INTRODUCCIÓN

La producción mundial de cítricos para el 2017 fue de 146,5 millones de toneladas, destacándose la producción de naranjas (^{FAOSTAT, 2018}). En Colombia según la Encuesta Nacional Agropecuaria, ENA, para el año 2014 la producción fue de 160.408 t, correspondiendo al departamento del Tolima 15.826 t (^{DANE, 2016}).

En la actualidad, el cultivo de las especies citrícolas se está viendo seriamente afectadas por la presencia de la enfermedad conocida como el huanglongbing, HLB de los cítricos, también conocida como enverdecimiento o greening, siendo considerada como la enfermedad más devastadora de estas especies a nivel mundial, tanto por la disminución en la calidad de la fruta, como por la muerte del árbol (^{Bové, 2006}; ^{CABI, 2019}). El HLB de los cítricos es ocasionado por tres especies de proteobacterias asociadas al floema que pueden ser transmitidas a la planta por el psílido vector Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae), presente en el departamento del Tolima (^{ICA, 2012a}).

En Colombia, el HLB de los cítricos se encuentra reportado para los departamentos de Atlántico, Bolívar, Cesar, La Guajira y Magdalena, según se declara en la Resolución ICA No. 00007109 del 2017, y en el departamento de Norte de Santander según Resolución No. 00019680 del 2018. Debido a esto, es importante la detección temprana en departamentos como el Tolima con liderazgo citrícola, en vista del riesgo que tiene la presencia del vector en el departamento y la bacteria en el territorio nacional.

^{Monzo et al. (2015)} sugieren que la detección temprana de D. citri permite el establecimiento de medidas de contingencia en regiones donde aún no está presente la enfermedad. Por lo tanto, se requiere de investigación en la epidemiología de la enfermedad y tácticas de control del vector. Para lo que es necesario el apoyo de mapas epidemiológicos como lo sugiere ^{Guarín (2010)}.

La epidemiología viene desarrollando modelos matemáticos de algunas enfermedades comunes e importantes con el fin de mejorar la capacidad de prever y comprender el desarrollo de una epidemia (^{Achicanoy, 2000}). Para el caso de fenómenos epidemiológicos, la cercanía espacial de casos favorece la propagación de una epidemia, por lo que la geoestadística construye la posibilidad de predecir datos desconocidos a partir de datos muestreados (^{Castro et al., 2005}), en donde el componente espacial provee información sobre la posición dentro de un sistema de referencia establecido y el componente temático hace referencia al proceso o el fenómeno (^{Olaya, 2010}).

^{Flores-Sánchez et al. (2011)} señalan que en enfermedades que son transmitidas por un vector del agente causal, es muy común encontrar tasas de dispersión elevadas con un confinamiento espacial inicial definido en una sola dirección y conforme avanza en el tiempo una distribución multidireccional. De igual manera señalan que la magnitud de la dispersión puede definirse en base al actor del inóculo inicial, dado que un inóculo con alto número de árboles enfermos conlleva a una mayor dispersión de la enfermedad que un foco menor.

El manejo del HLB se realiza a través de tres estrategias: erradicación, control del vector y uso de material vegetal certificado (^{Mora-Aguilera et al., 2014}), por lo tanto, se hace oportuno la implementación de procesos de análisis espacial en el proceso de vigilancia del vector del HLB de los cítricos. Los Sistemas de Información Geográfica (SIG) ofrecen herramientas que permiten definir áreas en peligro de presencia de una plaga determinada y conformar la distribución espacial de esta, como información de apoyo en la toma de decisiones para el manejo del vector, entendiendo su distribución como un corredor biológico de movilidad de la bacteria causante del HLB.

Diaphorina citri pasa por cinco estados ninfales, en el último estado presenta esbozos alares bien desarrollados extendidos anteriormente hasta el margen frontal de los ojos o que sobrepasan los ojos hasta el cuarto segmento abdominal (^{Flores-Sánchez et al., 2011}).

Las ninfas en estado ninfal I y II son de color amarillo-anaranjado, tendiendo a anaranjado-amarillo hacia el estado ninfal V (^{Flores-Sánchez et al., 2011}). Los primordios de las alas son conspicuos; hilos cerosos cortos, pueden estar presentes sólo en el ápice del abdomen (^{Alemán et al., 2007}). El ciclo ninfal tiene una duración promedio de 15 d desde huevo a adulto, en un rango de temperatura de 25 a 37,1°C (^{Flores-Sánchez et al., 2011}). En períodos secos los adultos pueden ser abundante en tanto que las ninfas están ausentes (^{SENAVE, 2009}).

