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Introducción
Los humedales son ecosistemas muy importantes para los seres humanos, ya que brindan servicios ecosistémicos como la provisión de agua, la seguridad, la facilidad de acceso a recursos útiles como las fibras, y el uso de espacios para actividades recreativas (Constanza, 1997). A pesar de ello, múltiples actividades humanas los han convertido en uno de los ecosistemas que se degradan con mayor velocidad (Millennium Ecosystem Assessment, 2005). La costa peruana tiene una gran cantidad de humedales entre manglares, humedales costeros y estuarios (ver mapa en Rivera et al., 2021); algunos de ellos, por ejemplo en Lima los de Puerto Viejo, Ventanilla y la albufera de Medio Mundo, se han visto sometidos al deterioro debido a la pesca sin control, la extracción excesiva de fibras y los constantes incendios provocados por humanos (Aponte, 2017a; Aponte et al., 2020). Por ello, en regiones como Lima, es posible apreciar un mosaico de ecosistemas fruto de la reducción de los humedales, la ampliación de las zonas urbanas y los consecuentes cambios en las comunidades de plantas y aves (Aponte & Ramírez, 2011; Pulido-Capurro & Bermúdez-Díaz, 2018; Flores et al., 2020). A pesar de ello, estos humedales se muestran resilientes y nos siguen brindando servicios como el control de clima mediante la captura de carbono y espacio para el turismo y las actividades educativas (Aponte, 2015; Ampuero et al., 2016).
Uno de los humedales de esta región del Pacífico suramericano que ha sufrido la influencia de la urbanización, la agricultura y la ganadería en su acuífero es el humedal Santa Rosa (Chancay, Lima), que, a pesar de todas estas fuentes de impacto, sigue siendo albergue importante de la diversidad de plantas vasculares e invertebrados, con altos valores de riqueza, comparado con otros ecosistemas similares de la costa central del Perú (Aponte & Cano, 2013; Aponte, 2017b; Loayza Basan et al., 2018; Castillo-Velásquez & Huamantinco-Araujo, 2020). Algunos humedales de la costa central de menos de 100 hectáreas (como los de Carquín-Hualmay y el costero Poza de la Arenilla) tienen gran diversidad de vegetación (Alberca & Aponte, 2021; Aponte & Cano, 2018) y ornitofauna (Podestá & Cotillo, 2016; Podestá et al, 2021), y dada esta variabilidad de formaciones vegetales, incluidas comunidades únicas en toda la costa de Lima, en un área que no supera las 100 hectáreas, es posible que el patrón de alta riqueza y diversidad se repita en otros taxones como las aves, que aprovechan todos los hábitats de los humedales (Ramírez et al., 2010; Pulido et al, 2020).
Hasta la fecha no se ha publicado un estudio que documente la diversidad de aves en el humedal de Santa Rosa, y este permitirá evaluar dicha hipótesis mediante la enumeración y caracterización de su ornitofauna y el examen espacio-temporal de sus comunidades para comprender mejor cómo este mosaico de hábitats moldea también la comunidad de aves.
Materiales y métodos
Area de estudio
El humedal Santa Rosa (11°36'01,4" S - 77°15'54,0" W), se encuentra al norte de Lima, Provincia de Huaral, distrito de Chancay (Figura 1a). Tiene un área aproximada de 85 hectáreas, con un cuerpo de agua en la zona norte, una laguna al lado oeste y un canal que lo abastece de agua proveniente del río Chancay (Verones et al., 2012). La vegetación del humedal está compuesta principalmente por juncales, predominantemente Schoenoplectus americanus, totorales, sobre todo Typha dominguensis, una vega mixta compuesta por múltiples especies herbáceas de humedal de porte bajo, así como por abundante Pistia stratiotes o "repollito de agua", que cubre gran parte de la laguna principal; alrededor de la vegetación se encuentran zonas de desmonte y de intervención humana; en la zona oeste se encuentra el océano Pacífico (Ramírez et al., 2010).
