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I. INTRODUCCIÓN
La Eugenia de la familia de las Mirtáceas, género Syzyngium, especie paniculatum, es una planta que se comercializa como arbusto y puede llegar a medir hasta siete metros de altura en condiciones de clima ideales, foráneo de climas subtropicales en Australia (estado de Nueva Gales). En la ciudad Bogotá, árboles de Eugenia adornan calles, parques y jardines, y la especie está incluida en los planes locales de arborización urbana de la capital del país, entre ellos los de las localidades de Teusaquillo y de Barrios Unidos. En esta última se censó un total de 1.070 árboles, que la convierte en la séptima especie de árbol en abundancia en la ciudad [1].
Desde el punto de vista paisajístico, los árboles llaman la atención por sus coloridos frutos, los cuales son consumidos principalmente por aves. Este fruto es conocido como cereza cepillo australiana, Cereza magenta o Lilly Pilly. A pesar de que es comestible, hasta el momento solo se utiliza en Australia en confituras para decorar pasteles, mientras que en EE.UU. y Europa se emplea como planta ornamental, limitada a las zonas libres de heladas [2], tal como sucede en el caso de las plantas adaptadas al clima bogotano.
En cuanto a la bioprospección de la planta, la literatura científica es limitada. Longo y colaboradores [2] extrajeron antocianinas del fruto por diferentes métodos de hidrólisis, e indican que es el primer reporte en ese campo de la planta, bajo condiciones de la ciudad de Lecce, en Italia. Por su parte, Quijano-Célis y colaboradores [3] realizaron un reporte sobre la composición de volátiles del fruto, a partir del análisis mediante cromatografía de gases acoplada a espectrometría de masas, y encuentran 155 compuestos, siendo los pertenecientes a la familia de los terpenos los más abundantes. De otro lado, Voung y colaboradores [4] señalan que hay limitada información sobre la bioactividad de los frutos a pesar de que son ampliamente cultivados, y en su trabajo reportan compuestos, principalmente polifenoles, con potencial anticancerígeno, en plantas cultivadas en la ciudad de Ourimbah, en la costa central de Australia.
Teniendo en cuenta la información limitada existente sobre el fruto, se realizó un estudio de aproximación a la bioprospección de frutos de Syzyngium paniculatum cultivados en Bogotá, en diferentes estados de maduración, enfocada principalmente en identificar las características fisicoquímicas, contenidos de polifenoles y otros metabolitos, así como el contenido de minerales.
II. METODOLOGÍA
A. Muestreo
Se muestrearon frutos en diferentes estados de maduración en árboles de S. paniculatum, en las calles y parques de la ciudad de Bogotá, y se clasificaron según su coloración. Para cada análisis se tuvieron en cuenta 5 réplicas biológicas, excepto para los análisis de peso fresco, y diámetros longitudinales y ecuatoriales para los que se tuvieron en cuenta 20 réplicas biológicas.
B. Determinación de parámetros físicos
En esta etapa se realizaron mediciones asociadas al crecimiento del fruto en los diferentes estados de maduración, se hicieron medidas de peso fresco con una balanza analítica, y se realizaron medidas de los diámetros longitudinal y ecuatorial, de acuerdo con Espinosa y colaboradores [5].
C. Determinación de parámetros fisicoquímicos
Para encontrar los parámetros de caracterización fisicoquímica en los frutos, se hicieron medidas de pH por el método potenciométrico de acuerdo con la AOAC 981.12 [6]; Acidez total titulable [ATT] por titulación del jugo con hidróxido de sodio mediante mediciones potenciométricas de pH de acuerdo con el método AOAC 942.15 [7], expresado en mg de ácido cítrico/g de material vegetal; sólidos solubles totales (SST) por refractometría del fruto macerado en unidades de °Brix de acuerdo al método de AOAC 932.14 [8,9]; ceniza por método gravimétrico según la AOAC [10]; humedad por método gravimétrico según la AOAC [10]. Además, se tomaron medidas de masa de los frutos, y diámetros longitudinales y transversales [9].
