

La estructura de la comunidad de Trichoptera y su dinámica espacio-temporal en un gradiente altitudinal de la cuenca del río Manzanares fue estudiada por Serna (2003); Rúa- García (2012) reportó la composición y distribución de los órdenes Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera en cuatro ríos de la Sierra Nevada de Santa Marta. Pérez & Gutiérrez (2003) realizan el estudio biotaxonómico de los odonatos del distrito de Santa Marta, Rodríguez et al. (2011) evaluaron los grupos funcionales alimentarios de macroinvertebrados acuáticos en el río Gaira y Aguirre-Pabón et al. (2012) estudiaron la deriva de macroinvertebrados acuáticos en el río Gaira. Ballesteros (2004), Tamaris-Turizo et al. (2007), Tamaris-Turizo & Sierra-Labastidas (2009), Zúñiga (2010) y Bohórquez et al. (2011), aportaron al conocimiento del microhábitat, los hábitos alimentarios, los patrones de emergencia y la producción secundaria para el orden Plecoptera en la zona andina del suroccidente y el caribe colombiano. Rincón (2002) analizó las preferencias de diferentes taxones de insectos acuáticos por los microhábitats disponibles en una pequeña corriente altoandina de Boyacá. Realpe (2009), determinó la diversidad del genero Ischnura (Odonata: Coenagronidae) y su relación con la altitud y orogenia de la Cordillera Oriental.

Zamora et al. (1996) evaluaron la composición de las comunidades de los macroinvertebrados acuáticos en pequeñas corrientes en la isla de Gorgona. Longo et al. (2004, 2005, 2009, 2010) analizaron la composición, la riqueza, la densidad, la diversidad y la equidad de la comunidad de macroinvertebrados y el ensamblaje de insectos acuáticos en la Isla Gorgona y su relación con las variables físicas, químicas e hidráulicas. Longo et al. (2009) y Longo & Blanco (2009), analizaron las variables ambientales, físicas y químicas que influyeron en la composición y la estructura del ensamble de la entomofauna acuática en dicha isla.

Chará-Serna et al. (2010, 2012), evaluaron mediante análisis de contenido estomacal la dieta de la entomofauna asociada a los paquetes de hojarasca en corrientes de bajo orden en las zonas protegidas de la ecorregión cafetera de Colombia y definieron el papel trófico de esta fauna. Rodríguez- Barrios et al. (2011) determinaron la riqueza, la abundancia y la biomasa de los grupos funcionales alimentarios de la comunidad de macroinvertebrados y su variación espacio-temporal en una corriente de la Sierra Nevada de Santa Marta. Boyero et al. (2011a, b), analizaron los patrones de la distribución a nivel global de los macroinvertebrados detritívoros y de la diversidad latitudinal, así como sus implicaciones en la pérdida de la biodiversidad en las corrientes ubicadas en zonas de clima variable.

Nazarova et al. (2004) realizaron observaciones sobre las deformidades del aparato bucal de las larvas de Chironomidae en los canales laterales de la Ciénaga Grande de Santa Marta, en una comunidad dominada por Goeldichironomus y Chironomus. Adicionalmente, Monsalve (2004) y Abril & Parra (2007) utilizaron los fósiles de esta familia para valoraciones sedimentarias del páramo de Frontino en Antioquia y discutieron su utilización como indicadores del cambio climático.

Rodríguez-Barrios et al. (2007) estimaron la variación en la densidad de la deriva de los macroinvertebrados acuáticos y su aporte de materia orgánica en términos de la biomasa en una pequeña corriente tropical de montaña en los cerros orientales de Bogotá. Tamaris-Turizo (2009) evaluó el transporte de la materia orgánica y la deriva de los macroinvertebrados acuáticos en un río en la región Caribe. Quiñonez et al. (1998) analizaron estos tópicos en la zona de ritral del río Medellín. Carmona et al. (2010) evalúan la calidad de las aguas en una vereda El Colorado del municipio de Guarne (Ant), Chará et al. (2007, 2008, 2011) evaluaron la transformación del paisaje hacia monocultivos agrícolas y ganaderos en las microcuencas asociadas al río La Vieja (Valle del Cauca). Los resultados de estos trabajos mostraron problemas de degradación del suelo, la pérdida de la diversidad biológica y la disminución de la calidad y cantidad de agua, especialmente en corrientes pequeñas. Contreras et al. (2008) evalúan la calidad del agua en cuatro corrientes en Norte de Santander. Longo et al. (2005) discuten aspectos relacionados con la autoecología de dos especies de Lymnaea. Giraldo et al. (2014) determinaron los cambios en el ambiente acuático asociados a la restauración del corredor ribereño en las corrientes de bajo orden afectadas por la ganadería y su impacto sobre las comunidades bentónicas y las características abióticas. Donato-Rondón et al. (2010) muestran los efectos de la eutrofización en la interaccion entre las algas y los herbívoros en una corriente andina.