Figura 1 Área de estudio. a) Mapa de humedales de la provincia de Lima (PV = Puerto Viejo, PAN = Pantanos de Villa, VEN = Ventanilla, SR = Santa Rosa, PAR = Paraíso y MM = Medio Mundo). b) Imagen de referencia del humedal Santa Rosa y las estaciones de muestreo obtenida de Google Earth (E1: lado norte del espejo de agua, E2: lado noroeste del espejo de agua, E3: lado oeste del totoral, E4: cantos rodados frente al totoral, E5: orilla de mar, E6: juncal - presencia de cultivos, E7: vegetación mixta, E8: zona de desmonte, E9: lado este del totoral y E10: lado noreste del espejo de agua)
Diseño del maestreo
El estudio se llevó a cabo entre marzo del 2018 y febrero del 2019. Se determinaron 10 estaciones de muestreo con una separación mínima de 200 metros entre ellas, distribuidas de acuerdo a la vegetación predominante, la presencia del espejo de agua, el impacto antropogénico y su cercanía al mar. Las estaciones escogidas fueron: lado norte del espejo de agua y cerro aledaño (E1), lado noroeste del espejo de agua y zona árida con presencia de residuos sólidos (E2), lado suroeste del espejo de agua y zona árida con presencia de residuos sólidos (E3), cantos rodados frente al totoral y zona árida con presencia de residuos sólidos (E4), orilla de mar (E5), juncal con presencia de cultivos a los costados y cantos rodados (E6), comunidad arbustiva conformada por Tessaria integrifolia, parches de totoral (Typha domingensis) y de Colocassia esculenta y una acequia con agua de desagüe (E7), zona de desmonte (E8), lado este del totoral, vega mixta y presencia de agua (E9), y lado noreste del espejo de agua, lomas de tierra y vega mixta (E10) (Figura 1b).
El muestreo se hizo mensualmente empleando en cada estación el método de conteo total por puntos (Sutherland, 2000). Para la observación e identificación de las aves se utilizaron binoculares, cámaras digitales, guías de campo y las reportadas en la literatura especializada (Schulenberg et al., 2010; Tello & Engblom, 2010; Barrio & Guillen, 2014; Plenge, 2021). El avistamiento partió de la E1 y terminó en la E10 considerando los 360 ° de visión del observador durante 10 minutos por estación y un alcance máximo fue de 50 m. El muestreo se hizo en las primeras horas de la mañana (6:00 am), con el fin de encontrar la mayor cantidad de aves, según las recomendaciones de Ortega-Álvarez et al. (2012).
Análisis de datos
Se listaron todas las familias de aves registradas en el humedal por orden alfabético con base en la clasificación y la nomenclatura de la South American Classication Committee (SACC) de la American Ornithologists Union utilizada en las investigaciones en la zona de estudio consultadas (Schulenberg et al., 2010; Plenge, 2021). Además, se anotó el estado de vulnerabilidad de las aves y su estatus de amenazadas por el comercio de fauna a) b) silvestre; para ello, se empleó la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN) (www.iucnredlist.org), el Libro rojo de la fauna silvestre amenazada del Perú (Servicio Nacional Forestal y de Fauna Silvestre - SERFOR, 2018) y la lista de apéndices de la CITES (Ministerio del Ambiente-MINAM, 2018).
Los datos de abundancia de cada especie por estación se utilizaron para calcular índices y medidas de diversidad con el programa PAST 2.17, a partir de las ecuaciones descritas en su manual (Hammer et al., 2001); el detalle de las ecuaciones, con excepción de las medidas de diversidad de todo el humedal (se hacen las precisiones respectivas), se puede consultar en la tabla S1 (https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/1605/3224):
Diversidad por estación. Para calcularla se emplearon la riqueza, el índice de diversidad de Simpson (D) y el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H).
Variación espacio-temporal. Esta se analizó mediante los índices de Morisita (I ∂ ) calculando el promedio de las similitudes por mes, y el índice de recambio de Harrison (β H ).
Diversidad de todo el humedal. Correspondió a la riqueza encontrada en un mes determinado. También se obtuvieron los valores de la diversidad esperada por medio de algoritmos de extrapolación con ayuda del programa INEXT Online (Chao et al., 2014), lo que permitió conocer la cobertura de la muestra (Chao & Jost, 2012, 2015); dichos valores se calcularon con datos de la presencia y ausencia de las especies por estación en cada mes evaluado y por año de muestreo. Los datos mensuales de cobertura de las muestras se promediaron para establecer la eficiencia mensual de muestreo, en tanto que los datos de cobertura anual permitieron determinar cuántas especies podían estar presentes en el humedal y qué tan eficiente había sido el muestreo durante el año.