D. Determinación de compuestos fenólicos totales y familias de polifenoles en frutos
Para el análisis de familias de fenoles, se realiza la extracción utilizando 10 mL de una solución de acetona:agua en relación 1:1.
1. Determinación de compuestos fenólicos:
Los compuestos fenólicos fueron cuantificados de acuerdo con la reacción que presentan con el reactivo de Folin-Ciocalteu (tungstofosato y molibdofosfato), el cual se reduce en solución alcalina, formando un producto de color azul que puede ser detectado a 760 nm. El ácido gálico fue el patrón de fenoles empleado. El procedimiento de la determinación se realiza de acuerdo con [11] y los resultados se reportan como mg ácido gálico/g residuo.
2. Índice de contenido de flavonoles:
El contenido de flavonoles se estima por la medida de la absorbancia a 365nm en una celda de 10mm, de un extracto acetona-agua 1:1, y se calcula en función de la masa de fruto y el volumen de extracción [12].
3. Índice del contenido de ácidos hidroxicinámicos:
El contenido de ácidos hidroxicinámicos se estima por la medida de la absorbancia a 320nm, longitud de onda característica de ácidos cinámicos y sus ésteres en una celda de 10mm, de un extracto acetona-agua 1:1 y se calcula en función de la masa de fruto y el volumen de extracción [12].
E. Determinación de minerales por Espectrofotometría de absorción atómica
En esta parte, el estudio determinó el contenido de macronutrientes (sodio, potasio, calcio, magnesio), micronutrientes (zinc, cobre, manganeso, hierro, molibdeno, boro) y algunos metales contaminantes (plomo, níquel, cadmio, cromo). Dicha determinación se realizó de acuerdo con Fernández-Hernández y colaboradores [13]. Aproximadamente 4 gramos de frutos en estado de maduración de consumo fueron sometidos a digestión seca por calcinación a 600 °C en mufla. Las cenizas obtenidas se sometieron a digestión húmeda con ácido nítrico concentrado, se calentó a 90 grados durante 2 horas, se filtró y se diluyó a 100 mL. El análisis fue realizado por espectrofotometría de absorción atómica, utilizando llama de aire/óxido nitroso para la cuantificación de calcio, y llama de aire/acetileno para la determinación de los metales restantes. Las curvas de calibración se realizaron con patrones certificados utilizando 6 puntos de calibración.
F. Análisis estadístico
Los análisis de varianzas y de comparaciones múltiples de Tukey (p 0,05) fueron usados para revisar diferencias entre tratamientos. Con los promedios de las variables evaluadas se construyó una matriz básica de datos para un análisis multivariado, que incluye un análisis de componentes principales (ACP) para explicar la varianza entre tratamientos, y un análisis de jerarquización por clusters. Los análisis estadísticos se realizaron con Minitab 17.
III. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los frutos recolectados se clasificaron visualmente de acuerdo con su coloración y según lo que sugieren Quijano y colaboradores [3], obteniendo 5 diferentes estados de maduración, de la siguiente manera (Fig. 1):
Estado de maduración 1: epicarpio 25% de color magenta.
Estado de maduración 2: epicarpio 50% de color magenta.
Estado de maduración 3: epicarpio 75% de color magenta.
Estado de maduración 4: epicarpio 100% de color magenta.
Estado de maduración 5: bayas de epicarpio color morado.
Se encontró que el color es un factor dominante en la clasificación de diferentes frutos según el nivel de madurez, como se ha reportado para otros frutos como Guayaba [14], Ciruela [15] y fresa [16], y que este es el principal criterio que tienen en cuenta los consumidores para decidir si un fruto está en madurez óptima de consumo [16].
