INTRODUCCIÓN

La lechuga se encuentra dentro de las hortalizas más importantes cultivadas a nivel mundial. En regiones tropicales, su cultivo se realiza durante todo el año. A pesar de eso, una de las grandes dificultades encontradas en el cultivo de esta hortaliza, tiene que ver con la germinación de semillas, que son sensibles a condiciones ambientales, principalmente la temperatura y humedad (^{Nascimento y Pereira, 2007}). La germinación en temperaturas elevadas dificulta el establecimiento de plántulas, retrasa la producción, aumenta la exposición a condiciones adversas, reduce la productividad, y en consecuencia, perjuicio al productor (^{Bufalo et al., 2012}; ^{Nascimento et al., 2012}).

La temperatura óptima para la germinación de semillas de lechuga es 20°C (^{MAPA, 2009}). Temperaturas superior a 30°C no presentan germinación en la mayoría de cultivares o el proceso germinativo es retardado (^{Nascimento y Pereira, 2007}), muy común en condiciones tropicales. Por lo tanto, dependiendo del lugar y la época de siembra, la germinación puede ser errática o nula, comprometiendo el stand de plántulas al momento de la siembra (^{Nascimento y Pereira, 2007}).

El adormecimiento secundario es el evento en el cual el embrión en estado viable de germinación, ante su exposición a algún factor edafoclimático adverso entra en estado durmiente, siendo la temperatura uno de los factores que ejerce mayor influencia.

Según ^{Nascimento y Pereira (2007}), la dormancia de semillas de lechuga está asociada al genotipo, desencadenado tardía o prematuramente según el cultivar. De esta forma, estudios que identifiquen cultivares con germinación homogénea a temperatura elevada, es la alternativa para el cultivo de lechuga en regiones cálidas.

Cuando las semillas son sometidas a temperatura elevada durante la imbibición, desencadena internamente procesos fisiológicos conocidos como termoinhibición y termodormancia (^{Nascimento et al., 2012}). En el primer caso, sólo es una inhibición temporal, y una vez que la temperatura vuelve a ser favorable, la germinación ocurrirá. En el segundo caso se presenta la inhibición completa, en el momento que la temperatura vuelve a ser favorable no sucederá la germinación. Posiblemente ocasionado al endurecimiento del endosperma que restringe la protrusión de la radícula (^{Kozarewa et al., 2006}; ^{Nascimento et al., 2012}).

En regiones tropicales cálidas, se presentan temperaturas elevadas durante todo el año, además de los bajos porcentajes de germinación que presenta la lechuga, también se reduce la velocidad. De esta forma, se hace necesario la búsqueda de cultivares tolerantes a temperaturas altas evitando la dependencia de zonas productoras que pueden ocasionar sobrecosto o restringir su disponibilidad. Basado en lo expuesto, el objetivo del trabajo fue evaluar el desempeño germinativo y la emergencia de siete cultivares de lechuga en condiciones de temperatura elevada.

MATERIAL Y MÉTODOS

Se realizaron experimentos en cámaras de germinación en el Laboratorio de Análisis de Semillas (LAS) para junio de 2014 y en vivero para julio de este año, ambos lugares del Departamento de Fitotecnia del Centro de Ciencias Agrarias de la Universidad Federal de Ceará (Campus Prisco Bezerra-Pici, Fortaleza-CE). Coordenadas geográficas 3°44' S, 38°33' Wa14 msnm.

La clasificación climática Aw "tropical lluvioso" según Köppen. La precipitación media anual 1.338 mm, humedad relativa 80%, temperaturas medias mínimas y máximas 23 y 30°C, respectivamente, y media anual 27°C.