Resultados
Diversidad por estación
La riqueza de especies varió a lo largo del periodo de muestreo en todas las estaciones (Figura 2). La zona arbustiva (E7) presentó la mayor riqueza de especies en los doce meses (20,5 especies/mes en promedio); lo contrario ocurrió en la zona de desmonte (E8), la cual presentó la menor riqueza durante los 12 meses del año (3,1 especies/mes en promedio). Las estaciones que presentaron los valores más altos del índice H fueron las E6 y E7 (zonas de cultivos y arbustiva, respectivamente) durante el periodo de octubre a febrero; los valores más bajos del índice H en todas las estaciones se presentaron en abril (Figura 3).
Figura 2 Variación mensual de la riqueza del humedal por estaciones. Estaciones de muestreo (E1: lado norte del espejo de agua, E2: lado noroeste del espejo de agua, E3: lado oeste del totoral, E4: cantos rodados frente al totoral, E5: orilla de mar, E6: juncal - presencia de cultivos, E7: vegetación mixta, E8: zona de desmonte, E9: lado este del totoral y E10: lado noreste del espejo de agua).
Figura 3 Variación por mes de los índices de diversidad alfa (Simpson = -; Shannon Wiener = - -). E1: lado norte del espejo de agua, E2: lado noroeste del espejo de agua, E3: lado oeste del totoral, E4: cantos rodados frente al totoral, E5: orilla de mar, E6: juncal - presencia de cultivos, E7: vegetación mixta, E8: zona de desmonte, E9: lado este del totoral y E10: lado noreste del espejo de agua.
La estación con mayor dominancia promedio fue la E5 en la zona de playa, y los meses de marzo, septiembre, octubre, noviembre y diciembre del 2018 y de enero del 2019 los que presentaron mayor dominancia para dicha estación (Figura 3).
Recambio espacio-temporal
La mayor similitud entre estaciones se observó en junio y julio (0,36 y 0,34 para el índice I a respectivamente), lo cual coincide con los resultados obtenidos con el índice p H , que indican que en julio se registró el menor recambio en todas las estaciones, con 0,28; lo contrario ocurrió en los meses de octubre, noviembre y diciembre, en los que se vio una menor similitud, lo que concuerda con lo evidenciado por el índice de Harrison en cuanto al mayor recambio en estos mismos meses (Figura 4).
Diversidad del hamedal
Se registraron 89 especies incluidas en 16 órdenes, 37 familias y 66 géneros (Tabla S2,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/1605/3224). Los órdenes con mayor riqueza durante todo el muestreo fueron Charadriiforme (30 especies, 33,7 %) y Passeriforme (19 especies, 21,4 %). Las familias con mayor riqueza durante todo el muestreo fueron Scolopacidae (13 especies, 14,6 %) y Anatidae (9 especies, 10,1 %); de las especies reportadas, 26 entre andinas, australes y neárticas son migratorias.
Los meses que presentaron mayor riqueza fueron octubre y noviembre (69 y 68, respectivamente); julio fue el mes con menor riqueza; la riqueza de especies observada estuvo siempre cercana a la mínima esperada (Figura 5). La cobertura de la muestra mensual promedio fue de 76,62 % (Tabla 1), en tanto que la cobertura de muestra anual tuvo un valor de 99 % (89 especies); se calcularon 90 especies con 100 % de la cobertura (con un mínimo modelado de 84 y un máximo de 95) (Figura 6a y b).
Figura 5 Riqueza de aves del humedal Santa Rosa por mes (diversidad gamma). Riqueza de especies observada: (-), riqueza de especies esperada, promedio: (■), riqueza de especies esperada, mínimo: (▲ ) y riqueza de especies esperada, máxima: (•)
Las especies que presentaron mayor abundancia fueron Leucophaeuspipixcan (60.789 individuos en febrero), Calidris alba (1.341 en marzo) y Tringa semipalmata (1.005 en enero), todas aves migratorias. Se registraron especies poco frecuentes para los humedales de la costa central (Dendrocygna autumnalis, Jabiru mycteria y Coccyzus melacoryphus), una especie con un solo avistamiento en Perú (Spatula clypeata) y otra (Tadorna tadorna) con un solo reporte documentado para Perú, publicado durante la redacción del presente manuscrito (Cotillo et al., 2019).