En la Fig. 2 se observan los resultados para los parámetros de peso fresco y diámetros longitudinales y ecuatoriales, que permitieron encontrar diferencias estadísticamente significativas entre los diferentes estados de maduración. Estos parámetros han sido ampliamente utilizados para describir el crecimiento de los frutos con la maduración, en los que se han obtenido resultados que concuerdan con lo que reporta este trabajo [5,14]. Sin embargo, no son los mejores parámetros de clasificación, ya que dependen de un gran número de variables como la relación hoja/fruto, el número de frutos por árbol, la edad de la planta y el manejo de los arbustos y del suelo [17].
Fig. 2 Parámetros físicos determinados en frutos de S paniculatum, en diferentes estados de maduración. Los resultados se presentan como promedio ± desviación estándar para n=20
La Fig. 3 muestra los resultados obtenidos para los parámetros fisicoquímicos, y en la Fig. 3A se observan aumentos en la humedad y disminución en el contenido de cenizas con la madurez de los frutos. Importante destacar que el agua es un solvente necesario para mantener el contenido de sustancias solubles como azúcares y sales que influyen en cualidades organolépticas de los frutos, como el sabor. Se ha reportado que el aumento en el contenido de humedad se debe principalmente al aumento de sustancias solubles, lo cual aumenta la trasferencia osmótica de agua desde la cáscara hasta la pulpa [18].
La Fig. 3B muestra los cambios en el pH y acidez total titulable, cuyos resultados concuerdan en una disminución de las características ácidas de los frutos avanzando en su estado de maduración. Resultados similares se han reportado para otros frutos como mango [18] y uva [19], lo que sucede por la hidrólisis de almidones que conducen a una reducción de la acidez y a una mejora en el sabor dulce de la fruta [18].
La Fig. 3C muestra los cambios en el Índice de refracción que disminuye con el estado de maduración, y la relación entre esta medida y la acidez titulable, conocida como índice de maduración (balance entre azúcares y ácidos que determina el sabor característico del fruto) [5], que divide claramente a los frutos en los estados de maduración definidos. El índice de refracción es una medida proporcional al contenido de sólidos solubles totales en la fruta, valor que es proporcional al contenido de azúcares.
Principalmente se reportan aumentos en el índice de refracción debido a que el contenido de azúcares aumenta por reacciones de hidrólisis de almidones que se transforman en azúcares simples, aumentando este valor, como sucede en frutos de agraz [17] y mango [18] durante la maduración; sin embargo, los resultados encontrados para la cereza magenta muestran una disminución en este índice con la maduración. Al respecto, Solarte y colaboradores [14] reportan que estos resultados pueden ser consecuencia de un intenso metabolismo de azúcares como fructosa y glucosa, que sucede durante la maduración. Resultados similares se reportan para el material vegetal de Guayaba-regional blanca, donde estados de maduración verde y pintón presentan un mayor contenido de azúcares solubles en comparación con el estado maduro [14]; Piazzola y colaboradores [19] no reportan cambios significativos en este parámetro en frutos de uva.
Por su parte, los compuestos fenólicos (que incluyen compuestos de las familias de los taninos, ácidos hidroxicinámicos, flavonoles, antocianinas, entre otros), son metabolitos secundarios que tienen una influencia importante en las cualidades organolépticas de los frutos, como el color y el sabor, pero además confieren propiedades antioxidantes, antimutagénicas, antialergénicas, entre otras, interesantes desde el punto de vista nutracéutico [20].