Castro-Rebolledo et al. (2015) discuten los patrones de emergencia de los insectos acuáticos.

Empleo de los macroinvertebrados acuáticos como indicadores de calidad del agua

Las siguientes son las razones por las cuales se consideran los macroinvertebrados como los mejores indicadores de calidad del agua: son abundantes, de amplia distribución y fáciles de recolectar; son sedentarios en su mayoría y, por tanto, reflejan las condiciones de su habitat; son relativamente fáciles de identificar; representan los efectos de las variaciones ambientales de corto tiempo; proporcionan información para integrar efectos acumulativos; poseen ciclos de vida largos (semanas y/o meses); se reconocen a simple vista; pueden cultivarse en el laboratorio; responden rápidamente a los tensores ambientales y varían poco genéticamente (Roldán, 1999, 2003). Las comunidades de macroinvertebrados presentan diferentes respuestas a la contaminación. Metcalf (1989), distingue tres enfoques principales para evaluar la respuesta de las comunidades de macroinvertebrados a la contaminación. Estos son: el sapróbico, la diversidad y el biótico.

El enfoque sapróbico. El término saprobio, para referirse a la capacidad que tenían ciertos organismos de vivir en determinados niveles de contaminación, fue designado en Alemania por Kolkwitz & Marsson (1908, 1909). Definieron tres niveles de saprobiedad: a) zona polisapróbica, predominantemente de procesos reductivos, b) zona mesosapróbica, parcialmente reductiva con procesos predominantemente oxidativos y c) zona oligosapróbica, exclusivamente procesos oxidativos. En el sistema saprobio se utilizan todos los organismos acuáticos como indicadores de calidad del agua. También se tienen en cuenta algunos aspectos fisicoquímicos como DBO5, el NH4-N y el oxıgeno disuelto. La ventaja del sistema saprobio es que incluye gran variedad de taxones y es aplicable a todo tipo de ríos. La desventaja, es que los bioindicadores deben emplearse a nivel de especie y en el neotrópico esta información aún no está disponible. Al igual que otros sistemas de bioindicación, el sistema sapróbico se desarrolló para dar un valor numérico, conocido como índice sapróbico, el cual va de 1.0 a 4.0 y se obtiene mediante la siguiente ecuación:

Donde:

S = índice sapróbico
n = número de taxones
i = número de orden de los taxones
Si = valor de saprobiedad de los taxones
G = peso indicativo de los taxones
A: abundancia de taxones

El enfoque de la diversidad. Incluye tres componentes fundamentales de las comunidades naturales: riqueza, uniformidad o equidad y un indicativo de abundancia (en el caso de macroinvertebrados, el más usado es de la densidad, pero bien podría ser biomasa, para describir la respuesta de la comunidad a la calidad ambiental. Una comunidad natural se caracteriza por presentar una alta diversidad de taxones y un número reducido de individuos por taxón; o un bajo número de taxones y muchos individuos por taxón. Esta situación se observa en la naturaleza en lugares como en las profundidades de los lagos y el mar, grandes alturas en las montañas y en sistemas sometidos a temperatures extremas. La contaminación del agua provoca una situación similar, haciendo que ciertas comunidades muy sensibles desaparezcan y otras más resistentes aumenten en número. Se han desarrollado varios índices para medir la calidad del agua; uno de los más conocidos es el de Shannon-Weaver (1949) expresada como:

Donde:

H'= índice de diversidad de Shannon & Weaver
S = número de taxones
i = número de orden de los taxones
pi = indicador de abundancia relativa ( densidad relativa o biomasa relativa son los más comunes)
ni = número de individuos por taxón en la muestra.
n = número total de individuos en la muestra .
Ln = logaritmo natural.

El enfoque biótico. Incluye los aspectos esenciales de la saprobiedad, combinando una medida cuantitativa de diversidad de especies con la información cualitativa sobre la sensibilidad ecológica de taxones de individuos en una expresión numérica simple. Beck (1955) propuso el índice biótico en los Estados Unidos basado en la relación entre especies intolerantes y tolerantes a la contaminación; los valores se encuentran entre 0 y 10. Este índice se expresa como:

Donde:

Si = número de especies intolerantes
S1 = número de especies tolerantes

Cualquier índice tiene su utilidad y valor de acuerdo con el criterio con que se use y con el conocimiento que se tenga de la fauna local.