Se determinaron tres especies en estado casi amenazado y 86 en estado de preocupación menor según la IUCN; dos especies están en el apéndice I y cinco en el apéndice II de la CITES (Tabla S2,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/1605/3224). Por último, se encontraron dos especies en estado casi amenazado y dos en peligro, según el Libro rojo de fauna amenazada (Tabla S2,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/1605/3224).
Tabla 1 Porcentaje de cobertura de las muestras a lo largo del estudio
| Fechas de muestreo | Cobertura | Porcentaje |
|---|---|---|
| Marzo-18 | 0,81 | 80,93 |
| Abril-18 | 0,79 | 78,95 |
| Mayo-18 | 0,81 | 81,40 |
| Junio-18 | 0,79 | 79,15 |
| Julio-18 | 0,88 | 87,98 |
| Agosto-18 | 0,82 | 81,70 |
| Setiembre-18 | 0,73 | 73,42 |
| Octubre-18 | 0,69 | 68,60 |
| Noviembre-18 | 0,58 | 57,67 |
| Diciembre-18 | 0,67 | 66,70 |
| Enero-19 | 0,75 | 74,79 |
| Febrero-19 | 0,88 | 88,11 |
Figura 6 a) Riqueza de aves del humedal Santa Rosa y número de unidades de muestreo. b) Riqueza de aves del humedal Santa Rosa y cobertura de la muestra. Las líneas punteadas representan valores extrapolados. Las regiones sombreadas corresponden a los límites inferior y superior, con un 95 % de confiabilidad.
Observaciones complementarias
Si bien la riqueza de especies está distribuida en todo el humedal, se registraron 18 especies que tenían preferencia por una determinada zona (Tabla S2,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/1605/3224). A lo largo del estudio se registró la presencia de nidos cerca de la orilla de la playa (E5) de la especie Haematopus palliatus y la construcción de uno sobre el agua de la especie Podiceps major en la zona suroeste del espejo de agua (E3). Asimismo, se evidenció la presencia de polluelos de algunas especies como Burhinus superciliaris en la zona de cantos rodados frente al totoral (E4), Amazilis amazilla en la zona de la comunidad arbustiva (E7), Tachuris rubrigastra en la zona este del totoral (E9) y Charadrius vociferus, Himantopus mexicanus, y G. galeata en la zona este del espejo de agua (E10).
Discusión
En algunos estudios se ha evidenciado que los hábitats con valores más bajos en el índice H y en la riqueza son los arenales que no presentan vegetación (Álvarez, 2007; Pollack et al., 2017), lo que concuerda con lo encontrado en la zona de desmonte (E8). La fragmentación del paisaje y la pérdida de hábitats debida a la disposición de desechos de materiales de construcción pueden tener consecuencias como las reportadas en este estudio (García, 2016). Es interesante que, a pesar de estos impactos, la zona arbustiva (E7) mostró la mayor riqueza de todas; en la zona de desmonte (E8), a pesar de ser la estación con menor riqueza de todas, se registraron especies únicas que no se encontraron en ninguna otra estación del humedal, por ejemplo, A. cunicularia (Tabla S2,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/1605/3224). La variabilidad de aves podría verse favorecida por la diversidad de hábitats, la variedad de cultivos y las zonas inundadas (Holm & Burger, 2002; Taft et al., 2002; Salinas et al., 2007), ya que esto les provee hábitat y alimento (Weller, 1999). Todo ello, sumado a la diversidad de plantas e invertebrados (Aponte & Cano, 2013; Castillo-Velásquez & Huamantinco-Araujo, 2020), podría explicar cómo un humedal tan afectado por la actividad humana presenta tan alta diversidad de aves.