D. citri se ha encontrado en América del Sur desde la década de 1940, invadiendo Brasil, posteriormente Argentina y Venezuela. En la década de 1990 invade las Antillas (Guadalupe), la isla Abaco, la isla Gran Bahama, las Islas Caimán y Florida, USA (^{Tsai y Liu, 2000}; ^{Halbert y Núñez, 2004}). En Colombia, D. citri se reportó por primera vez en 2007 en el departamento del Tolima (^{ICA, 2012b}). ^{King (2012)} reportó la presencia de D. citri en 20 municipios del departamento del Tolima, en un rango altitudinal de 256 a 1.458 msnm. ^{Arévalo et al. (2015)} reportan la presencia del vector entre los 0 y 1.710 msnm, este último registro en Silvania-Cundinamarca, y mayor presencia del vector en altitudes menores a 500 msnm, indicando altas poblaciones hacia las zonas más cálidas del país.

D. citri al parecer posee una capacidad agroclimática amplia y alcances migratorios a medianas y grandes distancias, lo que explica su distribución regional y continental (^{Mora-Aguilera et al., 2014}).

"El Huanglongbing (HLB) es el nombre común reconocido y adoptado por la Organization of Citrus Virologists (^{Da Graça y Korsten, 2004}) y la Sociedad de Fitopatología Americana (Timmer et al., 2000)" según lo cita ^{USDA (2006, p. 2)} y quienes mencionan que "esta enfermedad fue descrita por vez primera por Lin, Kung-Hsiang en el año 1956 y se ha catalogado como la enfermedad más importante de los cítricos en el mundo, afectando seriamente la producción citrícola en la India, Asia Sudoriental, la Península Arábiga y África, reduciendo el ciclo del cultivo entre 5 y 8 años". En el estado de la Florida (USA), la enfermedad fue reportada en el año 2005 reduciendo para el año 2011 la producción citrícola en un 23% (^{Hodges y Spreen, 2012}).

La enfermedad se encuentra asociada a las tres especies de proteobacterias restringidas al floema: Candidatus liberibacter asiaticus (Las), Ca. Liberibacter africanus (Laf) y Ca. Liberibacter americanus (Lam); trasmitidas a la planta por el psílido vector D. citri (^{ICA, 2012a}), el cual para el caso de Colombia ha colonizado 26 departamentos: Antioquia, Arauca, Atlantico, Bolivar, Boyaca, Caldas, Caquetá, Casanare, Cauca, Cesar, Cordoba, Cundinamarca, Huila, LA Guajira, Magdalena, Meta, Nariño, Norte de Santander, Quindío, Risaralda, San Andrés, Santander, Sucre, Tolima, Valle del Cauca y Vichada (Ebratt et al., 2011; ^{Ebratt-Ravelo, 2011}b; ^{King, 2012}; ^{Kondo et al, 2012}; ^{Kondo y Simbaqueba-Cortés, 2014}).

Otra forma de transmisión del HLB es la propagación vegetativa siendo particularmente importante a nivel de vivero (^{González-Gómez et al., 2014}).

Inicialmente, los síntomas suelen aparecer en una sola rama del árbol en la que se observan brotes amarillos (^{Bové, 2006}). Los frutos de las ramas afectadas son pequeños, asimétricos y con inversión de color (^{López-Hernández et al., 2014}).

En el continente americano la enfermedad ha sido reportada por países como "Brasil (2004), Estados Unidos (Florida (2005), Texas (2012) y California (2012)), Cuba (2006), República Dominicana y México (2009), Honduras (2008), Belice (2009), Guatemala (2010), Nicaragua (2010) Costa Rica (2011) y Jamaica (2011)" (^{ICA, 2012a}, p. 1). ^{Robles-González et al. (2013)} reportan que el HLB fue detectado a México en el año 2009, ocasionando impactos en pérdidas del rendimiento en el limón mexicano entre 20 hasta 48%.

Con la implementación de SIG se combinarán bases de datos gráficas a partir de cartografía digital con la localización de cada entidad, así como de sus atributos respectivos, para ser representados dentro de un sistema de coordenadas geográficas y realizar un tratamiento espacial de los datos a fin de obtener información significativa (^{Buzai, 2013}).