El método BMWP para Colombia (BMWP/Col)

El Biological Monitoring Working Party (BMWP) fue establecido en Inglaterra en 1970, como un método simple y rápido para evaluar la calidad del agua usando los macroinvertebrados como bioindicadores. Las razones para ello fueron básicamente económicas y por el tiempo que se necesita invertir. El método sólo requiere llegar hasta nivel de familia y los datos son cualitativos (presencia o ausencia). El puntaje va de 1 a 10 de acuerdo con la tolerencia de los diferentes grupos a la contaminación orgánica. Las familias más sensibles como Perlidae y Oligoneuriidae reciben un puntaje de 10; en cambio, las más tolerantes a la contaminación, por ejemplo, Tubificidae, reciben una puntuación de 1.0 (Armitage et al. 1983). La suma de los puntajes de todas las familias proporciona el puntaje total BMWP.

La bioindicación en Colombia se remonta a los años setenta con los trabajos en el río Medellín (Roldán et al. 1973). Posteriormente Matthias & Moreno (1983) realizaron un estudio fisicoquímico y biológico del mismo río, utilizando los macroinvertebrados como indicadores de la calidad del agua. Bohórquez & Acuña (1984) realizaron los primeros estudios para la sabana de Bogotá. (Zúñiga et al. (1993) hicieron una adaptación de este método para algunas cuencas del Valle del Cauca. Reinoso (1999) realizó un estudio del río Combeima en el Departamento del Tolima. Zamora (2000) hizo una adaptación del índice BMWP para la evaluación de la calidad de las aguas epicontinentales en Colombia. Roldán (2001) aplica esta metodología para la cuenca de Piedras Blancas en el Departamento de Antioquia. Riss et al. (2002) establecen valores de biondicación para la Sabana de Bogotá. Roldán (2003) adapta el sistema del BMWP para evaluar la calidad del agua en Colombia mediante el uso de los macroinvertebrados acuáticos. Con base en el conocimiento que actualmente se tiene en Colombia sobre los diferentes grupos de macroinvertebrados hasta el nivel de familia, propone utilizar el método BMWP/Col, como una primera aproximación para evaluar los ecosistemas acuáticos de montaña. La Tabla 2 presenta las familias y su valoración de acuerdo a su grado de adaptación a las diferentes calidades de agua. Cada región, tanto en Colombia como en Latinoamérica, han hecho sus propias valoraciones de puntajes de acuerdo a las sus experiencias (Zamora & Sarria, 2001; Sánchez-Herrera, 2005; Zúñiga 2009, Springer et al.2010).

Las formas inmaduras de la entomofauna tienen un buen potencial como bioindicadoras, además de ser una comunidad diversa, abundante y de amplia distribución altitudinal en los ecosistemas hídricos de Colombia. El género Anacroneuria (Plecoptera: Perlidae), es considerado uno de los grupos de mayor sensibilidad a la degradación del hábitat y del enriquecimiento de la carga orgánica residual (Roldán, 2003; Zúñiga, 2010). Entre los géneros de Ephemeroptera más sensibles se encuentran Lachlania (Ologineuriidae), Haplohyphes (Leptohyphidae), Mayobaetis, Andesiops (Baetidae) Atopophlebia y Thraulodes (Leptobhlebiidae); mientras que Camelobaetidius, Baetodes (Baetidae), Leptohyphes y Tricorythodes (Leptohyphidae) son de amplio espectro ambiental (Roldán, 2003; Zamora, 1996; Zúñiga et al. 1997, Zúñiga & Cardona, 2009). Los géneros más sensibles del orden Trichoptera son Triplectides (Leptoceridae), Rhyacopsyche (Hydroptiliidae), Chimara (Philopotamidae), Marilia (Odontoceridae) y Phylloicus (Calamoceratidae). Los géneros Leptonema (Hydropsychidae) y Atanatolica (Leptoceridae) tienen un ámbito amplio, con adaptaciones a los ecosistemas con degradación incipiente (Roldán, 2003; Zúñiga et al.1993; Zamora, 1996; Ballesteros et al. 1997; Guevara et al. 2007a, b; Zúñiga & Cardona 2009); Forero et al. (2013); Forero & Reinoso, 2013); Vásquez et al. (2013, 2014).

