Introducción

La endogamia o consanguinidad se define como la probabilidad de que dos alelos en cualquier locus sean idénticos por descendencia y ocurre cuando individuos relacionados se aparean el uno con otro ²¹. La endogamia disminuye la heterocigosidad y aumenta la frecuencia de alelos deletéreos recesivos, que son los responsables de causar desórdenes genéticos o afectar negativamente la supervivencia, reproducción o la aptitud funcional general. Estos alelos recesivos pueden causan problemas en los animales que portan dos copias anormales de un mismo alelo (animales homocigotos recesivos) ya que en dicha condición se pueden expresar en enfermedades hereditarias o defectos congénitos como anomalías estructurales o funcionales que pueden ser obvias al nacimiento o no. Existe una amplia variedad de defectos posibles, desde un cambio estructural único como puede ser la alteración en la longitud de una pata hasta la afección de múltiples órganos o sistemas ^15,24.

También se ha demostrado que la consanguinidad se encuentra fuertemente asociada a otros dos fenómenos que pueden afectar significativamente a los sistemas de producción ganadera.

El primero tiene relación con una reducción en la respuesta inmune de los animales, debido a la disminución en la variabilidad genética del grupo de genes que codifican el denominado complejo principal de histocompatibilidad (MHC). De hecho, una serie de investigaciones realizadas en los últimos años indican que la endogamia puede conducir a una mayor susceptibilidad a todo tipo de enfermedades en especies ganaderas, debido en una menor diversidad genética en el MHC (receptores de linfocitos - TcR, BcR). En términos generales, se ha observado que animales endogámicos, con mayor grado de homocigosidad, poseen un número menor de variantes en el reordenamiento genético en los linfocitos (el reordenamiento genético de los linfocitos T y B) y, por lo tanto, un menor número de variantes de anticuerpos ⁶.

El segundo fenómeno, bastante conocido en sistemas ganaderos, es la denominada depresión consanguínea o endogámica, cuyos efectos han sido ampliamente estudiados y existen numerosos autores que dan cuenta de este tipo de anomalías en ganado bovino de leche y carne ^{7,13,17,20,22,25,26,32}.

Este fenómeno afecta negativamente características que están positivamente influenciadas por la heterosis (vigor híbrido), como resultado del cruzamiento. Por lo tanto, se puede decir que la consanguinidad y la depresión consanguínea son fenómenos opuestos al cruzamiento y a la heterosis, respectivamente ¹⁵.

La medida clásica de la consanguinidad de un individuo es el coeficiente de consanguinidad (F) ³³. Existen distintos métodos para su estimación, pero los más usados son: El método de Wright o de los coeficientes de sendero ³¹ y el método de Malecot o de los coeficientes de parentesco ¹⁸. Mientras más generaciones se incluyan en un registro, la precisión del coeficiente de consanguinidad será mayor. Por ejemplo, si se tiene un registro de tres generaciones quizás se obtenga valores de F cercanos a cero, pero si se obtiene información de otras tres generaciones de ascendientes, es probable que los niveles de consanguinidad sean mayores a 1% ³⁰.

Respecto del grado de consanguinidad que podría soportar un rebaño productivo, depende de múltiples factores entre los cuales se cuentan la especie o la raza de animales con los que se trabaja. Sin embargo, varios autores concluyen que los niveles críticos de consanguinidad se darían por sobre el 12,5%, mientras que recientemente se considera que el máximo aceptable es de 6,25% ¹⁴.

Actualmente muchos productores utilizan la inseminación artificial (IA) para realizar la reproducción de su ganado, considerando que la IA, en comparación con la monta natural, brinda mayores ventajas genéticas, sanitarias y reproductivas ⁹.

La IA generalmente se realiza comprando semen congelado en empresas distribuidoras, las cuales tienen un stock de semen proveniente de diversos toros seleccionados. Según estudios realizados en Uruguay, el problema radica en que, con el desarrollo de las distintas técnicas de congelación de semen y las recientes tecnologías reproductivas de ovulación múltiple, fertilización in vitro y transferencia de embriones, más un creciente comercio internacional de germoplasma de toros y vacas de élite, las anomalías hereditarias surgidas en determinados criaderos, pasaron de ser un problema local a tener un impacto internacional ¹¹.