^{Contreras (2014)} implementó elementos de SIG para establecer las condiciones climáticas que han favorecido el desarrollo de D. citri, proporcionando bajo una visión espacial la forma en que se ha reproducido y dispersado el HLB en México como consecuencia del establecimiento y propagación del vector.

^{Heith et al. (2016)} estimaron los efectos del cambio climático en la distribución geográfica potencial del HLB en Sudamérica, mediante el análisis de componentes principales que predicen la aptitud ambiental de una especie a partir de la distancia euclidiana de diferentes puntos en Sudamérica hacia sitios en los que se ha establecido el HLB.

Con el propósito de determinar la distribución del vector de la enfermedad conocida como el HLB de los cítricos, causada por la bacteria Candidatus liberibacter en los sistemas de producción de cítricos del departamento del Tolima, a partir de herramientas SIG, cartografía elaborada y el monitoreo del vector se proyectan las posibles rutas de movilidad de la enfermedad.

METODOLOGÍA

La cartografía se realizó a partir de la información obtenida en el proceso de vigilancia del HLB de los cítricos y su vector D. citri, realizado por el Instituto Colombiano Agropecuario (ICA) en los años 2014-2016 en el departamento del Tolima. El objetivo principal de la vigilancia consiste en establecer la distribución y nivel de prevalencia del psílido vector D. citri en diferentes regiones citrícolas del país y determinar la condición fitosanitaria con respecto a la bacteria Candidatus Liberibacter Asiaticus (^{ICA, 2012b}).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Distribución de huertos de cítricos

Mediante material cartográfico se caracterizó la producción citrícola del departamento del Tolima identificando gráficamente los municipios con mayor área citrícola y la ubicación geográfica de los predios, distinguiendo proporcionalmente el área entre estos (Fig. 1).

Figura 1 Área de producción citrícola en el departamento del Tolima, Colombia. 

Según esta información se observó que los municipios con mayor área citrícola son los municipios de Mariquita y Guamo, seguidos de los municipios de Espinal, Coello, Flandes, Venadillo y Armero. Sin embargo, se observó también que existe un gran número de predios en el municipio de Guamo que adicionan al atributo de área citrícola por municipio y que, en el caso del municipio de Mariquita, un solo predio tiene una gran extensión de cítricos; por lo que un mapa de número de predios por municipios también aporta criterios para la identificación y caracterización de municipios con importancia citrícola.

Los municipios de Guamo y Espinal tienen un mayor número de predios citrícolas (Fig. 2) y con predios de diferentes extensiones. Guamo presenta predios citrícolas de mayor área que Espinal. Se destacan además los municipios de Saldaña y Melgar, los cuales presentaron un nivel bajo de área citrícola (Fig. 1).

Figura 2 Número de sistemas cítricos por municipio en el departamento del Tolima, Colombia. 

El municipio de Guamo presentó la mayor área citrícola del departamento del Tolima, así como el mayor número de productores citrícolas. En el municipio de Espinal se encontró un alto número de productores y un área importante, aunque no mayor en producción como la observada en el municipio de Mariquita en donde un solo predio abarca una gran extensión.

Distribución de D. citri

Existen dos maneras de transmisión de la enfermedad del HLB, por el vector D. citri y mediante la imple-mentación de yemas infectadas con la bacteria (^{Halbert y Manjunath, 2004}). Siendo D. citri el principal mecanismo de dispersión de la bacteria en un área geográfica (^{Garnier y Bové, 2000}; ^{Hall et al., 2008}). En este estudio se pretendió predecir la ruta biológica de la bacteria a través de la dispersión del vector como factores determinantes en la forma y velocidad en que se distribuya una vez ingrese al departamento del Tolima.

Por la interpolación IDW en el año 2014 (Fig. 3) se observó la concentración de muestreo principalmente hacia los municipios ubicados sobre el valle del Magdalena, entre los que se excluyen los municipios de Piedras, Ambalema, Honda y Suarez. Se observó, además, una alta concentración de la población de D. citri en los municipios de Saldaña, Guamo, Espinal y Flandes con algunas excepciones en el municipio de Guamo (área de color amarillo) con registros bajos de la población de D. citri.

Figura 3 Distribución de D. citri en el departamento del Tolima (Colombia) año 2014. 

Se observó de igual manera en el municipio de Armero área de color rojo (Fig. 3), aunque los puntos alrededor no generaron la captura o una baja captura de individuos, en este punto específico se presentó una alta población del mismo, reportando la alta presencia y probabilidad de otros hospedantes vecinos con igual población.