Fig. 3 Parámetros de parámetros fisicoquímicos determinados en frutos de S paniculatum, en diferentes estados de maduración. Los resultados se presentan como promedio ± desviación estándar para n=10
Para la determinación de compuestos de la familia de los fenoles, se realizó la curva de calibración tomando como referencia el ácido gálico, lo cual da como resultado la ecuación:
Absorbancia760nm = 0.0088(µg de ácido gálico/mL) - 0.0012, (1) que presenta un valor de R² = 0.9996, a partir de la cual se hace la comparación de las muestras problema. Los resultados se observan en la Tabla I, donde también se encuentran los resultados para familias de compuestos fenólicos, los cuales evidencian la presencia de flavonoles y ácidos hidroxicinámicos en los diferentes estados de maduración de la fruta. En el análisis se encuentra que el contenido de compuestos de la familia de los fenoles tiene una tendencia a disminuir con la maduración, lo cual ha sido reportado para otros frutos: Uylaşer [21] encontró una disminución en el contenido de fenoles para cuatro variedades de frutos del árbol de Olivo en Turquía, que le permitió concluir que uno de los principales factores que afectan este contenido es el grado de madurez y la locación de los árboles. A su vez, Ydjedd y colaboradores [22], reportaron comportamientos similares para frutos de algarrobo, tanto para el contenido de fenoles totales como para el contenido de flavonoles, al realizar extracciones con acetona y acetato de etilo. En Piazzolla y colaboradores [19] se encuentra una disminución del contenido en frutos de uva con la maduración. Sin embargo, en frutos de Eugenia jambolana, fruto de la misma familia, no se encuentra una tendencia al respecto, de acuerdo con la información de [20].
El análisis se realiza en frutos con el estado de maduración mayor. Los resultados se presentan como promedio ± desviación estándar para n=4.
Los análisis de componentes principales (Fig. 4) y análisis jerarquización por clúster (datos no mostrados), corroboran estadísticamente la clasificación de los frutos en los 5 estados de maduración trabajados. Los primeros dos componentes del análisis de componentes principales explican un 96.5% de la varianza, y es el primer componente (con un 83.5% de la varianza) el que divide a los 5 estados de maduración, influenciado positivamente por el contenido de fenoles y los índices de compuestos de la familia de los polifenoles; además del porcentaje de cenizas, la acidez y el índice de refracción, parámetros que de acuerdo con lo observado, son más altos numéricamente en los estados de maduración tempranos; y está influenciado negativamente por los parámetros que caracterizan a los estados de maduración de mayor desarrollo.
Para complementar el análisis proximal en los frutos del estado de maduración de consumo, se realizaron mediciones de macronutrientes y micronutrientes por espectrofotometría de absorción atómica (Tabla II). Los frutos fueron calcinados y las cenizas digeridas para analizar el contenido de minerales, encontrando contenidos considerables de potasio, calcio y magnesio, lo cual sugiere buenas características nutricionales de la fruta.
Asimismo, se midieron los contenidos de elementos contaminantes que podrían provenir de la contaminación ambiental. En el análisis realizado se encuentra que el contenido de estos contaminantes está por debajo del límite de detección de la técnica de análisis por llama. Por tanto, se sugiere implementar una técnica más sensible, como horno de grafito o espectrometría de masas con plasma acoplado Inductivamente, ya que se reportan contenidos de metales contaminantes como plomo y cadmio en el material particulado y sedimentos depositados sobre las vías urbanas en la ciudad de Bogotá y el municipio de Soacha [23,24], que podrían también depositarse en los frutos estudiados.
TABLA II Determinación de macronutrientes y micronutrientes por espectrofotometría de absorción atómica
El análisis se realiza en frutos con el estado de maduración mayor. Los resultados se presentan como promedio ± desviación estándar para n=4. (LC: Límite de Cuantificación).
IV. CONCLUSIONES
A partir del estudio realizado se logró una clasificación de los frutos de S paniculatum en 5 estados de maduración, de acuerdo con las características físicas, fisicoquímicas y fitoquímicas medidas. Además, se encontró que el estado de maduración de consumo (número 5), cuenta con características interesantes en cuanto a contenido de minerales y de compuestos fenólicos que sugieren un gran potencial que puede ser aprovechado comercialmente para consumo humano, en Bogotá. El estudio sugiere realizar análisis fitoquímicos como análisis de volátiles, de grupos funcionales de interés, y de capacidad antioxidante, que complementen un estudio de la bioprospección del fruto.