Chile es un importante importador de semen bovino proveniente de Estados Unidos y según estadísticas gubernamentales ²¹ entre 2015 y 2018, se importaron un total de 2.424.514 dosis de semen bovino. De este total, 495.513 (20%) de las dosis pertenecían a solo dos razas; Holstein Friesian para ganado lechero y Aberdeen Angus para ganado de carne. De estos, el 46% (229.610 dosis) provino solo de los Estados Unidos, hecho resulta alarmante considerando que en ese país se ha informado altos niveles de endogamia y muy bajos censos de población efectiva (39 animales de la raza Holstein, en todo Estados Unidos) ⁵.

De acuerdo con lo planteado, el presente estudio tuvo como objetivo realizar una estimación del grado de parentesco existente entre toros, para las razas Holstein Friesian y Aberdeen Angus, que fueron comercializados en Chile entre los años 2016 y 2017 por dos de las principales empresas proveedoras de semen congelado.

Materiales y métodos

El trabajo se realizó a partir de 25 toros de la raza Holstein Friesian y provenientes de Estados Unidos y 61 toros de la raza Aberdeen Angus provenientes de Estados Unidos y Australia, cuyo semen es comercializado en Chile por dos de las principales empresas distribuidoras de semen congelado, identificadas como B y C.

La información genealógica de cada animal se completó hasta trastarabuelos y luego se fusionó en un registro genealógico consolidado para cada raza. La totalidad de la Información fue obtenida a partir de las bases de datos de la American Angus Association ⁽², Angus Australia ³ y American Holstein Association ⁽⁴.

En una primera instancia, se realizó un análisis de la información genealógica almacenada en las bases de datos. Dicho análisis contempló la estimación de los coeficientes de consanguinidad por individuo (F) utilizando el algoritmo descrito por Meuwissen y Luo (1992) ¹⁹. Conocidos los niveles de consanguinidad individual, se procedió a estimar el parentesco medio entre todos los toros considerados en el estudio. Esto se realizó mediante la construcción de la matriz de parentesco aditivo o de coancestría (A), para lo cual se estimó el coeficiente de parentesco medio (AR) existente entre cada animal ¹⁶. Dicho parámetro fue calculado utilizando el algoritmo propuesto por Quaas (1976) ²³.

Todas las estimaciones fueron realizadas mediante el programa ENDOG 4.0 ¹⁶ y una vez obtenida la matriz (A), esta fue depurada para dejar únicamente las relaciones de parentesco de los toros de inseminación comercializados en Chile.

Resultados

En la figura 1 se expone la matriz de coancestría (A) para las 300 combinaciones posibles de toros Holstein Friesian de origen norteamericano importados y distribuidos en Chile por las empresas B y C. En la primera columna y última fila de dicha matriz, se identifica a cada animal mediante su nombre de pila. Posteriormente se diferencia a la empresa distribuidora (ED) en Chile (B y C). El mismo dato se presenta en la penúltima fila. En la segunda columna, se expone el grado de consanguinidad individual (F) de cada animal evaluado.

Figura 1 Matriz de coancestría (A) para toros Holstein Fresian importados a Chile por dos empresas distribuidoras (ED) 

Dentro de la matriz A, se puede observar que existe un 99,4% los toros de la raza Hostein Friesian emparentados en alguna medida. De este porcentaje, un total de 29 parejas están emparentadas en tercer grado, 18 en segundo grado y 5 parejas mantienen un parentesco de primer grado.

Además, el 100% de los toros de la empresa B se encuentran emparentados con los toros de la empresa C y viceversa.

En cuanto a la consanguinidad individual, se observa que 5 individuos de la raza Holstein Friesian presentan coeficientes F superiores a lo esperado en apareamientos entre individuos con al menos un abuelo en común (F>3,13). Por otra parte, los animales que presentaron un mayor grado de parentesco fueron los toros Co-op Robust Jitterbug-ET y L-L-M-Dairy Padlock Cri-Et con un 53% (ambos pertenecientes a la empresa C) y los toros Coyne-Farms Mass Jake-ET (empresa C) y Lars Acres Shot Trigger-ET (empresa B), con un 54%.