Para el año 2015 (Fig. 4A) se observa disminución en el nivel alto de individuos obtenidos por muestreo (72,6781) con respecto al año anterior (96,1881). Por otra parte, hay mayor cobertura por municipio en la vigilancia de D. citri, al igual que la aparición de nuevos puntos con niveles altos de la población, tales como los que se observan en los municipios de Carmen de Apicalá, Coyaima, Falan y Mariquita, así como niveles medios en los municipios de Ambalema y Piedras, los cuales no fueron muestreados para el año 2014. De igual forma se observó que los niveles de captura por unidad de muestreo en los municipios de Guamo y Saldaña, continúan siendo altos como en 2014 y que no se realizaron muestreos en el año 2015 en puntos que para el año 2014 arrojaron valores altos de población capturada (Fig. 4B y C).

Figura 4 Distribución de D. citri en el departamento del Tolima (Colombia) año 2015 (A) y puntos de muestreo en los municipios de Guamo y Espinal para los años 2014 (B) y 2015 (C). 

También se observó que hay una dispersión de D. citri a lo largo de los municipios de Ambalema, Armero, Carmen de Apicalá, Coello, Coyaima, Espinal, Flandes, Falan, Lérida, Mariquita, Ortega, Piedras, Saldaña, San Luis y Venadillo, municipios con presencia de cultivos citrícolas de diferentes áreas (Fig. 2).

En el año 2016 (Fig. 5) se observó una disminución en el número de municipios muestreados, además del aumento de la población obtenida en municipios muestreados con un valor de 103,49 individuos. De igual forma se observó aumento de la población obtenida en el proceso de muestreo a lo largo del área reportada para el año 2014 con el aumento de la superficie de color rojo. También se observa una disminución de la población muestreada en el municipio de Mariquita y la aparición de poblaciones altas en los municipios de Ambalema, Natagaima y Honda. Es importante resaltar que en estos dos últimos no hay registro de predios productores de cítricos (Fig. 2), por lo que la muestra puede provenir de hospedantes alternos como la swinglea, árbol de mirto o especies citrícolas de traspatio.

Figura 5 Distribución de D. citri en el departamento del Tolima (Colombia) año 2016. 

Con base a la interpolación de los años 2014, 2015 y 2016, las poblaciones de D. citri aumentaron para el 2016 consolidando un corredor biológico de dispersión del HLB de los cítricos en el que predominan los municipios de Coello, Espinal, Flandes, Guamo y Saldaña, y de acuerdo a lo planteado por Martínez y Wallace (1968) citado por ^{Pacheco et al. (2012)}, "la velocidad de dispersión del HLB podría ser mayor debido a que se requiere un alto número de insectos vectores para lograr una buena trasmisión de la enfermedad".

Análisis de riesgo de dispersión HLB a través D. citri

Sobre la base, que una importante fuente de dispersión de D. citri es el trasporte pasivo de adultos, los cuales son altamente atraídos por la luz de los vehículos (^{Beattie y Barkley, 2009}) y puede ser arrastrado por corrientes de aire y trasladado a distancias entre 0,5 a 4,0 km (^{Hall et al., 2008}), presenta un riesgo de diseminación de la bacteria causante de HLB dentro de una plantación y entre plantaciones; el área de influencia a la capa de vías de comunicación (Fig. 6A) y a la capa de viveros reveló predios citrícolas dentro de dichas áreas de influencia, los cuales al estar a menos de 1 km podrían ser afectados por el trasporte pasivo de adultos que contengan la bacteria causante de HLB. Su identificación servirá para la definición de un sistema de monitoreo periódico y continuo de estos predios, ya que las carreteras podrían constituirse como el medio de acceso de la bacteria al departamento del Tolima.

Figura 6 Análisis de riesgo de dispersión al HLB de los cítricos por el vector D. citri en el departamento del Tolima (Colombia) (A) y predios citrícolas cercanos a menos de 1 Km de la vía principal: Flandes (B) y Saldaña (C). 

Figura 7 Viveros productores de material de propagación en cítricos (A) y predios citrícolas cercanos a los viveros (B) en el departamento del Tolima (Colombia). 