Se utilizaron los cultivares de lechuga crespa hoja suelta: Red Salad Bowl (Sakama); Salad Bowl Green (Sakama); Marianne (Horticeres); Elba (Top Seed Garden); Mimosa Green Salad Bowl (Feltrin); Cresta Lollo Bionda (Sakama) y Crespa para Verano (Top Seed Garden). Estos cultivares son populares en el mercado brasileño por la resistencia a plagas, enfermedades y manejo poscosecha, además de su cultivo en condiciones tropicales con elevada temperatura.

El diseño experimental en cámara de crecimiento fue un diseño completamente azar con arreglo factorial 7x6 con cuatro repeticiones de 50 semillas. El primer factor correspondió a los siete cultivares de lechuga descritos anteriormente. El segundo factor las temperaturas diurnas 15, 20, 25, 30, 35 y 40°C para un total de 42 tratamientos.

El establecimiento de la temperatura óptima para germinación fue 20°C (^{MAPA, 2009}) a partir de esta, se establecieron rangos de temperaturas con el propósito de encontrar cultivares que germinaran a temperatura elevada. Se evaluaron las siguientes variables:

Germinación (G). Las semillas fueron distribuidas uniformemente sobre dos hojas de papel filtro, humedecidas con agua destilada, en proporción 2,5 veces la masa del papel seco dentro de cajas Petri 8x1,5 cm. Se empleó un régimen alterno de luz y oscuridad de 12 h y temperatura constante de 25°C. Las temperaturas diurnas de evaluación correspondieron a 15, 20, 25, 30, 35 y 40°C utilizando cámaras de germinación tipo biochemical oxygen demand (BOD) durante 7 d (^{MAPA, 2009}). La presencia de raíz primaria se consideró como germinadas (^{Oliveira y Gomes Filho, 2009}).

Primer contea de germinación (PCG). Al cuarto día se determinó el porcentaje promedio de germinación (MAPA, 2009) con el criterio de raíz primaria (^{Oliveira y Gomes Filho, 2009}).

Índice de velocidad de germinación (IVG). Diariamente y la misma hora se contabilizó el número de semillas que presentaron raíz primaria mayor de 2 mm. Los cálculos siguieron la metodología descrita por ^{Maguire (1962)} .

En vivero se empleó un diseño experimental completamente al azar con cuatro repeticiones de 50 semillas. Los cultivares fueron sembrados en bandejas de polietileno expandido con 200 celdas; el cubrimiento de la polisombra fue del 30% y el riego dos veces al día por microaspersión. La temperatura máxima y mínima al interior del vivero fueron 23 y 30°C. El sustrato contenía una proporción de abono orgánico y vermiculita 9:1 (v/v). Se empleó vermiculita estéril y abono orgánico con degradación aeróbica a alta temperatura. La composición nutricional del abono orgánico: 4,40 g kg^-1 de N; 983, 1400 y 22,00 mg dm^-3 de P, K+ y Na+, respectivamente; 11,20; 10,80 y 23,42 cmolc dm^-3 de Ca²+, Mg²+ y CIC, respectivamente; pH en H₂O 7,40 y CE 1,0 dS m^-1. Se evaluaron las siguientes variables:

Emergencia (E). A los 10 días después de la siembra (DAS), se contabilizaron las plántulas emergidas cuando se presentó uniformidad del stand del tratamiento.

Índice de velocidad de emergencia (IVE). Determinado como el número de plántulas emergidas cada día hasta el décimo día, siendo la metodología descrita por ^{Maguire (1962}).

Se realizó un análisis de varianza de los resultados, la prueba de comparación Scott-Knott para el factor cultivar del experimento en cámara de crecimiento y un análisis de regresión para temperaturas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En el experimento de cámara de crecimiento presentó interacción entre factores, cultivar y temperatura (P<0,01), para las variables evaluadas (Tab. 1). Estos resultados indican respuesta diferencial entre cultivares ante la temperatura evaluada.

Se destacan las interacciones significativas de los cultivares 'Red Salad Bowl' y 'Crespa Lollo Bionda' a temperaturas 25 y 30°C, además 'Salad Bowl Green' a 15; 20; 25 y 35°C en la variable PCG (Tab. 2).