La dominancia encontrada a lo largo del tiempo parece estar relacionada con los patrones migratorios y la disponibilidad de alimento (Calvo-Villalobos et al., 2015; Cháux & Velásquez, 2009; García-Olaechea et al., 2018). Por ejemplo, los valores más altos de dominancia se presentaron en los periodos de verano (enero-febrero) y primavera (septiembre) en estaciones ligadas a cuerpos de agua y a la presencia de aves migratorias, las cuales llegan en gran número en esos meses (García-Olaechea et al., 2018; González et al., 2011; Podestá et al., 2017; Pulido Capurro & Bermúdez Díaz, 2018). El incremento de individuos de G. galeata durante julio y agosto aumentó también la dominancia en el cuerpo de agua; esta especie fue vista siempre forrajeando en dicho hábitat, lo que concuerda con los niveles más altos de agua en el humedal, además de ser la zona de mayor diversidad de macroinvertebrados (Castillo-Velásquez & Huamantinco-Araujo, 2020), que son parte de su dieta (Olguín et al., 2013).
El recambio temporal aumentó entre octubre y enero, lo cual pudo deberse a la influencia de las migraciones, tal y como se observó en los trabajos de Álvarez (2007), García-Olaechea et al. (2018), Pulido Capurro & Bermúdez Díaz (2018) y Torres et al. (2006). Se sabe también que existen factores abióticos (como la variación de la profundidad del agua) que afectan la distribución de las especies (Holm & Burger, 2002; Sonal et al., 2010). El humedal Santa Rosa se alimenta de aguas subterráneas y excedentes de aguas de riego, lo cual implica que no presenta marcadas época secas o húmedas sino, por lo contrario, fluctuaciones constantes en los niveles de agua (Verones et al., 2012; Castillo-Velásquez & Huamantinco-Araujo, 2020); dichas fluctuaciones pueden incidir en la variación de la diversidad, pues las aves prefieren determinadas condiciones para alimentarse, descansar o realizar otras actividades (Helmers, 1992; Holm & Burger, 2002), por ejemplo, las playeras prefieren zonas semiinundadas para alimentarse (Rodríguez & Mata, 2015; Ruiz-Guerra et al., 2014; Holm & Burger, 2002), como pudo apreciarse en el presente estudio.
La riqueza de especies registrada en nuestro estudio (89 especies) está por debajo de la riqueza histórica de los humedales Los Pantanos de Villa (zona reservada con un registro de 211 especies), ACR Humedales de Ventanilla (126 especies), los humedales de Paraíso (106 especies), y el humedal costero Poza de la Arenilla (98 especies), aunque por encima de la riqueza reportada en Puerto Viejo (72 especies) y Medio Mundo (72 especies). Con estos datos, el humedal Santa Rosa es el segundo con mayor riqueza por hectárea de la costa central de Perú (Tabla 2), y si se considera el total de especies histórico reportado para la costa de Lima, alberga el 38,36 % de las especies de esta región, más que el humedal de Medio Mundo (31,03 %) y el de Puerto Viejo (31,03 %), aunque menor que el porcentaje de especies de aves reportado en Los Pantanos de Villa (90,95 %), Poza de la Arenilla (42,24 %), Ventanilla (54,31 %) y Paraíso (45,69 %) (Terra Nuova, Proyecto de Conservación y Manejo Sostenible de los Humedales de la Costa Central del Perú - PROCOMHCC, 2009; Pulido, 2018; Podestá et al., 2021). Cabe resaltar que el valor más alto es el de Los Pantanos de Villa, lo cual puede deberse a la cantidad de estudios que se han realizado en ese ecosistema (21 estudios sobre aves) (Pulido, 2018). También hay que considerar que la extensión del humedal Santa Rosa es menor que la de Los Pantanos de Villa y ACR Humedales de Ventanilla (con 263 y 653 ha., respectivamente) comparada con las 87 ha evaluadas en este estudio, lo que influye también en la disponibilidad de hábitats. A pesar de ello, el humedal Santa Rosa constituye un alberge importante para la avifauna en esta región.