En la figura 2, se presenta una versión reducida de la matriz de consectaria obtenida para las parejas de 61 toros de la raza Aberdeen Angus (780 parejas de toros, de un total 1830 parejas en la matriz original).

Figura 2 Versión reducida de la matriz de coancestría (A) para toros Aberdeen Angus importados a Chile por dos empresas distribuidoras (ED). La matriz completa consta de 1830 combinaciones de parejas de toros y puede ser solicitada al autor corresponsal 

En el análisis se detectó que el 79% de las parejas mantienen algún grado de parentesco, específicamente un total 116 parejas están emparentadas en tercer grado, 36 en segundo grado y 2 en primer grado.

Además, se determinó que el 84% de los toros pertenecientes a la empresa B, se encuentran emparentados con los de la empresa C. Mientras que el 100% de los toros de la empresa C se encuentran emparentados con los toros de la empresa B.

En cuanto a la consanguinidad individual, se observó que 12 individuos presentan niveles de consanguinidad (F) superiores a lo esperado en apareamientos entre individuos con al menos un abuelo en común (F>3,13). Mientras que los animales más emparentados fueron los toros Assertive y Absolute con un 53% de consanguinidad y los toros Game winner y Counselor con un 52% parentesco, todos de la empresa distribuidora B.

La figura 3 muestra una representación gráfica de los árboles familiares de los miembros de las parejas de toros Holstein Friesian Coyne-Farms Mass Jake-ET y Lars Acres Shot Trigger-ET, los cuales poseen un 54% de parentesco. Como puede observarse al comparar ambas genealogías, el alto grado de parentesco no necesariamente se puede deber un vínculo estrecho como el que se genera entre un padre y su hijo, el cual es de un 50%. También puede generarse por un efecto acumulativo a diferentes niveles de la genealogía materna y paterna de los toros. En este ejemplo, el pariente común más cercano es el toro GBR598172 que es padre de Lars Acres Shot Trigger-ET y tatarabuelo por vía materna de Coyne-Farms Mass Jake-ET. Posteriormente, a partir del toro ITA6001001962, ambos animales pertenecen a la misma línea paterna.

Figura 3 Representación de gráfica de los árboles genealógicos de los toros Coyne-Farms Mass Jake-ET y Lars Acres Shot Trigger-ET. Los animales en rojo representan a los ascendientes comunes ya sea por línea paterna o materna. Las líneas continuas en negrita representan a los ascendientes de líneas paternas para ambos animales 

Discusión

Los resultados anteriormente expuestos sugieren la necesidad de aumentar la rigurosidad tanto por parte de las empresas proveedoras como por parte de los productores, al momento de analizar la información genealógica de los toros cuyo semen se importa y comercializa en Chile. Lo anterior, teniendo en cuenta que la presión de selección realizada en los países de origen pudo haber reducido de forma tan significativa el número de líneas familiares a las cuales pertenecen los toros mejoradores, que sencillamente se ha llegado al punto en el que la mayor parte de los toros comercializados se encuentran emparentados en menor o mayor grado. De ser así, la reducida cantidad de líneas familiares disponibles, sumado al uso de la IA, podría dar lugar a altos niveles de consanguinidad con efectos adversos sobre características productivas y reproductivas de la masa ganadera existente en Chile ¹.

Muchos productores optan por cambiar periódicamente de empresas proveedoras de semen para así intentar incorporar nuevas líneas familiares. Esto, porque no debería observarse grandes grados de parentesco entre los toros de distintas empresas. A pesar de esto, los resultados del presente estudio revelan altos niveles de parentesco filial entre toros de las empresas B y C, como es el caso de Lars-Acres Shot Trigger-ET (de la empresa B), Rhoman-Wai Mass y Coyne-Farms Mass Jake-ET (ambos pertenecientes a la empresa C), emparentados en más de un 50%, además de otros casos con niveles de parentesco importantes.

Lo anterior respalda la hipótesis de que el problema podría estar generándose en los países de origen de la genética comercializada en Chile, debido a un reducido número de líneas familiares a las que pertenecen los toros de los cuales se obtiene el semen, y no necesariamente en una falta de prolijidad por parte de los intermediarios. De hecho, según diversos estudios ²⁸, el nivel de endogamia para ganado Holstein en EE.UU. se incrementó a una taza de 0.3 % entre 1970 y 1980. Sin embargo, entre 1980 y 1998 dicha taza se incrementó a un 0.63% por año ¹.