Se observaron los valores más altos de germinación (G) en 'Red Salad Bowl' a 15, 20, 25, 30 y 35°C; en 'Salad Bowl Green' a 15, 20, 25, 35 y 40°C y en 'Crespa Lollo Bionda' a 25 y 30°C (Tab. 2). De igual manera, para el índice de velocidad de germinación (IVG) en 'Red Salad Bowl' a 15, 25 y 30°C y 'Salad Bowl Green' a 15, 20, 25 y 35°C con los mayores promedios.

Además, es de gran importancia encontrar germinación de los cultivares Red Salad Bowl y Salad Bowl Green hasta los 35°C, así como 'Mimosa Green Salad Bowl' hasta 20°C, y 'Crespa Lollo Bionda' entre 25 y 35°C, que a su vez, alcanzaron porcentajes de PCG y G de 93, 93, 86 y 90%, respectivamente. Los anteriores resultados son superiores al estándar establecido por la norma de comercialización de semillas de lechuga del 80% (^{MAPA, 2009}).

Los mejores valores del IVG los presentaron cultivares Red Salad Bowl y Salad Bowl Green entre las temperaturas 20 y 35°C y 'Crespa Lollo Bionda' entre 20 y 30° con promedios de 41,4; 42,8 y 28,3, respectivamente.

Todos los cultivares presentaron valores bajos en el PCG, G y IVG cuando la temperatura se encontró a 40°C y en 'Marianne', 'Elba', 'Mimosa Green Salad' y 'Crespa para Verano' se presentó la reducción a temperaturas de 30 y 35°C. Las condiciones de temperaturas elevadas superiores a 35°C se observó reducción y/o inhibición de la germinación en la mayoría de los cultivares (^{Bufalo et al., 2012}; ^{Nascimento et al., 2012}; ^{Catão et al., 2014}).

Según los reportes de ^{Argyris et al. (2011}) y ^{Deng y Song (2012}) que evaluaron semillas de lechuga en condiciones de temperatura elevada (27 a 33°C, 25 a 35°C, respectivamente), mencionan el desencadenamiento interno de la dormancia secundaria reflejado en el bajo porcentaje de germinación.

Para ^{Nascimento y Pereira (2007}), la dormancia de semillas de lechuga está asociada al genotipo, desencadenado tardía o prematuramente según el cultivar.

En la semilla, el embrión está totalmente envuelto por el endosperma constituido por capas de dos a cuatro células que puede retardar o impedir la germinación de las semillas, actuando así, como barrera física que impide la emisión de la radícula, especialmente en condiciones desfavorables como la temperatura alta (^{Kozarewa et al., 2006}; ^{Nascimento et al., 2012}).

Cuando las semillas pierden el poder germinativo, es decir, no ocurre la protrusión de la radícula, se requiere el debilitamiento del endosperma que generalmente está constituido por enzimas tipo endo-ß-mananasa (^{Nascimento et al., 2004}).

Por lo general, los cultivares que presentan germinación satisfactoria en altas temperaturas presentan actividad alta de la endo-ß-mananasa y son considerados termotolerantes (^{Nascimento et al., 2004}), pero la evaluación enzimática no fue determinada en este estudio.

En este sentido, 'Red Salad Bowl', 'Salad Bowl Green' y 'Crespa Lollo Bionda' presentaron altos porcentajes de PCG, G y IVG a temperaturas superiores a 30°C, indicando capacidad adaptativa a condiciones de temperatura elevada, al menos en estadios iniciales de desarrollo de la plántula. De esta manera, para conocer la termotolerancia de las semillas evaluadas requiere ensayos en campo y determinación de la actividad endo-ß-mananasa.