Tabla 2 Porcentaje de la riqueza de especies de aves histórica y por área de los humedales de la costa central del Perú
| Humedales | Riqueza histórica | Extensión (ha) | Riqueza (%) | Riqueza/Área |
|---|---|---|---|---|
| Medio Mundo | 72 | 687,71 | 31,03 | 0,10 |
| Paraíso | 106 | 674,50 | 45,69 | 0,16 |
| Santa Rosa | 89 | 87,00 | 38,36 | 1,02 |
| Ventanilla | 126 | 275,45 | 54,31 | 0,46 |
| Poza de la Arenilla | 98 | 18,10 | 42,24 | 5,41 |
| Pantanos de Villa | 211 | 263,27 | 90,95 | 0,80 |
| Puerto Viejo | 72 | 275,81 | 31,03 | 0,26 |
Di Stefano et al. (2013) e Ibarra & Belmonte (2017) señalan que las construcciones marinas, como los puertos, interrumpen el transporte de sedimentos y alteran la dinámica de las playas generando cambios en ellas. El cambio en el transporte de sedimento podría influir en la riqueza de especies en estaciones como la orilla de playa (E5), donde se registraron individuos de las familias Charadriidae y Scolopacidae que prefieren las playas arenosas frente a las rocosas (Ramos, 2019). Estas familias de aves acuden a zonas de playas arenosas para alimentarse de macroinvertebrados, anidar y otras actividades en las que aprovechan la arena. Por ello se recomienda hacer estudios continuos de la diversidad de aves para observar cómo influenciarían estas construcciones en el ecosistema. Dos de las tres especies casi amenazadas y dos especies en peligro (P. thagus y S. variegata) se avistaron en la orilla de la playa y cualquier impacto podría afectarlas. La construcción de zonas portuarias podría también perjudicar la nidificación en la zona de playa, pues afectan el sustrato (Di Stefano et al., 2013; Ibarra & Belmonte, 2017).
Algunas de las estaciones evaluadas no albergaban una gran riqueza de especies comparadas con otras, sin embargo, son importantes, ya que, a) complementan la riqueza total del humedal, b) muestran el potencial del ecosistema para albergar especies a pesar de los impactos, y c) hay especies que solo se encontraron en esas estaciones, por ejemplo, A. cunicularia y P. unicinctus. La variabilidad de hábitats es un factor que favorece la diversidad de aves (Brandolin & Blendinger, 2016), tal como se muestra en el presente trabajo; todo ello sugiere la necesidad de conservar hábitats complementarios para proteger integralmente la diversidad de aves en este ecosistema.
A pesar de que los arenales y la zona arbustiva se encuentran entre las más impactadas por la actividad humana, las aves acuden y logran vivir en tales circunstancias, complementando la diversidad del humedal, incluso con especies únicas. Esto no significa que esos impactos sean favorables; la disposición de desechos de desmonte ha generado la pérdida de hábitats y la homogeneización de las zonas del ecosistema, afectando, a su vez, la diversidad de aves. Es importante resaltar que las especies únicas registradas en estas estaciones no son, en su mayoría, propias de los humedales, por lo que sugerimos hacer su seguimiento para evaluar si se registran cada vez es más común en estos ecosistemas.
En el presente estudio se observó la presencia de nidos y polluelos en múltiples estaciones del humedal que deben contemplarse como de conservación prioritaria, de manera que se asegure la reproducción de las especies de aves; esto refuerza la propuesta de conservar el área en su integridad, incluyendo los hábitats evaluados en este estudio. Por el diseño del estudio, es posible que no se haya podido registrar la totalidad de nidos y polluelos fuera de las zonas de muestreo, por ello, se recomienda hacer estudios complementarios para conocer su distribución completa.
Conclusiones
En el presente estudio se registraron 89 especies de aves en el humedal Santa Rosa, tres especies en estado casi amenazado (NT), dos incluidas en el apéndice I de la CITES y cinco en el apéndice II. Estos resultados invitan a reconocer la importancia de la diversidad de aves en esta localidad y constituye una muestra de cómo la variabilidad de hábitats promueve la diversidad espacio-temporal y la complementariedad en un humedal afectado por la actividad humana en la costa peruana. Asimismo, permiten sugerir que se considere la conservación de estos ecosistemas que, a pesar de las afectaciones detectadas (disposición de desechos de desmonte) y las potenciales derivadas de la eventual construcción del puerto, se mantienen como albergues de diversas aves y otros organismos que luchan por su subsistencia en la costa desértica del Pacífico.