La identificación de los predios contenidos en el área de influencia de las vías principales se realizó sobre la interpolación hecha con los datos de muestreo del año 2016, con el fin de priorizar puntos de monitoreo que estén ubicados sobre áreas de mayor población muestreada (color rojo, Fig. 6A), ya que, en estas áreas debido a las altas poblaciones del vector, la bacteria podría distribuirse con mayor velocidad. De igual manera, se utilizó la salida gráfica para el reconocimiento de predios citrícolas con la idea de incluir esta variable en la priorización del monitoreo. Tal es el caso de los municipios de Espinal y Flandes, en donde se observó una gran cantidad de sistemas de producción de cítricos de diferentes áreas y cercanos a predios ubicados en inmediaciones de una vía principal y sobre un área de alta población del vector (Fig. 6B).

Otra zona importante de resaltar es la ubicada en inmediaciones del municipio de Saldaña (Fig. 6C), en donde se encuentran ubicados sistemas de producción de cítricos con diferentes áreas, cercanos a un predio dentro del área de influencia de la vía principal y sobre un área de color del muestreo 2016, se obtuvieron muestras del vector aunque en menor cantidad que la obtenida en los puntos muestreados de Espinal y Flandes (Fig. 6B).

La ubicación de los viveros productores de material de propagación de cítricos (triangulo de color verde, Fig. 7A), es otro elemento clave en la transmisión del HLB (^{González-Gómez et al., 2014}). Además, D. citri se alimenta de la savia del floema de los brotes y hojas más jóvenes del árbol (^{Alemán et al., 2007}), lo que implica mayor riesgo de presencia del vector en viveros, debido a la predominancia de brotes y tejidos jóvenes.

A estos viveros se les definió un área de influencia de 4 km, con el propósito de identificar los predios citrícolas ubicados dentro de esta área (Fig. 7A). En el detalle (Fig. 7B ), se observan los predios (puntos amarillos) que corresponden a predios citrícolas dentro del área de influencia de los viveros, identificados por un triángulo. El área de influencia está determinada por el alcance que puede tener un vector al ser desplazado por efecto de los vientos.

Esta área se convierte en puntos de interés para el monitoreo del vector y vigilancia de la enfermedad ya que una vez que ingrese el HLB a una de las áreas del vivero o al predio citrícola circundante, este podría dispersar la enfermedad con un mayor alcance que el logrado por el vector por efecto del desplazamiento de material de propagación.

Al igual que la intersección realizada con la capa de vías, el área de influencia de viveros se ilustró sobre la interpolación del año 2016 con el propósito de identificar las áreas con mayor posibilidad de dispersión del HLB por efecto de los altos niveles de la población del vector, el caso del vivero ubicado en el municipio de Espinal y seguido del municipio de Guamo, son de gran importancia citrícola tanto por el área sembrada como por el número de productores.

CONCLUSIONES

El principal municipio productor de cítricos en el departamento del Tolima es Guamo por número de productores y área cultivada. Se observó además que la producción citrícola del departamento está conformada por sistemas de diferente tamaño.

La región citrícola del departamento está conformada principalmente por dos zonas, la primera por los municipios de Coello, Espinal, Flandes, Guamo y Saldaña, y la segunda por los municipios de Armero, Mariquita y Venadillo caracterizada por un bajo número de productores.

Por lo tanto se sugiere la implementación de mayores puntos de monitoreo en la zona conformada por los municipios de Coello, Espinal, Flandes, Guamo y Saldaña, y otros en el área conformada por los municipios de Armero, Mariquita y Venadillo.

La distribución de D. citri se interpretó como una variable regionalizada por el método IDW, dado que el área de influencia del vector corresponde a una región agroclimática específica en la que se ubican los cultivos de cítricos y otros hospederos. Estas zonas se ubican en altitudes entre los 0 y 1600 msnm, con temperaturas medias entre 23 y 34°C, pluviosidades acumuladas anuales de 900 a 1200 mm y luminosidad mayor a 1900 horas de brillo solar anual (^{Botero et al., 2014}); disminuyendo la población del vector en la medida de que se aleja de dichas condiciones.

A través de la interpolación realizada las poblaciones de D. citri aumentaron para el 2016, definiendo un corredor biológico de dispersión para el HLB de los cítricos en los municipios de Coello, Espinal, Flandes, Guamo y Saldaña, en donde se estima una mayor velocidad de dispersión frente a las áreas con menor población del vector.

Debido a la alta presencia de sistemas de producción de lima acida Tahití en los municipios de Espinal, Flandes y Guamo, una alta incidencia del vector del HLB de los cítricos en la zona y la proximidad topológica menor a 1 km entre la vía principal y los predios citrícolas circundantes, se recomienda implementar un área específica de monitoreo, dado el potencial riesgo de dispersión de la enfermedad según se observa en los resultados del presente estudio