Estandarización de protocolos de trabajo

En Colombia no hay protocolos normalizados para los trabajos en la bioindicación de la calidad del agua, aplicados a nivel regional o nacional, que faciliten las comparaciones entre los estudios realizados en las diferentes zonas del país. Es necesario trabajar en la estandarización de estos protocolos de muestreo, con énfasis en los grandes ríos y los cuerpos de agua lénticos, como los humedales o los grandes lagos. Esta homogeneización de protocolos de trabajo de campo, el recuento de los organismos, el análisis de laboratorio y el uso de los índices, son imprescindibles para conseguir los resultados y bases de datos consistentes y comparables (Roldán et al. 2014). Rueda-Delgado (2002) publicó el Manual de Métodos en Limnología, en donde compiló la información general sobre los diferentes métodos de estudio para la biota de mayor importancia en los ambientes acuáticos. Actualmente el Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales de Colombia-IDEAM está desarrollando una metodología de evaluación de la calidad del agua para Colombia mediante la utilización de los macroinvertebrados acuáticos como bioindicadores (Sanabria, 2015, (Comunicación personal).

Uno de los problemas en estudios de bioindicación de la calidad del agua en Colombia es el uso indiscriminado de los índices bióticos, tanto en ecosistemas de aguas lóticas como lénticas. Estos ecosistemas tienen características hidrológicas y ecológicas diferentes y una biota adaptada a las condiciones particulares de cada uno de estos ambientes. El índice BMWP es muy popular y, aunque existen algunas adaptaciones de este parámetro biológico a nivel regional, para la validez de su aplicación es importante tener en cuenta la clase de los cuerpos de agua donde se aplica. Este índice ha sido estandarizado para la evaluación de la calidad del agua en corrientes hídricas de bajo y mediano orden, principalmente de la zona andina (Zúñiga et al. 1993; Zamora, 2000, Roldán, 2003).

Estudios taxonómicos detallados

La implementación y la eficacia de los programas encaminados a la evaluación de la calidad del agua a partir de organismos bioindicadores, depende en gran medida del soporte sólido de la taxonomía. Este aspecto es fundamental para garantizar la identificación correcta de los diferentes grupos que pueden suministrar la información ecológica, acerca de su respuesta con la calidad ambiental del recurso hídrico. En tal sentido, es importante aunar esfuerzos entre los diferentes grupos que estudian el tema, con el fin de elaborar una guía taxonómica adaptada a la fauna regional típica de las corrientes hídricas, con diferente nivel de deterioro ambiental.

La información sobre la taxonomía y la ecología de algunos de los grupos entomológicos de mayor diversidad, abundancia y biomasa es aún deficiente. Esta situación se presenta para los órdenes Diptera Odonata y Hemiptera, taxones que podrían suministrar información valiosa desde el punto de vista de la bioindicación, especialmente para los ambientes lénticos en donde su abundancia y diversidad, en general, es mayor que la que se presenta en los ecosistemas de las aguas corrientes. Por su parte, los moluscos y los anélidos, cuya abundancia y biomasa es muy alta en ambientes contaminados y enriquecidos con materia orgánica, carecen de una información taxonómica más detallada, lleva a generalizaciones e interpretaciones erradas acerca de su potencial como biondicadores de la calidad del agua.

Conclusiones

La información disponible en Colombia sobre la taxonomía, la ecología y la bioindicación de la calidad del agua no es similar en todos los grupos. Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera cuentan con mayor información que los demás taxones. Es importante además, profundizar en el estudio de los anélidos, los moluscos y los dípteros, especialmente de la familia Chironomidae.

Es necesario avanzar en la asociación de los estados inmaduros y sus correspondientes formas aladas, así como entre machos y hembras, con el fin de lograr una determinación taxonómica rigurosa.

Es importante definir una metodología unificada para el estudio de los ecosistemas lénticos y los grandes ríos.

La aplicación de la bioindicacion de la calidad del agua se inició en Colombia en la década de los años setenta y ahora está ampliamente extendida en todos los países latinoameicanos.

El gobierno nacional y, en especial con el Ministerio del Medio Ambiente y el Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales- IDEAM, deben implementar normas que promuevan la utilización de los macroinvertebrados como bioindicadores en programas de evaluación ambiental de cuerpos de agua. Esta herramienta es un buen complemento a la información de tipo fisicoquímica y bacteriológica de amplia utilización en Colombia y permitirá un análisis integral del recurso hídrico.

Conflicto de intereses

El autor declara no tener conflicto de intereses.

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