Lo anteriormente planteado ha sido corroborado por trabajos más recientes en los que se ha dado cuenta que los niveles de endogamia en ganado Holstein son similares prácticamente en todo el mundo. Dicha situación es tan crítica que, desde el punto de vista genético, el ganado Holstein de EE.UU. no muestra una menor relaciones genealógicas entre sí, que el que tiene con el ganado Holstein de España, por poner un ejemplo. Las únicas excepciones entre los 15 países productores de ganado Holstein son Nueva Zelanda, Polonia y Suiza, en los que existirían líneas ancestrales diferentes ²⁹.

Esto deja en evidencia la necesidad de que la información genealógica entregada por parte de los distribuidores de semen se lleve a cabo de manera más completa y transparente, con el fin de que los productores puedan realizar un análisis más exhaustivo sobre que toros elegir para su rebaño, pudiendo así, controlar los niveles de consanguinidad en los mismos.

Lamentablemente, en Chile solo recientemente se ha comenzado a comprender la importancia ⁵ del mantenimiento y uso de los registros genealógicos y productivos en materia de gestión genética ganadera. Por tal motivo, las bases de datos no son lo suficientemente robustas como para poder ser analizadas adecuadamente ⁷ y así poder detectar y cuantificar los efectos de la consanguinidad en los rebaños productivos. Como consecuencia de lo anterior, tampoco es posible estimar eventuales perjuicios económicos, que ya han sido reportados por diversos autores ^{9,10,27,29,30,34}, y que se generan como consecuencia del surgimiento de malformaciones congénitas, disminución de la capacidad de respuesta inmune o por surgimiento de depresión endogámica.

Conclusiones

Según los resultados obtenidos en el presente estudio el 99,4% del total de toros de la raza Holstein Friesian, comercializados en Chile por las empresas B y C, se encuentran emparentados. Del mismo modo, contrastando el parentesco de toros pertenecientes a distintas empresas, se determinó que el 100% de los toros de la empresa B se encuentran emparentados con toros de la empresa C y viceversa.

En lo que respecta a Aberdeen Angus, los resultados indican que el 79%, del total de toros comercializados en Chile por ambas compañías, se encuentran emparentados. Del mismo modo, contrastando el parentesco de toros pertenecientes a cada proveedor, se determinó que el 84% de los toros de la empresa B se encuentran emparentados con toros de la empresa C, mientras que el 100% de los toros de la empresa C se encuentran emparentados con la empresa B. Es decir, la empresa B logró incorporar a su oferta, 5 toros que no se encuentran emparentados con animales de la empresa C, al menos hasta la quinta generación de ascendientes.

De los resultados expuestos, se deduce que el conocer y gestionar adecuadamente la información genealógica de los rebaños es esencial para controlar de manera adecuada eventuales problemas derivados de consanguinidad, especialmente en rebaños que utilizan, en sus procesos de IA, material genético proveniente especímenes altamente emparentados.

Paralelamente es necesario potenciar la oferta de animales de países en los que prevalezcan líneas familiares distintas a las hasta ahora ofertadas en Chile, con el objetivo de introducir nuevas líneas y así aumentar la diversidad genética al interior de los rebaños.

Por otro lado, a pesar de que los productores tienen el derecho de pedir a sus proveedores información genealógica lo más completa posible, el problema no se solucionará mientras dichos productores no comprendan del todo la importancia de mantener registros que integren la información genealógica y productiva de los toros de inseminación con la información de los animales en los cuales se emplea el semen. Esto debido a que el grado de similitud genética puede tener su origen varias generaciones atrás en la ascendencia, por efecto acumulativo y no necesariamente, a causa de relaciones filiares estrechas.

Por último, es necesario que el Estado, a través de sus distintos servicios y departamentos, realice los esfuerzos necesarios para contar con un sistema oficial de registros que facilite la gestión de información y permita garantizar el mantenimiento de la variabilidad genética de los rebaños productivos existentes en el país.