Ante la capacidad adaptativa que llegaría a tener los cultivares Red Salad Bowl, Salad Bowl Green y Crespa Lollo Bionda en climas tropicales de temperatura elevada (baja altitud y latitud), permite aumentar la probabilidad de supervivencia en comparación a 'Elba' y 'Crespa para Verano' que presentaron limitados y estrechos rangos de temperatura para la germinación.

Con el fin de determinación la mayor temperatura posible con los mejores promedios de G y IVG de los cultivares, se ajustaron modelos de regresión polinomial cuadrática (Fig. 1). Los rangos de temperaturas para la germinación en 'Salad Green Bowl' y 'Red Salad Bowl' se determinaron entre 18,3-27,9 y 17,7-26,3°C, respectivamente, y 23,4°C en 'Crespa para Verano' (Fig. 1B), todos ellos con temperaturas de 25,2; 25,1 y 25,9°C, respectivamente, para el IVG (Fig. 1C). Para 'Mimosa Green Salad Bowl' y 'Crespa Lollo Bionda' se observaron temperaturas de germinación entre 26,4 y 31,8°C y del IVG de 17,3 y 25,7°C, respectivamente.

Figura 1 Germinación de semillas para cultivares de lechuga sometidas a diferentes temperaturas. A, primer conteo de germinación (PCG); B, germinación y C, índice de velocidad de germinación (IVG). C1, 'Red Salad Bowl'; C2, 'Salad Bowl Green'; C3, 'Marianne'; C4, 'Elba'; C5, 'Mimosa Green Salad Bowl'; C6, 'Crespa Lollo Bionda' y C7, 'Crespa para Verano'. ** y 1 significancia a 1% y 5% por la prueba t de Student. 

Con excepción a los cultivares Crespa Lollo Bionda y Crespa para Verano que presentaron diferencias en las temperaturas óptimas para alcanzar el máximo IVG y G, los demás cultivares presentaron alto IVG a mayor temperatura como lo menciona ^{MAPA (2009)}. De igual forma ^{Nascimento et al. (2011}), indican que las temperaturas bajas tienden a causar menores efectos sobre el porcentaje de germinación, sin embargo, son capaces de proporcionar un proceso de germinación más lento y desuniforme perjudicial en el establecimiento del cultivo.

La reducción acentuada de la G e IVG en temperaturas de 30 y 35°C, pueden relacionarse con la inactivación de las enzimas en el proceso germinativo, ocasionando adormecimiento de la semilla en los casos que depende del genotipo y del nivel de temperatura sometido.

En condiciones de vivero, los cultivares presentaron diferencias en el porcentaje de emergencia (E) e índice de velocidad de emergencia (IVE) de las plántulas (Tab. 3). 'Red Salad Bowl' y 'Salad Bowl Green' presentaron las mejores respuestas a la E e IVE. El cultivar Crespa Lollo Bionda también presentó altos resultados.

El rápido establecimiento del cultivo tiene una gran ventaja al productor, al evitar que las semillas no estén expuestas a factores edafoclimáticos adversos durante la emergencia. Este vigor trae otros beneficios en el manejo del cultivo en las etapas iniciales (^{Marcos-Filho y Kikuti, 2008}), principalmente en la uniformidad y momentos de las prácticas culturales. Esto es de gran importancia, ya que el potencial fisiológico presentado por 'Red Salad Bowl', 'Salad Bowl Green' y 'Crespa Lollo Bionda' permiten la producción de lechuga en lugares cálidos de baja altitud y latitud como en el trópico.

Se encontró germinación y emergencia de lechuga a temperaturas elevadas de 35°C, este hecho es importante para climas cálidos donde se registran dichos promedios en temperaturas altas. De esta forma, la selección del cultivar dependería de la temporada del año.

CONCLUSIÓN

La temperatura tiene una marcada influencia diferencial sobre la germinación de cultivares de lechuga.

Los cultivares Red Salad Bowl y Salad Bowl Green presentaron los mejores niveles de germinación (> 80%) a temperaturas entre 15 y 35°C. La emergencia promedio en campo de 70%